Male-Male Competition and Female Behavior as Determinants of Male Mating Success in the Semi-Terrestrial Hermit Crab Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

Det sexuella beteendet hos eremitkrabban Coenobita compressus har studerats. Storlek, gastropodskalarter och hanarnas sexuella beteende mätt i termer av lyckad eller misslyckad parning (bedömt genom spermatophoreöverföring) jämförs, liksom den roll som dessa variabler spelar i möten mellan hanar och hanar för tillgång till honor. Eftersom honornas mottaglighet (bedömd som graden av äggutveckling) också skulle kunna påverka hanarnas parningsframgång, används det relativa antalet mottagliga och icke mottagliga honor som hade eller inte hade spermatophorer för att utvärdera om icke mottagliga honor förmåddes att para sig. Vi bedömde hur ofta mottagliga och icke mottagliga honor fanns i populationen. Genom ett experiment fastställdes om hanar kunde gripa honor beroende på honans sexuella mottaglighet. Resultaten visar att: 1) beteende och typ av snäckskal hos hanar är inte relaterat till parningsframgång, 2) stora hanar vann mot små hanar under tävlingar om tillgång till honor, 3) endast vissa mottagliga honor (faktiskt de mindre vanliga i populationen) tog emot spermatofoner även när hanar försökte para sig med mottagliga och icke mottagliga honor, och 4) kvinnors beteende avgjorde utfallet av parningsframgången. Dessa resultat tyder på att hanarnas storlek är viktig endast under konkurrens mellan hanar och hanar, men inte under val av hona. Våra resultat tyder också på att kvinnans beteende spelar en aktiv roll när det gäller att bestämma parningsresultatet och att hanar inte kan tvinga honor till parning, till skillnad från andra arter där honor, mottagliga eller inte, inte kan undgå hanarnas sexuella övergrepp.

Introduktion

Manliga attribut, t.ex, storlek, beteende, resurser, föräldraomsorg, som ger fördelar i fråga om parningsframgång och/eller befruktningsframgång har studerats relativt väl hos många djurarter (se Andersson, 1994 för en översikt), men den roll som kvinnans beteende och sexuella reproduktionsstadium spelar har studerats i mindre utsträckning, trots att de kan ha stor betydelse för att avgöra parningsresultatet (se Peretti och Carrera, 2005 för en översikt).

I eremitkräftor har hanens framgång i spermatoforeöverföringen vanligtvis relaterats till hanens storlek, gastropodens skalart och/eller beteende (Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett och Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Stora hanar ger vanligtvis tillgång till honor, möjligen för att stora hanar är mer framgångsrika under tävlingar mellan hanar (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004) och/eller för att honorna väljer stora hanar som partner (Hazlett, 1989). Å andra sidan påverkar det faktum att man bor i en viss snäckorskalart hanarnas parningsprestanda: hanar i vissa snäckorskalarter är mer benägna att utföra beteenden som föredras av honorna (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett och Baron, 1989). Slutligen har manliga beteenden också visat sig påverka parningsmöjligheterna på olika sätt. Till exempel var frekvensen av omvända raps (där honans skal snabbt dras mot hanen genom att hanen böjer sina ambulerande ben) hos Clibanarius zebra högre i interaktioner som resulterade i parningar, jämfört med de som resulterade i misslyckade parningar (Hazlett, 1989). Hos vissa arter av eremitkräftor ”bevakar” hanarna honorna (genom att med sin vänstra lilla chelae gripa tag i det skal som upptas av honorna och dra dem) före parningen från 1 till 7 dagar tills honorna blir mottagliga (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). När hon väl är mottaglig överför hanen sina spermatofoner när hon delvis kommer upp ur sitt skal (Hazlett, 1989; Hess och Bauer, 2002). Efter parningen fortsätter bevakningen från minuter till timmar, förmodligen för att minska risken för spermiekonkurrens (Hazlett, 1989; Minouchi och Goshima, 1998).

I likhet med vad som sker hos andra djur (granskad av Eberhard, 1996) har eremitkrabbans honorens roll under reproduktionen studerats i liten utsträckning, trots att honan kan avgöra om parning äger rum (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess och Bauer, 2002). Två potentiellt viktiga variabler är honans beteende och reproduktionsstadium. När det gäller honans beteende har det i vissa undersökningar rapporterats att överföringen av spermatoforer börjar när honan rör vid hanens mundelar (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett och Baron, 1989). Detta tyder på att honorna spelar en nyckelroll i eremitkrabbans fortplantning, men det behövs detaljerade observationer för att veta i vilken utsträckning honornas beteende bestämmer parningsförekomst och -slut. Honans reproduktionsstadium är också relevant när det gäller att påverka parningsförekomsten, eftersom vissa eremitkrabbshannar möjligen inte verkar ha information om honans mottaglighet (Goshima et al., 1998; se dock Imafuku, 1986). En konsekvens av denna brist på information är att hanarna kan ta tag i alla honor de möter och detta trakasserande kan påverka honornas parningsbeslut, vilket förutses av nuvarande idéer om sexuella konflikter (Chapman et al., 2003; Arnqvist och Rowe, 2005). Men om honorna spelar en aktiv roll i spermathophorernas avsättning bör endast honor utan spermathophorerna vara mottagliga, vilket gör det möjligt för hanarna att para sig, till exempel genom att komma fram ur skalet för att ta emot spermathophorerna.

I samband med honornas val är en intressant fråga: avgör den skaltyp som hanarna bebor skalet utfallet av parningen (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett och Baron, 1989)? En positiv eller negativ effekt av skaltypen på parningsframgången kan dock inte generaliseras till alla eremitkrabbsarter, för hos skalgeneralister var hanar som bar vissa skal mer framgångsrika när det gällde att få en partner, men ingen effekt av skalen hittades hos eremitkrabbs skalspecialister (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett och Baron, 1989). C. compressus skulle kunna betraktas som en skalspecialist eftersom mer än |$80\% $| av krabborna bar Nerita scabricosta-skal (Guillén och Osorno, 1993). Därför bör vi inte förvänta oss att hitta ett samband mellan skaltyp och parningsresultat om skalarten inte är en tillförlitlig indikator på hanarnas tillstånd hos skalspecialister (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Intills har eremitkräftors sexuella beteende studerats i laboratoriet och endast med marina eremitkräftor som modellsystem, men information om sexuellt beteende hos halvt landlevande eremitkräftor saknas (se Imafuku, 2002). Hos C. compressus har till exempel skal- (Abrams, 1978; Herreid och Full, 1986; Guillén och Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) och matpreferens (Thacker, 1998) studerats, men dess sexuella beteende är fortfarande okänt. I den här artikeln har vi följande mål: 1) beskriva det reproduktiva beteendet hos C. compressus under naturliga förhållanden, 2) utforska hur hanens storlek, beteende och val av snäckskal avgör hanens parningsframgång, 3) utforska om honans beteende och/eller reproduktionsstadium avgör parningsresultatet, och 4) experimentellt testa om hanar reagerar sexuellt på honans mottaglighet. Detta sista experiment skulle kunna göra det möjligt att se om hanar faktiskt försöker para sig med honor som inte är mottagliga.

Material och metoder

En population av C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) som finns på Isla Isabel, Mexiko |$$(21^\circ 52′{\rm{N}},\;105^\circ 54′{\rm{W}})$| studerades i juli 2002.

Parningsbeskrivning och storleksfördel för hanar i tävlingar

Det sexuella beteendet hos 27 par filmades under 24 nätter (från 3-27 juli) för att få en beskrivning av parningsbeteende och möten mellan hanar. Filmningen gjordes med hjälp av en Sony night shot videokamera (DCR-TRV830). Parningspar, inkräktande hanar, tävlingar mellan hanar och hanar och vakande hanar efter parningen följdes på ett avstånd av 2-3 meter för att undvika att störa djuren. De par som separerade från varandra under de första två minuterna av inspelningen exkluderades dock eftersom vi antog att de kan ha avbrutit sin parningssekvens på grund av observatörens närvaro. Efter att paren hade separerat från varandra på ett avstånd av cirka 30-40 centimeter samlades krabborna in för att få ut dem ur skalet (genom att dra dem försiktigt genom att hålla i deras bihang) för att mäta hanarnas storlek (sköldlängd + bakre carapaxlängd) (CL; för en liknande mätmetod se Osorno et al., 2005) och chelae-längden (från propodus till toppen av det fasta fingret), båda måtten med en noggrannhet på |$0,01\;{\rm{mm}}$|. Om en annan hankrabba avbröt parningsparet samlades även ”inkräktaren” in och mättes på samma sätt. För att registrera förekomsten av spermatoforer och ägg, hölls honor i plastlådor |$(17 \times 13 \times 8.5\;{\rm{cm}})$| och lyftes ut ur skalet för att se förekomsten av spermatoforer (detta syns på honans kropp), utskjutning av ägg och om det fanns ägg inuti pleonet (utvändigt kan man observera ett orange streck i den dorsala delen av pleonet).

Storlek och snäckskal hos hanarna (antingen Nerita scabricosta, Thais speciosa eller Murex sp.; Guillén och Osorno, 1993) och reproduktionsstadium hos honorna var relaterade till sannolikheten för spermatoforeutlagring. För detta valdes en andra uppsättning av 164 (detta antal skiljer sig åt i vissa analyser eftersom vi inte kunde mäta alla variabler hos vissa djur) parande krabbor slumpmässigt ut, observerades (tills de skiljdes åt) och hannarna mättes. Vi betecknade framgångsrika hanar som de som överförde sina spermatofoner och misslyckade hanar som de som inte överförde sina spermatofoner. Djuren könsbestämdes genom att bedöma förekomsten av könsrör hos hanarna (Tudge och Lemaitre, 2004).

Honornas reproduktionsstadium

När honorna hade drivits ut ur skalet, och om de var ovigerösa, registrerades honornas reproduktionsstadium (för att tilldela honorna receptivitet eller icke-receptivitet). Tre reproduktionsstadier fastställdes: 1) ”O”-honor med orangefärgade ägg som nyligen befruktats (men utan synliga ögonfläckar), 2) ”D”-honor med mörkröda ägg med synliga ögonfläckar, men en ofullständigt formad kropp, och 3) ”G”-honor som bär både nya gråa ägg inuti pleonet som är redo att befruktas och fullt utvecklade larver på pleopoderna som är redo att släppas ut i havet. För en liknande klassificering av honorens reproduktionsstadium se även Goshima et al. (1998). ”O”- och ”D”-honorna betraktades som icke mottagliga honor med tanke på att de har befruktade ägg på pleopoderna och att de inte bar med sig ägg som skulle befruktas (JC-G, personlig observation). Däremot betraktade vi ”G”-honorna som mottagliga eftersom de har fullt utvecklade ägg på pleopoderna, men nya ägg i pleonerna som är redo att befruktas (JC-G, personlig observation). Även om alla stadier har befruktade ägg på pleopoderna varierar honorna i olika kategorier när det gäller hur snabbt de nya äggen kan befruktas. I detta fall har G-honorna redan producerat ägg som kan befruktas omedelbart, medan O- och D-honorna tar tid på sig innan äggen är redo för befruktning, vilket kan ta så lång tid som 20-30 dagar (JC-G, opublicerade uppgifter). Även om vi också hittade icke-ovigerösa honor, var deras urvalsstorlek extremt minimal för att vara statistiskt relevant.

Därutöver registrerade vi receptiviteten hos 99 solitära honor. Denna datamängd användes för att se hur frekventa honornas reproduktionsstadier var i populationen, vilket kan ge en uppfattning om hur ofta hanarna kan hitta en mottaglig hona.

Hannar känner igen mottagliga honor och undviker de icke mottagliga?

Vi undersökte om det var mer troligt att hanar greppade en mottaglig (G) eller icke mottaglig hona (O eller D). Tio G-honor, |$10\;{\rm{O}}$|honor och |$10\;{\rm{D}}$|honor samlades in av en observatör och inhystes sedan i plastlådan för att registrera deras reproduktionsstadium. Dessa honor släpptes sedan ut och observerades noga under en femminutersperiod och det registrerades om en hane tog tag i honans skal eller inte. Testerna var blinda: en observatör samlade in honan för att se hennes reproduktionsstadium, och en andra observatör som inte visste om honan var mottaglig eller inte följde honan på ett avstånd av 3 till 4 meter.

Analys

Med tanke på att olika antal framgångsrika och misslyckade hanar jämförs med skillnader i skalanvändning använde vi en kontingenstabell |$(r \times c)$| där |$r = 2$| (framgångsrika och misslyckade hanar) och |$c = 3$| (skal som bärs: Nerita scabricosta, Thais speciosa och Murex sp.). När det gäller honor testades frekvensskillnader i antalet honor som hade en spermatofore eller inte |$(r = 2)$| i förhållande till deras reproduktionsstadium (|$c = 3$|: G, O och D).

Alla morfometriska mått anges i mm, medan händelsernas varaktighet anges i min. |${\rm{Mean}} \pm {\rm{SD\;error}}}$| visas om inget annat anges.

Resultat

Parningsbeteende

Parande krabbor hittades inuti små grottor och på stranden. I grottorna sökte hanarna antingen efter honor eller tog en hona som närmade sig nära dem. Vi registrerade endast det parningsbeteende som observerades inne i grottorna eftersom endast tre parningar observerades på stranden (krabborna på den senare platsen sökte främst efter mat).

När en hona hittats tar hanen tag i och håller fast hennes skal med hjälp av sina ambulerande ben och höger och vänster chelae. Därefter vänder hanen henne runt tills skalöppningarna hos båda djuren är vända mot varandra. Dessa interaktioner varade från 3,11 till 49,50 minuter (17,13 |$\pm 14,\;n = 27$|). Vid en lyckad parning, när skalöppningarna är vända mot varandra, är hanens könsrör i kontakt med honans ventrala yta på cephalothorax och pleon. I detta läge kunde hanen då överföra sina spermatophorer. Efter överföringen av spermatoforerna stannade hanen kvar i närheten och följde honan på nära håll. Vid vissa tillfällen befinner sig hanen på toppen av honans skal medan honan rör sig. Om en annan hane rör vid paret |$(n = 17)$| slår den parande hanen till och kastar den inkräktande hanen |$(n = 15)$|. Alla bevakade honor |$(n = 27)$| bar spermatophorer. Lägsta och högsta registrerade lektid för honor var från 3 till 24 timmar respektive.

Parningsframgång relaterad till skal typ och storlek hos hanar

Hanens skal typ

Som tidigare konstaterats i denna population (Guillén och Osorno, 1993) var de vanligaste skalarterna som användes av båda könen Nerita scabricosta|$(87.2\% )$| följt av Thais speciosa|$(8.1\% )$| och Murex sp. (|$4.6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; Tabell 1). Vi fann inga skillnader i skalarter som bars av framgångsrika och misslyckade hanar |$$({X^2} = 4,18,\;d.f. = 2,\;P = 0,1)$|.

Manstorlek

Spermatoforöverföring var inte relaterad till CL (framgångsrika hanar: |(lyckade): (10,55$ \pm 0,51\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; misslyckade hanar: |10.85 \pm 0.69\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.22,\;P = 0.82$|), höger chelae (lyckad: |13,49 $ \pm 3,05\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; misslyckat: |$13.34 \pm 3.19\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.23,\;P = 0.81$|) eller vänster chelae (lyckade hanar: |10,33$ \pm 2,47\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; misslyckade hanar: |(30 % av de misslyckade var inte lyckade), men de som inte lyckades var inte lyckade (10,12 % av de misslyckade var 2,35 % av de misslyckade var 103 % av de misslyckade). CL var korrelerad med höger |$(r = 0,84,\;n = 127,\;P \lt 0,001)$| och vänster |$(r = 0,81,\;n = 127,\;P = 0,001)$| chelae.

Male-male Contests

Male contest behavior proceeded as following. Den parande hanen slog mot den inkräktande hanens skal eller kroppsdelar genom att vifta med sina stora chelae fram och tillbaka. Vissa slag var tillräckligt kraftiga för att få den inkräktande hanen att vända sig om, medan andra knappt rörde honom. Vid aggression av en hane slog ibland den inkräktande hanen på honans kropp. Den parande hanen slog alltid tillbaka efter att ha blivit attackerad. Vinnaren i dessa möten förblev nära honan, medan förloraren lämnade platsen. Tävlingens längd tog |$0,87 \pm 0,55$| minuter (intervall: 0,15-2,02; |$n = 17$|). I samtliga fall ”vann” den större hanen mötet.

Vi undersökte effekten av storleken på sannolikheten att vinna en tävling och fann att CL var större hos vinnande hanar |$(12,31 \pm 0,7,\;n = 17)$| än hos förlorande hanar (|$10,09 \pm 0,53,\;n = 17$|; t|${\rm{test}} = 2,51,\;P = 0,01$|; fig. 1). Samma trend konstaterades för den högra (vinnare: |(14,56$ \pm 0,66,\;n = 17$|; förlorare: 12,43 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|) och till vänster (vinnare: 1,5 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|): |11,27 $ \pm 0,55,\;n = 17$|; förlorare: |$9.48 \pm 0.43,\;n = 17;\;t = 2.5,\;P = 0.01$|) chelae. Båda chelae var korrelerade med CL (höger chela: (höger chela: |$r = 0,77,\;{\rm{n}} = 34,\;P \lt 0,0001$|; vänster chela: