Competizione uomo-maschio e comportamento femminile come determinanti del successo di accoppiamento maschile nel granchio eremita semi-terrestre Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

È stato studiato il comportamento sessuale del granchio eremita Coenobita compressus. Le dimensioni, la specie di conchiglia gasteropode, e il comportamento sessuale dei maschi misurato in termini di accoppiamento riuscito o meno (valutato dal trasferimento di spermatofore) sono stati confrontati, così come il ruolo di queste variabili negli incontri maschio-maschio per l’accesso alle femmine. Poiché la ricettività femminile (valutata come grado di sviluppo delle uova) potrebbe anche influenzare il successo dell’accoppiamento maschile, il numero relativo di femmine ricettive e non ricettive che avevano o non avevano spermatofore viene utilizzato per valutare se le femmine non ricettive sono state indotte ad accoppiarsi. Abbiamo valutato la frequenza con cui le femmine ricettive e non ricettive erano presenti nella popolazione. Un esperimento ha determinato se i maschi erano in grado di afferrare le femmine in base alla ricettività sessuale femminile. I risultati mostrano che: 1) il comportamento e il tipo di guscio del gasteropode nei maschi non è correlato al successo dell’accoppiamento; 2) i maschi grandi hanno vinto contro i maschi piccoli durante le gare per l’accesso alle femmine; 3) solo alcune femmine ricettive (in realtà, le meno comuni nella popolazione) hanno ricevuto spermatofore anche quando i maschi hanno cercato di accoppiarsi con femmine ricettive e non ricettive; e 4) il comportamento femminile ha determinato il risultato del successo dell’accoppiamento. Questi risultati indicano che la dimensione maschile è importante solo durante la competizione tra maschi ma non durante la scelta femminile. I nostri risultati suggeriscono anche un ruolo attivo del comportamento femminile nel determinare l’esito dell’accoppiamento e che i maschi non sono in grado di forzare le femmine ad accoppiarsi, a differenza di altre specie in cui le femmine, ricettive o meno, non sono in grado di sottrarsi agli assalti sessuali dei maschi.

Introduzione

Gli attributi maschili, ad es, dimensioni, comportamento, risorse, cure parentali, che conferiscono vantaggi nell’accoppiamento e/o nel successo della fecondazione sono stati studiati relativamente bene in molte specie animali (vedi Andersson, 1994 per una rassegna), ma il ruolo del comportamento femminile e dello stadio riproduttivo sessuale sono stati meno studiati, nonostante la loro potenziale importanza nel determinare il risultato dell’accoppiamento (vedi Peretti e Carrera, 2005 per una rassegna).

Nei paguri, il successo maschile nel trasferimento delle spermatofore è stato solitamente correlato alle dimensioni del maschio, alla specie di conchiglia gasteropode, e/o al comportamento (Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett e Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Le grandi dimensioni dei maschi di solito garantiscono l’accesso alle femmine forse perché i maschi grandi hanno più successo durante le gare tra maschi (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004), e/o perché le femmine scelgono i maschi grandi come compagni (Hazlett, 1989). D’altra parte, l’abitare una particolare specie di conchiglia gasteropode influenza le prestazioni di accoppiamento dei maschi: i maschi di alcune specie di conchiglie sono più propensi a mettere in atto comportamenti che sono preferiti dalle femmine (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett e Baron, 1989). Infine, il comportamento maschile ha anche dimostrato di influenzare le opportunità di accoppiamento in diversi modi. Per esempio, la frequenza dei rastrellamenti inversi (dove la conchiglia della femmina è rapidamente attirata verso il maschio dalla flessione delle sue gambe ambulacrali) in Clibanarius zebra era più alta nelle interazioni che risultavano in accoppiamenti, rispetto a quelle che risultavano in accoppiamenti non riusciti (Hazlett, 1989). In alcune specie di paguri, i maschi “sorvegliano” le femmine (afferrando con le chele minori sinistre il guscio occupato dalle femmine e trascinandole) prima dell’accoppiamento da 1 a 7 giorni fino a quando le femmine diventano ricettive (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Una volta che lei è ricettiva, il maschio trasferisce i suoi spermatofori quando lei emerge parzialmente dal suo guscio (Hazlett, 1989; Hess e Bauer, 2002). Dopo l’accoppiamento, la guardia continua da minuti ad ore presumibilmente per ridurre il rischio di competizione spermatica (Hazlett, 1989; Minouchi e Goshima, 1998).

Similmente a quanto accade in altri animali (rivisto da Eberhard, 1996), il ruolo delle femmine di paguro durante la riproduzione è stato poco studiato nonostante il fatto che la femmina può determinare se l’accoppiamento avviene (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess e Bauer, 2002). Due variabili potenzialmente importanti sono il comportamento femminile e la fase riproduttiva. In relazione al comportamento femminile, alcune indagini hanno riportato che il trasferimento delle spermatofore inizia quando la femmina tocca l’apparato boccale del maschio (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett e Baron, 1989). Questo suggerisce che le femmine giocano un ruolo chiave nella riproduzione del paguro, ma sono necessarie osservazioni dettagliate per sapere fino a che punto il comportamento femminile determina il verificarsi e il termine dell’accoppiamento. Lo stadio riproduttivo femminile è anche rilevante nell’influenzare il verificarsi dell’accoppiamento poiché, probabilmente, alcuni maschi di paguro non sembrano avere informazioni sulla ricettività femminile (Goshima et al., 1998; ma vedi Imafuku, 1986). Una conseguenza di questa mancanza di informazioni è che i maschi possono afferrare qualsiasi femmina che incontrano e questa molestia può influenzare le decisioni di accoppiamento delle femmine come previsto dalle attuali idee sul conflitto sessuale (Chapman et al., 2003; Arnqvist e Rowe, 2005). Tuttavia, se le femmine hanno un ruolo attivo nella deposizione degli spermatofori, solo le femmine senza spermatofori dovrebbero essere ricettive, permettendo ai maschi di accoppiarsi, per esempio, emergendo dalla conchiglia per ricevere gli spermatofori.

Nel contesto della scelta femminile, una domanda interessante è: il tipo di conchiglia abitata dai maschi determina il risultato dell’accoppiamento (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett e Baron, 1989)? Tuttavia, un effetto positivo o negativo del tipo di conchiglia sul successo dell’accoppiamento non può essere generalizzato a tutte le specie di paguro, perché negli eremiti generalisti, i maschi che portavano conchiglie particolari avevano più successo nell’ottenere una compagna, ma nessun effetto delle conchiglie è stato trovato negli specialisti di conchiglie di paguro (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett e Baron, 1989). C. compressus potrebbe essere considerato uno specialista di conchiglie perché più dell’80% dei granchi portavano conchiglie di Nerita scabricosta (Guillén e Osorno, 1993). Pertanto, non dovremmo aspettarci di trovare una relazione tra il tipo di conchiglia e l’esito dell’accoppiamento se la specie di conchiglia non è un indicatore affidabile della condizione maschile negli specialisti di conchiglie (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Fino ad ora, il comportamento sessuale del paguro è stato studiato in laboratorio e solo utilizzando paguri marini come sistema modello, ma mancano informazioni sul comportamento sessuale dei paguri semiterrestri (vedi Imafuku, 2002). Per esempio, in C. compressus, sono state studiate le preferenze per il guscio (Abrams, 1978; Herreid e Full, 1986; Guillén e Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) e il cibo (Thacker, 1998), ma il suo comportamento sessuale rimane sconosciuto. In questo articolo, i nostri obiettivi sono: 1) descrivere il comportamento riproduttivo di C. compressus in condizioni naturali; 2) esplorare come la dimensione del maschio, il comportamento e la scelta del guscio del gasteropode determinano il successo dell’accoppiamento; 3) esplorare se il comportamento della femmina e/o lo stadio riproduttivo determinano il risultato dell’accoppiamento; e 4) verificare sperimentalmente se i maschi rispondono sessualmente alla ricettività della femmina. Quest’ultimo esperimento potrebbe permettere di vedere se i maschi cercano effettivamente di accoppiarsi con femmine non ricettive.

Materiale e Metodi

Una popolazione di C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) presente su Isla Isabel, Messico |$(21^\circ 52′{\rm{N},\;105^\circ 54′{\rm{W})$|è stata studiata nel luglio 2002.

Descrizione dell’accoppiamento e vantaggio di taglia dei maschi nei concorsi

Il comportamento sessuale di 27 coppie è stato filmato durante 24 notti (dal 3 al 27 luglio) per ottenere una descrizione del comportamento di accoppiamento e degli incontri tra maschi. Le riprese sono state effettuate con una videocamera Sony a scatto notturno (DCR-TRV830). Le coppie che si accoppiano, i maschi intrusi, le gare tra maschi e i maschi che fanno la guardia dopo l’accoppiamento sono stati seguiti ad una distanza di 2-3 metri per evitare di disturbare gli animali. Le coppie che si sono separate l’una dall’altra durante i primi due minuti della registrazione, tuttavia, sono state escluse poiché abbiamo supposto che potessero aver interrotto la loro sequenza di accoppiamento a causa della presenza dell’osservatore. Dopo che le coppie si sono separate l’una dall’altra ad una distanza di circa 30-40 centimetri, i granchi sono stati raccolti per estrarli dal loro guscio (tirandoli delicatamente tenendo le loro appendici) per misurare le dimensioni maschili (lunghezza dello scudo + lunghezza posteriore del carapace) (CL; per una logica di misurazione simile vedi Osorno et al., 2005) e la lunghezza delle chele (dal propode alla cima del dito fisso), entrambe misurate al più vicino |$0.01\;{\rm{mm}}}. Se un altro granchio maschio interrompeva la coppia, anche l'”intruso” veniva raccolto e misurato in modo simile. Per registrare la presenza di spermatofore e uova, le femmine sono state alloggiate in scatole di plastica (17 volte 13 volte 8,5 cm) ed estratte dal loro guscio per vedere la presenza di spermatofore (questo appare sul corpo della femmina), l’estrusione delle uova e se c’erano uova all’interno della pleura (esternamente, si può osservare una linea arancione nella parte dorsale della pleura).

La dimensione e il guscio gasteropode dei maschi (Nerita scabricosta, Thais speciosa o Murex sp.; Guillén e Osorno, 1993) e lo stadio riproduttivo delle femmine sono stati correlati alla probabilità di deposizione dello spermatoforo. Per questo, una seconda serie di 164 (questo numero differisce in alcune analisi perché non siamo stati in grado di misurare tutte le variabili in alcuni animali) granchi in accoppiamento sono stati scelti a caso, osservati (fino a quando si sono separati) e i maschi sono stati misurati. Abbiamo designato i maschi riusciti come quelli che hanno trasferito le loro spermatofore e i maschi non riusciti come quelli che non hanno trasferito le loro spermatofore. Gli animali sono stati sessati valutando la presenza di tubi sessuali nei maschi (Tudge e Lemaitre, 2004).

Lo stadio riproduttivo delle femmine

Dopo l’estrusione delle femmine dal loro guscio, e se erano ovigere, lo stadio riproduttivo femminile (per assegnare la ricettività femminile o non ricettività) è stato registrato. Sono stati stabiliti tre stadi riproduttivi: 1) femmine “O” con uova arancioni recentemente fecondate (ma senza ocelli visibili); 2) femmine “D” con uova rosso scuro con ocelli visibili, ma un corpo incompleto; e 3) femmine “G” che portano sia nuove uova grigie all’interno della loro pleonide pronte per essere fecondate che larve completamente sviluppate sui pleopodi pronte per essere rilasciate in mare. Per una classificazione simile dello stadio riproduttivo delle femmine vedi anche Goshima et al. (1998). Le femmine “O” e “D” sono state prese come femmine non recettive dato che hanno uova fecondate sui pleopodi e non hanno portato uova da fecondare (JC-G, osservazione personale). Al contrario, abbiamo considerato le femmine “G” come ricettive in quanto hanno uova completamente sviluppate sui pleopodi, ma nuove uova all’interno della loro pleonide pronte per essere fecondate (JC-G, osservazione personale). Anche se tutti gli stadi portano uova fecondate sui pleopodi, le femmine di diverse categorie variano per quanto riguarda il tempo in cui le nuove uova possono essere fecondate. In questo caso, le femmine G hanno già prodotto uova da fecondare immediatamente mentre le femmine O e D impiegheranno del tempo per avere le loro uova pronte per la fecondazione, che può richiedere anche 20-30 giorni (JC-G, dati non pubblicati). Sebbene abbiamo trovato anche femmine non ovaiole, la loro dimensione del campione era estremamente minima per essere statisticamente rilevante.

Inoltre, abbiamo registrato la ricettività di 99 femmine solitarie. Questa serie di dati è stata usata per vedere quanto frequenti fossero gli stadi riproduttivi femminili nella popolazione, il che può dare un’idea di quanto frequentemente i maschi possano trovare una femmina ricettiva.

I maschi riconoscono le femmine ricettive ed evitano quelle non ricettive?

Abbiamo studiato se i maschi avessero più probabilità di afferrare una femmina ricettiva (G) o non ricettiva (O o D). Dieci femmine G, 10 femmine O e 10 femmine D sono state raccolte da un osservatore e sono state alloggiate in una scatola di plastica per registrare il loro stadio riproduttivo. Queste femmine sono state poi rilasciate e osservate da vicino durante un periodo di cinque minuti ed è stato registrato se un maschio ha afferrato o meno il guscio della femmina. I test erano alla cieca: un osservatore ha raccolto la femmina per vedere il suo stadio riproduttivo, e un secondo osservatore che non sapeva se la femmina era ricettiva o meno ha seguito la femmina ad una distanza di 3 o 4 metri.

Analisi

Dato che i diversi numeri di maschi riusciti e non riusciti sono confrontati con le differenze nell’uso della conchiglia, abbiamo usato una tabella di contingenza |$(r \times c)$| dove |$r = 2$| (maschi riusciti e non riusciti) e |$c = 3$| (conchiglia portata: Nerita scabricosta, Thais speciosa, e Murex sp.) Per quanto riguarda le femmine, sono state testate le differenze di frequenza nel numero di femmine che avevano una spermatofora o meno |$(r = 2)$| in relazione al loro stadio riproduttivo (|$c = 3$|: G, O e D).

Tutte le misure morfometriche sono date in mm, mentre la durata degli eventi è data in min. |Il valore medio

Risultati

Comportamento per l’accoppiamento

I granchi che si accoppiano sono stati trovati in piccole grotte e sulla spiaggia. Nelle grotte, i maschi cercavano le femmine o prendevano una femmina che si avvicinava a loro. Abbiamo registrato solo il comportamento di accoppiamento osservato all’interno delle grotte poiché solo tre accoppiamenti sono stati osservati sulla spiaggia (i granchi in quest’ultimo sito erano principalmente alla ricerca di cibo).

Una volta trovata una femmina, il maschio afferra e tiene il suo guscio usando le sue gambe ambulacrali e le chele destra e sinistra. Poi, il maschio la gira fino a quando le aperture del guscio di entrambi gli animali sono rivolte l’una verso l’altra. Queste interazioni sono durate da 3.11 a 49.50 minuti (17.13 |$\pm 14,\;n = 27$|). In un accoppiamento riuscito, quando le aperture del guscio sono rivolte l’una verso l’altra, i tubi sessuali del maschio sono in contatto con la superficie ventrale del cefalotorace e della pleon. In questa posizione, il maschio è in grado di trasferire le sue spermatofore. Dopo il trasferimento delle spermatofore, il maschio rimane nelle vicinanze e segue da vicino la femmina. In alcune occasioni, il maschio si trova sulla parte superiore del guscio della femmina mentre questa si muove. Se un altro maschio tocca la coppia |$(n = 17)$|, il maschio che si accoppia colpisce e lancia il maschio intruso |$(n = 15)$|. Tutte le femmine sorvegliate (n = 27) portavano spermatofore. Il tempo minimo e massimo di deposizione delle femmine registrato era da 3 a 24 ore rispettivamente.

Successo di accoppiamento legato al tipo di conchiglia e alle dimensioni dei maschi

Tipo di conchiglia dei maschi

Come trovato precedentemente in questa popolazione (Guillén e Osorno, 1993), le specie di conchiglia più comuni usate da entrambi i sessi erano Nerita scabricosta|$(87.2\% )$| seguito da Thais speciosa|$(8.1\% )$| e Murex sp. (|$4.6\% ;\ n = 176;\;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; Tabella 1). Non abbiamo trovato differenze nelle specie di conchiglie portate dai maschi che hanno avuto successo e da quelli che non hanno avuto successo ({X^2} = 4.18,\;d.f. = 2,\;P = 0,1)$|.

Dimensione del maschio

Il trasferimento delle spermatofore non era correlato alla CL (maschi riusciti: |10.55 \pm 0.51\;{\rm{mm},\;n = 30$|; maschi senza successo: |10,85 \pm 0,69 \m{mm},\m;n = 103;\m;t = 0,22,\m;P = 0,82$|), chele di destra (successo: |$13.49 \pm 3.05\;{\m{mm},\m;n = 30$|; senza successo: |$13.34 \pm 3.19\pm;{\rm{mm},\;n = 103;\;t = 0.23,\;P = 0.81$|) o le chele sinistre (maschi riusciti: |$10.33 \pm 2.47\;{\rm{mm},\;n = 30$|; maschi senza successo: |10.12 \pm 2.35\pm;{\m{mm},\m;n = 103;\m;t = 0.4,\m;P = 0.68$|). Il CL era correlato con le chele di destra (r = 0.84, n = 127, P = 0.001) e di sinistra (r = 0.81, n = 127, P = 0.001). Il maschio in fase di accoppiamento colpiva il guscio o parti del corpo del maschio intruso agitando le sue grandi chele avanti e indietro. Alcuni colpi erano abbastanza forti da far girare il maschio intruso, mentre altri lo muovevano appena. Durante l’aggressione maschile, a volte il maschio intruso ha colpito il corpo della femmina. Il maschio in fase di accoppiamento ha invariabilmente risposto al colpo dopo essere stato attaccato. Il “vincitore” di questi incontri è rimasto vicino alla femmina, mentre il “perdente” ha lasciato il sito. La durata della gara è durata 0,87 minuti (range: 0,15-2,02; n = 17). In tutti i casi, il maschio più grande ha “vinto” l’incontro.

Abbiamo esaminato l’effetto della dimensione sulla probabilità di vincere un concorso e abbiamo trovato che il CL era più grande nei maschi vincenti (12.31 \pm 0.7,\;n = 17)$|| che nei maschi perdenti (10.09 \pm 0.53,\;n = 17$|; t|{rm{test}} = 2.51,\;P = 0.01$|; Fig. 1). La stessa tendenza è stata trovata per la destra (vincitori: |$14.56 \pm 0.66,\;n = 17$|; perdenti: |12.43 \pm 0.47,\ n = 17;\ t = 2.6,\ P = 0.01$|) e la sinistra (vincitori: |$11.27 \pm 0.55,\;n = 17$|; perdenti: |9.48 \pm 0.43,\ n = 17;\ t = 2.5,\ P = 0.01$|) chelae. Entrambe le chele erano correlate con CL (chela destra: |R = 0.77, n = 34, P = 0.0001; chela sinistra:

Successo della popolazione legato al comportamento femminile e allo stadio riproduttivo

Comportamento femminile

Tutte le femmine che hanno ricevuto spermatofore sono rimaste dentro il loro guscio. Le femmine non ricettive agitavano la loro appendice per evitare la guardia pre-matrimoniale dei maschi. C’erano due modi in cui le femmine si separavano dai maschi. Le femmine si sono separate da sole, per esempio, le femmine si sono allontanate e i maschi non le hanno più afferrate, oppure se ne sono andate quando un altro maschio ha interrotto l’interazione di coppia. Nella maggior parte dei casi (59 su 76) la separazione è avvenuta con il primo metodo, mentre nel resto dei casi (17) i maschi hanno interrotto.

Fase riproduttiva femminile

Come previsto, le femmine con spermatofore erano prevalentemente femmine G |$(93\% ,\;n = 25)$|, seguite dalle femmine D |$(7\% ,\;n = 2)$|. Le femmine O non hanno mai portato spermatofori ({X^2} = 19,5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$|. Le femmine senza spermatofori erano prevalentemente femmine D (67%; n = 52), mentre O e G erano rappresentate da 18% (n = 14) e 15% (n = 11) rispettivamente (X^2} = 39,29, d.f. = 2, P = 0,0001).

I nostri risultati del campione di femmine solitarie e il loro stadio riproduttivo hanno rivelato che la maggior parte delle femmine erano in stadio riproduttivo D |$(57\% ,\;n = 56)$| seguito dalle femmine O |$(14\% ,\;n = 14)$| e poi dalle femmine G |$(29\% ,\;n = 29;\;{X^2} = 35.78,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.

I maschi riconoscono le femmine ricettive ed evitano quelle non ricettive?

Non abbiamo trovato che i maschi abbiano afferrato più femmine ricettive (G) che femmine non ricettive (D o O) durante le nostre prove. Nove femmine su 10 (90%) sono state afferrate e 8 femmine su 10 (80%) e O sono state afferrate (X^2} = 0,80, d.f. = 2, P = 0,67).

Discussione

Le evidenze di studi su altre specie di paguri indicano che l’identità del guscio è una variabile importante che influenza il successo dell’accoppiamento, cioè, Calcinus tibicen (Hazlett e Baron, 1989). In C. compressus, la specie di conchiglia preferita è N. scabricosta (Guillen e Osorno, 1993), e i granchi che vivono in queste conchiglie crescono ad un tasso dieci volte maggiore rispetto ai granchi che vivono in conchiglie più pesanti come quella di Thais speciosa, raggiungendo una migliore condizione energetica (Contreras-Garduño, 2001; Osorno et al., 2005). Questo effetto indiretto della scelta del guscio spiega perché gli individui si impegnano in lotte per i gusci di N. scabricosta, a volte con conseguenze mortali (Osorno et al., 1998). Questo studio ha trovato che i maschi di successo (quelli che si sono accoppiati) non avevano più probabilità di avere un particolare tipo di conchiglia, incluso N. scabricosta. L’effetto della specie di conchiglia influenza positivamente lo sviluppo e la crescita, ma potrebbe non essere rilevante per il successo dell’accoppiamento, dal momento che qualsiasi conchiglia abitata dai maschi può garantire uguale accesso alle femmine. Questo risultato e quello di Hazlett (1989) suggeriscono che nei paguri specialisti di conchiglie il tipo di conchiglia non è importante durante la selezione intersessuale perché la maggioranza dei maschi porta la stessa specie di conchiglia. Tuttavia, nelle specie generaliste di conchiglie, l’abilità di procurarsi particolari specie di conchiglie è sotto selezione con tratti maschili come l’abilità competitiva che riflette il vigore o la forza maschile. Un confronto più approfondito tra specialisti delle conchiglie e generalisti sarà utile per conoscere le conseguenze adattative alla selezione delle conchiglie da parte delle femmine, e studi comparativi che tengano conto della filogenesi di quelle specie di granchi in cui le femmine scelgono per alcuni particolari tipi di conchiglie forniranno informazioni sull’evoluzione della scelta femminile basata sulla conchiglia portata dai maschi (per un suggerimento simile vedi Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

I granchi Hermit sono sessualmente dimorfici nelle dimensioni, i maschi sono più grandi delle femmine (Bertness, 1981; Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Osorno et al., 1998; Wada, 1999, 2001; Wada et al., 1999a, 1999b; Mantelatto e Martinelli, 2001; Yoshino et al., 2002). E’ stato suggerito che la scelta femminile o la competizione tra maschi potrebbe essere responsabile di questa differenza di dimensioni (Wada et al., 1996, 1999a). Tuttavia, non abbiamo trovato che i maschi che trasferivano le loro spermatofore erano più grandi dei maschi che non erano in grado di farlo, nonostante il vantaggio di dimensioni dei maschi grandi nelle gare aggressive. Interpretiamo questo fatto nel senso che le dimensioni potrebbero essere vantaggiose durante le gare tra maschi, come primo stadio di selezione sessuale, ma non durante la scelta femminile, come secondo stadio. Pertanto, in questa seconda fase, le femmine sembrano basare la loro decisione di accoppiamento su variabili diverse dalle dimensioni del corpo o dalla specie di conchiglia del gasteropode.

Nelle gare per le femmine, i maschi vincenti di C. compressus avevano chele più grandi dei perdenti, e usavano le loro chele per colpire l’avversario maschio. Hazlett (1968) e Yoshino et al. (2004) hanno trovato un risultato simile in Diogenes pugilator e Pagurus filholi rispettivamente, due paguri marini. La pressione di selezione sessuale sulle dimensioni complessive e sulle strutture utilizzate nel combattimento, assomiglia a quella osservata nei maschi di altre specie, ad esempio, corna di cervi, corna in pecore bighorn, e insetti (rivisto da Andersson, 1994). La base di questo, simile a quella di altre specie (vedi Andersson, 1994), è che i maschi con strutture di combattimento più grandi (come le chele nei paguri) sono animali in condizioni migliori, e le femmine possono ottenere un beneficio indiretto per la loro prole accoppiandosi con questi individui (Wong e Candolin, 2005). Dato che le femmine possono ricevere alcuni colpi dai maschi intrusi, una domanda relativa a questo è vedere quali costi possono essere pagati dalle femmine durante le gare tra maschi. In aggiunta e in modo simile, sarebbe interessante conoscere i costi che i maschi pagano come conseguenza dei loro combattimenti.

Il comportamento di un paguro maschio può determinare il suo successo di accoppiamento (Hazlett, 1989). In altre specie, un complesso repertorio comportamentale è espresso prima del trasferimento delle spermatofore (Hazlett, 1989). Questo comportamento può essere il mezzo con cui le femmine valutano la qualità maschile o può essere usato dai maschi per estrudere con forza la femmina dal suo guscio. Per esempio, il mate guarding prima dell’accoppiamento richiede più tempo in specie marine come Pagurus, in cui i maschi tentano di trascinare la femmina da 1 a 7 giorni (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). In Pagurus filholi, le femmine apparentemente cercano di evitare le avances di accoppiamento del maschio agitando i loro chelipedi, ma spesso finiscono per accettare la copulazione (Yamanoi et al., 2006). In alcuni insetti, questo modo energico di accoppiarsi, con il quale i maschi più grandi possono indurre le femmine ad accoppiarsi, è comune, per esempio, i cavalieri d’acqua (Arnqvist e Rowe, 1995; Weigensberg e Fairbairn, 1996) e le mosche (Blackenhorn et al., 2000; Pitnick e García González, 2002). In C. compressus, anche se i maschi tentano immediatamente di trasferire le loro spermatofore, i nostri risultati suggeriscono che il ruolo delle femmine è presumibilmente importante per prevedere l’esito dell’accoppiamento dato che abbiamo trovato che le femmine possono muovere le loro appendici per evitare la guardia pre-copulativa maschile, erano in grado di allontanarsi dai maschi, e la persistenza maschile non ha influenzato la decisione di accoppiamento femminile (come giudicato dal fatto che anche se le femmine non ricettive sono state afferrate, solo alcune femmine ricettive hanno ricevuto spermatofore). Questo è contrario a quanto previsto dall’ipotesi del conflitto sessuale (sensu Chapman et al., 2003; Arnqvist e Rowe, 2005). Questa scuola di pensiero presuppone che i maschi possano sottomettere le femmine per accoppiarsi. Un confronto tra granchi eremiti marini e terrestri o semi-terrestri potrebbe rivelare i fattori ecologici o i tratti della storia della vita che determinano la differenza nel tempo di guardia al compagno, l’evitamento femminile delle molestie maschili e le opportunità e/o restrizioni per la scelta femminile. Una condizione ipotetica per la coercizione maschile/scelta femminile potrebbe essere il rapporto di dimensioni femmina/maschio, che se è a favore dei maschi, può permettere loro di sottomettere le femmine. Questo può essere il caso di specie i cui maschi sono estremamente grandi come P. filholi, dove i maschi possono essere più del doppio delle femmine (Minouchi e Goshima, 1998), ma non lo è in altre specie come C. compressus, i cui maschi sono |$21.46\% $| più grandi delle femmine (Osorno et al, 1998).

In molte specie, il ruolo delle femmine durante l’accoppiamento è stato studiato meno di quello dei maschi (Eberhard, 1996), e i paguri sono un chiaro esempio di questo modello (Contreras-Garduño e Córdoba-Aguilar, 2006). Il comportamento femminile nei paguri è apparentemente importante per determinare il risultato dell’accoppiamento (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess e Bauer, 2002) anche se il suo ruolo è stato sottovalutato (Contreras-Garduño e Córdoba-Aguilar, 2006). Due prove comportamentali supportano questo punto di vista. Da un lato, la sequenza di accoppiamento inizia solo dopo che una femmina tocca l’apparato boccale del maschio con i suoi chelipedi o le sue zampe ambulacrali (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett e Baron, 1989). D’altra parte, i meccanismi attraverso i quali la scelta femminile può influenzare la paternità non sono stati studiati. In relazione a questo, un recente articolo di Yamanoi et al. (2006) suggerisce che le femmine ritardano l’ovodeposizione per favorire la competizione tra maschi e lo usano come opportunità per “aspettare” l’accoppiamento con un maschio più grande. Tutti questi studi suggeriscono che le femmine influenzano l’esito dell’accoppiamento, il che, in generale, supporta l’opinione che le femmine giocano un ruolo chiave durante l’accoppiamento. I nostri risultati suggeriscono che solo le femmine ricettive escono dal guscio per permettere il trasferimento delle spermatofore. È interessante notare che queste femmine ricettive sono meno comuni delle femmine non ricettive nella popolazione, ma non accettano necessariamente le spermatofore, il che suggerisce che nonostante il loro status sessuale, non si accoppiano necessariamente. Inoltre, i nostri esperimenti suggeriscono che i maschi afferrano tutte le femmine che incontrano, ma la persistenza maschile non è sufficiente per un trasferimento di spermatofore di successo. Una spiegazione alternativa potrebbe essere che i maschi raccolgono informazioni sulla ricettività femminile direttamente afferrando le femmine e poi decidendo di lasciarle se le femmine non sono ricettive. Per esempio, se le femmine muovono i loro chelipedi per comunicare la ricettività sessuale, i maschi possono ricevere questa informazione solo quando afferrano la femmina e poi decidere se continuare o meno con quella particolare femmina (per una logica simile di un feromone sessuale di contatto ma in un gambero vedi Caskey e Bauer, 2005).

Perché i maschi di C. compressus sembrano avere informazioni incomplete sulla ricettività femminile e non tendono ad afferrare solo femmine ricettive? L’attrazione del compagno nei paguri è finalizzata dalla produzione di feromoni (Hazlett, 1966; Hazlett e Rittschof, 2000) piuttosto che da stimoli tattili o visivi (Imafuku, 1986). In C. compressus, i maschi possono individuare una femmina ad una distanza di 10-15 centimetri (Contreras-Garduño, dati non pubblicati). Per esempio, nel paguro Pagurus geminus, il maschio non ha bisogno di toccare la femmina, in quanto rileva il suo odore a breve distanza (pochi centimetri): i maschi rilevano le femmine con le antenne e sono in grado di distinguere le femmine ricettive da quelle non ricettive (Imafuku, 1986). Questo suggerisce che le femmine rilasciano costantemente informazioni sul loro status nell’ambiente. Inoltre, Goshima et al. (1998) hanno scoperto che le femmine di P. filholi producevano feromoni e i maschi rispondevano solo ad un valore di soglia, rilevando le femmine ma non accedendo al loro stato di accoppiamento. Questo ha precluso ai maschi di mostrare una preferenza per le dimensioni della femmina, il tempo rimanente alla deposizione delle uova o la fecondità. Dato che le femmine ricettive erano meno frequenti di quelle non ricettive (come accade anche nel nostro studio), i maschi potrebbero adottare una strategia di accoppiamento con la prima femmina che incontrano (Goshima et al., 1998). Questa evidenza va contro l’ipotesi alternativa che i maschi raccolgono informazioni sulla ricettività femminile afferrando le femmine.

Relativamente alla comunicazione basata sui feromoni, uno studio approfondito della produzione di feromoni nei paguri sarebbe illuminante per sapere se i maschi, in generale, sono in grado di riconoscere o meno lo status femminile. Questo chiarirà, per esempio, se la produzione di feromone femminile cambia con la ricettività femminile tra le specie e gli ambienti (terrestre contro marino). Una previsione di base è che i cambiamenti nella produzione di feromoni femminili non dovrebbero essere attesi in specie in cui i maschi non riconoscono lo stato riproduttivo femminile, come è presumibilmente il caso di C. compressus. Inoltre, è probabile che il modo di rilevamento dei feromoni sia diverso nei paguri marini e terrestri. È noto che i granchi terrestri, per esempio, hanno sviluppato adattamenti basati sugli odori (Vannini e Ferretti, 1997), il che suggerisce alti livelli di complessità della comunicazione. Per quanto riguarda la comunicazione sessuale, l’ambiente acquatico offre condizioni più stabili per la trasmissione dei feromoni rispetto agli habitat terrestri. Se questo è il caso, ci si aspetterebbe una comunicazione meno complessa nelle specie terrestri con i maschi che non sono in grado di rilevare lo stato riproduttivo femminile.

Inoltre, un argomento interessante che, per quanto ne sappiamo, rimane non studiato in questo taxon animale, è quello di conoscere le basi fisiologiche della produzione, regolazione e ricezione dei feromoni per attrarre un compagno (nelle femmine) e riconoscerlo (nei maschi), e stabilire eventuali differenze tra paguri marini e terrestri. Stensmyr et al. (2005) hanno trovato che il senso olfattivo di Virgus latro è simile a quello degli insetti. Lo stesso metodo usato in questo studio può essere adottato per indagare la comunicazione basata sui feromoni nei paguri.

Riconoscimenti

Due referee anonimi, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño, e R. B. Elwood hanno fornito commenti che hanno sostanzialmente migliorato il nostro articolo. Si ringraziano V. Méndez Álvarez per la consulenza statistica. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez, e M. Rodríguez hanno aiutato con le osservazioni sul campo. A. Altamirano ha aiutato nell’acquisizione dei dati. J. Manjarrez ha fornito l’attrezzatura per registrare il comportamento e la morfometria dei paguri. I pescatori di Teacapán e San Blas, Messico, hanno fornito aiuto logistico durante il lavoro sul campo. La Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) ha fornito tutte le strutture per lavorare nell’isola.

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