La competencia entre machos y el comportamiento de las hembras como determinantes del éxito del apareamiento de los machos en el cangrejo ermitaño semiterrestre Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

Se estudió el comportamiento sexual del cangrejo ermitaño Coenobita compressus. Se compara el tamaño, la especie de concha de gasterópodo y el comportamiento sexual de los machos medido en términos de apareamiento exitoso o no (evaluado por la transferencia de espermatóforos), así como el papel de estas variables en los encuentros entre machos para el acceso a las hembras. Dado que la receptividad de las hembras (evaluada como el grado de desarrollo de los huevos) también podría influir en el éxito del apareamiento de los machos, el número relativo de hembras receptivas y no receptivas que tenían o no espermatóforos se utiliza para evaluar si las hembras no receptivas fueron inducidas a aparearse. Se evaluó la frecuencia de presencia de hembras receptivas y no receptivas en la población. Un experimento determinó si los machos eran capaces de agarrar a las hembras según la receptividad sexual de las mismas. Los resultados muestran que: 1) el comportamiento y el tipo de caparazón del gasterópodo en los machos no está relacionado con el éxito del apareamiento; 2) los machos grandes ganaron frente a los pequeños durante las competiciones por el acceso a las hembras; 3) sólo algunas hembras receptivas (en realidad, las menos comunes en la población) recibieron espermatóforos incluso cuando los machos intentaron aparearse con hembras receptivas y no receptivas; y 4) el comportamiento de las hembras determinó el resultado del éxito del apareamiento. Estos resultados indican que el tamaño del macho es importante sólo durante la competición entre machos, pero no durante la elección de la hembra. Nuestros resultados también sugieren un papel activo del comportamiento de las hembras en la determinación del resultado del apareamiento y que los machos son incapaces de forzar a las hembras a aparearse, a diferencia de otras especies en las que las hembras, receptivas o no, son incapaces de evadir los ataques sexuales de los machos.

Introducción

Atributos de los machos, por ejemplo, tamaño, comportamiento, recursos, cuidado parental, que confieren ventajas en el apareamiento y/o el éxito de la fecundación han sido relativamente bien estudiados en muchas especies animales (véase Andersson, 1994 para una revisión), pero el papel del comportamiento de la hembra y la etapa reproductiva sexual han sido menos estudiados, a pesar de su potencial importancia para determinar el resultado del apareamiento (véase Peretti y Carrera, 2005 para una revisión).

En los cangrejos ermitaños, el éxito del macho en la transferencia de espermatóforos se ha relacionado generalmente con el tamaño del macho, la especie de concha del gasterópodo, y/o el comportamiento (Asakura, 1995; Goshima et al., 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett y Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). El gran tamaño de los machos suele garantizar el acceso a las hembras, posiblemente porque los machos grandes tienen más éxito durante las competiciones entre machos (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004), y/o porque las hembras eligen a los machos grandes como pareja (Hazlett, 1989). Por otra parte, el hecho de habitar en una determinada especie de concha de gasterópodo influye en el rendimiento de los machos en el apareamiento: los machos de algunas especies de conchas son más propensos a llevar a cabo comportamientos que son preferidos por las hembras (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett y Baron, 1989). Por último, también se ha demostrado que el comportamiento de los machos afecta a las oportunidades de apareamiento de diferentes maneras. Por ejemplo, la frecuencia de los raps inversos (en los que el caparazón de la hembra es atraído rápidamente hacia el macho por la flexión de sus patas ambulatorias) en Clibanarius zebra fue mayor en las interacciones que resultaron en emparejamientos, en comparación con las que resultaron en emparejamientos sin éxito (Hazlett, 1989). En algunas especies de cangrejos ermitaños, los machos «vigilan» a las hembras (agarrando con su quela menor izquierda el caparazón ocupado por las hembras y arrastrándolas) antes del apareamiento de 1 a 7 días hasta que las hembras se vuelven receptivas (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Una vez que ella es receptiva, el macho transfiere sus espermatóforos cuando ella emerge parcialmente de su caparazón (Hazlett, 1989; Hess y Bauer, 2002). Tras el apareamiento, la vigilancia continúa de minutos a horas, presumiblemente para reducir el riesgo de competencia espermática (Hazlett, 1989; Minouchi y Goshima, 1998).

De forma similar a lo que ocurre en otros animales (revisado por Eberhard, 1996), el papel de las hembras del cangrejo ermitaño durante la reproducción ha sido poco estudiado, a pesar de que la hembra puede determinar si se produce el apareamiento (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess y Bauer, 2002). Dos variables potencialmente importantes son el comportamiento de la hembra y la etapa reproductiva. En relación con el comportamiento de la hembra, algunas investigaciones han informado de que la transferencia de espermatóforos comienza cuando la hembra toca las piezas bucales del macho (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett y Baron, 1989). Esto sugiere que las hembras desempeñan un papel clave en la reproducción del cangrejo ermitaño, pero se necesitan observaciones detalladas para saber hasta qué punto el comportamiento de las hembras determina la aparición y el final del apareamiento. El estado reproductivo de las hembras también es relevante a la hora de afectar a la ocurrencia del apareamiento ya que, posiblemente, algunos machos del cangrejo ermitaño no parecen tener información sobre la receptividad de las hembras (Goshima et al., 1998; pero véase Imafuku, 1986). Una consecuencia de esta falta de información es que los machos pueden agarrar a cualquier hembra que encuentren y este acoso puede afectar a las decisiones de apareamiento de las hembras, tal como predicen las ideas actuales sobre el conflicto sexual (Chapman et al., 2003; Arnqvist y Rowe, 2005). Sin embargo, si las hembras juegan un papel activo en la deposición de espermatóforos, sólo las hembras sin espermatóforos deberían ser receptivas, permitiendo a los machos aparearse, por ejemplo, emergiendo de la concha para recibir los espermatóforos.

En el contexto de la elección de las hembras, una pregunta interesante es: ¿el tipo de concha habitada por los machos determina el resultado del apareamiento (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett y Baron, 1989)? Sin embargo, un efecto positivo o negativo del tipo de caparazón en el éxito del apareamiento no puede generalizarse a todas las especies de cangrejos ermitaños, ya que en los ermitaños generalistas de caparazón, los machos que llevaban determinados caparazones tenían más éxito en la obtención de una pareja, pero no se encontró ningún efecto de los caparazones en los cangrejos ermitaños especialistas en caparazón (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett y Baron, 1989). C. compressus podría considerarse un especialista en caparazón porque más del |$80\% $| de los cangrejos portaban caparazones de Nerita scabricosta (Guillén y Osorno, 1993). Por lo tanto, no deberíamos esperar encontrar una relación entre el tipo de caparazón y el resultado del apareamiento si la especie de caparazón no es un indicador fiable de la condición del macho en los especialistas en caparazón (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Hasta ahora, el comportamiento sexual del cangrejo ermitaño se ha estudiado en el laboratorio y sólo utilizando cangrejos ermitaños marinos como sistema modelo, pero se carece de información sobre el comportamiento sexual de los cangrejos ermitaños semiterrestres (véase Imafuku, 2002). Por ejemplo, en C. compressus se ha estudiado la preferencia por el caparazón (Abrams, 1978; Herreid y Full, 1986; Guillén y Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) y el alimento (Thacker, 1998), pero su comportamiento sexual sigue siendo desconocido. En este trabajo, nuestros objetivos son: 1) describir el comportamiento reproductivo de C. compressus en condiciones naturales; 2) explorar cómo el tamaño del macho, su comportamiento y la elección de la concha del gasterópodo determinan el éxito del apareamiento del macho; 3) explorar si el comportamiento de la hembra y/o la etapa reproductiva determinan el resultado del apareamiento; y 4) probar experimentalmente si los machos responden sexualmente a la receptividad de la hembra. Este último experimento podría permitir ver si los machos realmente intentan aparearse con hembras no receptivas.

Material y Métodos

En julio de 2002 se estudió una población de C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) presente en la Isla Isabel, México |$(21^\circ 52′{\rm{},\\};105^\circ 54′{\rm{W})$|.

Descripción del apareamiento y ventaja de tamaño de los machos en los concursos

Se filmó el comportamiento sexual de 27 parejas durante 24 noches (del 3 al 27 de julio) para obtener una descripción del comportamiento de apareamiento y de los encuentros entre machos. La filmación se realizó con una cámara de vídeo Sony de toma nocturna (DCR-TRV830). Las parejas de apareamiento, los machos intrusos, los concursos entre machos y los machos guardianes después del apareamiento fueron seguidos a una distancia de 2-3 metros para evitar molestar a los animales. Sin embargo, se excluyeron las parejas que se separaron entre sí durante los dos primeros minutos de la grabación, ya que se supuso que podían haber interrumpido su secuencia de apareamiento debido a la presencia del observador. Después de que las parejas se separaran entre sí a una distancia de aproximadamente 30-40 centímetros, se recogieron los cangrejos para sacarlos de su caparazón (tirando suavemente de ellos sujetando sus apéndices) para medir el tamaño de los machos (longitud del escudo + longitud del caparazón posterior) (CL; para un razonamiento de medición similar, véase Osorno et al., 2005) y la longitud de las quelas (desde el propodeo hasta la parte superior del dedo fijo), ambas medidas con una precisión de |$0,01;{\rm{mm}$|. Si otro cangrejo macho interrumpía la pareja de apareamiento, el «intruso» también era recogido y medido de forma similar. Para registrar la presencia de espermatóforos y huevos, las hembras se alojaron en cajas de plástico |$(17 \times 13 \times 8,5;{\rm{}})$| y se extruyeron de su caparazón para ver la presencia de espermatóforos (estos aparecen en el cuerpo de la hembra), la extrusión de huevos y si había huevos dentro del pleón (externamente se observa una línea naranja en la parte dorsal del pleón).

El tamaño y la concha del gasterópodo de los machos (ya sea Nerita scabricosta, Thais speciosa, o Murex sp.; Guillén y Osorno, 1993) y el estado reproductivo de las hembras se relacionaron con la probabilidad de deposición de espermatóforos. Para ello, un segundo conjunto de 164 (este número difiere en algunos análisis ya que no pudimos medir todas las variables en algunos animales) cangrejos de apareamiento fueron elegidos al azar, observados (hasta que se separaron) y se midieron los machos. Designamos como machos exitosos a los que transfirieron sus espermatóforos y como machos no exitosos a los que no transfirieron sus espermatóforos. Los animales se sexaron evaluando la presencia de tubos sexuales en los machos (Tudge y Lemaitre, 2004).

El estadio reproductivo de las hembras

Después de la extrusión de las hembras de su caparazón, y si eran ovígeras, se registró el estadio reproductivo de las hembras (para asignarles receptividad o no receptividad). Se establecieron tres estadios reproductivos: 1) hembras «O» con huevos anaranjados recién fecundados (pero sin manchas oculares visibles); 2) hembras «D» con huevos de color rojo oscuro con manchas oculares visibles, pero con el cuerpo incompleto; y 3) hembras «G» con huevos grises nuevos dentro de su pleón, listos para ser fecundados, y larvas completamente desarrolladas en pleópodos, listas para ser liberadas en el mar. Para una clasificación similar del estado reproductivo de las hembras, véase también Goshima et al. (1998). Las hembras «O» y «D» se tomaron como hembras no receptivas dado que tienen huevos fecundados en los pleópodos y no llevaban huevos para ser fecundados (JC-G, observación personal). Por el contrario, consideramos a las hembras «G» como receptivas ya que tienen huevos completamente desarrollados en los pleópodos, pero nuevos huevos dentro de su pleón listos para ser fecundados (JC-G, observación personal). Aunque todos los estadios llevan huevos fecundados en los pleópodos, las hembras de las distintas categorías varían en cuanto a la rapidez con que los nuevos huevos pueden ser fecundados. En este caso, las hembras G ya han producido huevos para ser fecundados inmediatamente, mientras que las hembras O y D tardarán en tener sus huevos listos para la fecundación, lo que puede llevar hasta 20-30 días (JC-G, datos no publicados). Aunque también encontramos hembras no ovígeras, su tamaño de muestra fue extremadamente mínimo para ser estadísticamente relevante.

Además, registramos la receptividad de 99 hembras solitarias. Este conjunto de datos se utilizó para ver la frecuencia de las etapas reproductivas de las hembras en la población, lo que puede dar una idea de la frecuencia con la que los machos pueden encontrar una hembra receptiva.

¿Reconocen los machos a las hembras receptivas y evitan a las no receptivas?

Investigamos si los machos tenían más probabilidades de agarrar a una hembra receptiva (G) o no receptiva (O o D). Un observador recogió diez hembras G, hembras O y hembras D y las alojó en la caja de plástico para registrar su estado reproductivo. A continuación, estas hembras fueron liberadas y observadas de cerca durante un período de cinco minutos y se registró si un macho agarraba o no el caparazón de la hembra. Las pruebas fueron a ciegas: un observador recogió a la hembra para ver su estado reproductivo, y un segundo observador que no sabía si la hembra era receptiva o no siguió a la hembra a una distancia de 3 a 4 metros.

Análisis

Dado que se comparan diferentes números de machos exitosos y no exitosos con diferencias en el uso de la concha, se utilizó una tabla de contingencia |$(r \times c)$| donde |$r = 2$| (machos exitosos y no exitosos) y |$c = 3$| (concha llevada: Nerita scabricosta, Thais speciosa, y Murex sp.). En cuanto a las hembras, se probaron las diferencias de frecuencia en el número de hembras que tenían un espermatóforo o no |$(r = 2)$| en relación con su etapa reproductiva (|$c = 3$|: G, O y D).

Todas las medidas morfométricas se dan en mm, mientras que la duración de los eventos se da en min. |${\rm{Medio}} |pm {\rm{SD;error}} se muestran a menos que se indique lo contrario.

Resultados

Comportamiento de apareamiento

Los cangrejos que se aparean se encontraron dentro de pequeñas cuevas y en la playa. En las cuevas, los machos buscaban a las hembras o tomaban a una hembra que se acercaba a ellos. Sólo registramos el comportamiento de apareamiento observado en el interior de las cuevas, ya que sólo se observaron tres apareamientos en la playa (los cangrejos en este último lugar buscaban principalmente comida).

Una vez encontrada una hembra, el macho la agarra y sostiene su caparazón utilizando sus patas ambulatorias y sus quelas derechas e izquierdas. Luego, el macho la hace girar hasta que las aberturas del caparazón de ambos animales se enfrentan. Estas interacciones duraron entre 3,11 y 49,50 minutos (17,13 |$\pm 14,\|;n = 27$|). En un apareamiento exitoso, cuando las aberturas del caparazón se enfrentan, los tubos sexuales del macho están en contacto con la superficie ventral del cefalotórax y el pleón de la hembra. En esta posición, el macho puede transferir sus espermatóforos. Después de la transferencia de espermatóforos, el macho permanece en las proximidades y sigue de cerca a la hembra. En algunas ocasiones, el macho se encuentra en la parte superior del caparazón de la hembra mientras ésta se mueve. Si otro macho toca a la pareja |$(n = 17)$|, el macho que se aparea golpea y lanza al macho intruso |$(n = 15)$|. Todas las hembras vigiladas |$(n = 27)$| llevaban espermatóforos. El tiempo mínimo y máximo de desove de las hembras registrado fue de 3 a 24 horas respectivamente.

El éxito de apareamiento relacionado con el tipo de concha y el tamaño de los machos

Tipo de concha de los machos

Como se encontró previamente en esta población (Guillén y Osorno, 1993), las especies de concha más utilizadas por ambos sexos fueron Nerita scabricosta|$(87.2\% )$| seguido de Thais speciosa|$(8,1\% )$| y Murex sp. (|$4,6\% ;|;n = 176;|;{X^2} = 339,5,|;d.f. = 2,|;P \lt 0,0001$|; Tabla 1). No encontramos diferencias en las especies de concha que llevan los machos exitosos y los no exitosos |$({X^2} = 4,18,\;d.f. = 2,\;P = 0,1)$|.

Tamaño del macho

La transferencia del espermatóforo no estaba relacionada con el CL (machos exitosos: |$10,55 \pm 0,51\},\};n = 30$|; machos sin éxito: |10,85 $pm 0,69 $pm, n = 103 $pm, t = 0,22 $pm, P = 0,82 $pm), chelae derecho (exitoso: |13,49 \Npm 3,05\},\Nn = 30$|; sin éxito: |$13,34 \pm 3,19;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,23,\$|;P = 0,81$|) o quelas izquierdas (machos exitosos: |10,33 dólares por minuto 2,47 dólares, n = 30 dólares; machos sin éxito: |10,12 $pm 2,35 $pm, n = 103; t = 0,4; P = 0,68$|). La CL estaba correlacionada con las quelas derechas (r = 0,84, n = 127, P = 0,001) y las izquierdas (r = 0,81, n = 127, P = 0,001). El macho que se aparea golpea el caparazón o partes del cuerpo del macho intruso agitando sus grandes quelas de un lado a otro. Algunos golpes eran lo suficientemente fuertes como para hacer que el macho intruso se diera la vuelta, mientras que otros apenas lo movían. Durante la agresión masculina, a veces el macho intruso golpeaba el cuerpo de la hembra. El macho de apareamiento devolvía invariablemente los golpes tras ser atacado. El «ganador» resultante de estos encuentros permaneció cerca de la hembra, mientras que el «perdedor» abandonó el lugar. La duración del concurso fue de |0,87 |pm 0,55$| minutos (rango: 0,15-2,02; |$n = 17$|). En todos los casos, el macho más grande «ganó» el encuentro.

Examinamos el efecto del tamaño en la probabilidad de ganar un concurso y descubrimos que el CL era mayor en los machos ganadores |$(12,31 \pm 0,7,\\};n = 17)$| que en los machos perdedores (|$10,09 pm 0,53,\};n = 17$|; t|${rm{test}} = 2,51,\};P = 0,01$|; Fig. 1). La misma tendencia se encontró para la derecha (ganadores: |$14,56 \pm 0,66,\$;n = 17$|; perdedores: |12,43 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|) y la izquierda (ganadores: |11,27 dólares, 0,55, n = 17, perdedores: |$9,48 \pm 0,43,\;n = 17;\;t = 2,5,\;P = 0,01$|) quelas. Ambas quelas estaban correlacionadas con el CL (quela derecha: |$r = 0,77,\\\Nn} = 34,\\Ny P \Nde 0,0001$|; chela izquierda: |$r = 0,82,\\};n = 34,\};P = 0$| 0,001).

El éxito de la población relacionado con el comportamiento de la hembra y el estado reproductivo

Comportamiento de la hembra

Todas las hembras que recibieron espermatóforos permanecieron dentro de su caparazón. Las hembras no receptivas movieron su apéndice para evitar la vigilancia previa a la pareja por parte de los machos. Las hembras se separaron de los machos de dos maneras. Las hembras se separaban por sí solas, por ejemplo, las hembras se alejaban y los machos no volvían a agarrarlas, o se iban cuando otro macho las interrumpía durante la interacción de la pareja. En la mayoría de los casos (59 de 76) |$({X^2} = 23,21,\\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$| la separación fue mediante el primer método, mientras que en el resto de los casos (17) los machos interrumpieron.

Estado reproductivo de las hembras

Como se predijo, las hembras con espermatóforos fueron predominantemente hembras G |$(93\% ,\;n = 25)$|, seguidas de hembras D |$(7\% ,\;n = 2)$|. Las hembras O nunca llevaron espermatóforos |$({X^2} = 19,5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$|. Las hembras sin espermatóforos eran predominantemente hembras D |$(67\% \;n = 52)$|, mientras que O y G estaban representadas por |$18\% $||$(n = 14)$| y |$15\% $||$(n = 11)$| respectivamente |$({X^2} = 39,29,\;d.f. = 2,\lt 0,0001)$|.

Nuestros resultados de la muestra de hembras solitarias y su estado reproductivo revelaron que la mayoría de las hembras se encontraban en el estado reproductivo D |$(57\% ,\;n = 56)$| seguido de las hembras O |$(14\% ,\;n = 14)$| y luego las hembras G |$(29\% ,\;n = 29;\;{X^2} = 35.78,\N;d.f. = 2,\N;P \Nlt 0.0001)$|.

¿Reconocen los machos a las hembras receptivas y evitan a las no receptivas?

No encontramos que los machos agarraran más hembras receptivas (G) que hembras no receptivas (D u O) durante nuestros ensayos. Nueve de las hembras |$10;{\rm{G}$|(90\% )$| fueron agarradas y 8 de las hembras |$10;{\rm{D}$| y O |$(80\% )$| fueron agarradas |$({X^2} = 0,80,|;d.f. = 2,|;P = 0,67)$|.

Discusión

La evidencia de estudios de otras especies de cangrejos ermitaños indica que la identidad del caparazón es una variable importante que afecta al éxito del apareamiento, es decir, Calcinus tibicen (Hazlett y Baron, 1989). En C. compressus, la especie de caparazón preferida es N. scabricosta (Guillen y Osorno, 1993), y los cangrejos que viven en estos caparazones crecen a una tasa diez veces mayor que los cangrejos que viven en caparazones más pesados como el de Thais speciosa, alcanzando una mejor condición energética (Contreras-Garduño, 2001; Osorno et al., 2005). Este efecto indirecto de la elección del caparazón explica que los individuos se enzarcen en peleas por los caparazones de N. scabricosta, a veces con consecuencias mortales (Osorno et al., 1998). Este estudio encontró que los machos exitosos (los que se aparearon) no eran más propensos a tener un tipo particular de concha, incluyendo N. scabricosta. El efecto de la especie de concha afecta positivamente al desarrollo y al crecimiento, pero puede no ser relevante para el éxito del apareamiento, ya que cualquier concha habitada por los machos puede conceder el mismo acceso a las hembras. Este resultado y el de Hazlett (1989) sugieren que en los cangrejos ermitaños especialistas en caparazón el tipo de caparazón no es importante durante la selección intersexual porque la mayoría de los machos llevan la misma especie de caparazón. Sin embargo, en las especies generalistas de caparazón, la capacidad de conseguir especies particulares de caparazón está bajo selección con rasgos masculinos como la capacidad competitiva que refleja el vigor o la fuerza del macho. Una comparación más profunda entre especialistas y generalistas del caparazón será útil para conocer las consecuencias adaptativas a la selección del caparazón por parte de las hembras, y los estudios comparativos que tengan en cuenta la filogenia de aquellas especies de cangrejos en las que las hembras se decantan por algunos tipos particulares de caparazón proporcionarán información sobre la evolución de la elección de las hembras en función del caparazón que llevan los machos (para una sugerencia similar véase Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Los cangrejos ermitaños son sexualmente dimórficos en tamaño, siendo los machos más grandes que las hembras (Bertness, 1981; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996; Osorno et al., 1998; Wada, 1999, 2001; Wada et al., 1999a, 1999b; Mantelatto y Martinelli, 2001; Yoshino et al., 2002). Se ha sugerido que la elección de las hembras o la competencia entre machos podría ser responsable de esta diferencia de tamaño (Wada et al., 1996, 1999a). Sin embargo, no encontramos que los machos que transfirieron sus espermatóforos fueran más grandes que los machos que no pudieron hacerlo, a pesar de la ventaja de tamaño de los machos grandes en las competiciones agresivas. Interpretamos esto como que el tamaño podría ser ventajoso durante los concursos entre machos, como una primera etapa de selección sexual, pero no durante la elección de la hembra, como una segunda etapa. Por lo tanto, en esta segunda etapa, las hembras parecen basar su decisión de apareamiento en variables distintas del tamaño corporal o de la especie de concha del gasterópodo.

En los concursos por las hembras, los machos ganadores de C. compressus tenían quelas más grandes que los perdedores, y utilizaban sus quelas para golpear a su oponente masculino. Hazlett (1968) y Yoshino et al. (2004) encontraron un resultado similar en Diogenes pugilator y Pagurus filholi respectivamente, dos cangrejos ermitaños marinos. La presión de selección sexual sobre el tamaño total y las estructuras utilizadas en la lucha, se asemeja a la observada en los machos de otras especies, por ejemplo, la cornamenta de los ciervos, los cuernos de los borregos cimarrones y los insectos (revisado por Andersson, 1994). La base de esto, similar a la de otras especies (véase Andersson, 1994), es que aquellos machos con estructuras de lucha más grandes (como las quelas en los cangrejos ermitaños) son animales en mejor estado, y las hembras pueden obtener un beneficio indirecto para su descendencia al aparearse con estos individuos (Wong y Candolin, 2005). Dado que las hembras pueden recibir algunos golpes por parte de los machos intrusos, una cuestión relacionada con esto es ver qué costes pueden pagar las hembras durante los concursos entre machos. Además, y de forma similar, sería interesante conocer los costes que pagan los machos como consecuencia de sus peleas.

El comportamiento de un cangrejo ermitaño macho puede determinar su éxito de apareamiento (Hazlett, 1989). En otras especies, se expresa un complejo repertorio de comportamiento previo a la transferencia del espermatóforo (Hazlett, 1989). Este comportamiento puede ser el medio por el que las hembras evalúan la calidad del macho o puede ser utilizado por los machos para sacar a la fuerza a la hembra de su caparazón. Por ejemplo, la vigilancia de la pareja antes del apareamiento lleva más tiempo en especies marinas como Pagurus, en la que los machos intentan arrastrar a la hembra de 1 a 7 días (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). En Pagurus filholi, las hembras aparentemente intentan evitar los avances del macho para el apareamiento moviendo sus quelípedos, pero a menudo acaban aceptando la cópula (Yamanoi et al., 2006). En algunos insectos, esta forma contundente de aparearse, mediante la cual los machos más grandes pueden inducir a las hembras a aparearse, es común, por ejemplo, en los zancudos acuáticos (Arnqvist y Rowe, 1995; Weigensberg y Fairbairn, 1996) y en las moscas (Blackenhorn et al., 2000; Pitnick y García González, 2002). En C. compressus, aunque los machos intentan transferir inmediatamente sus espermatóforos, nuestros resultados sugieren que el papel de las hembras es presumiblemente importante para predecir el resultado del apareamiento, dado que encontramos que las hembras pueden mover sus apéndices para evitar la guardia pre-copulatoria del macho, fueron capaces de alejarse de los machos, y la persistencia del macho no afectó a la decisión de apareamiento de las hembras (a juzgar por el hecho de que aunque las hembras no receptivas también fueron agarradas, sólo algunas hembras receptivas recibieron espermatóforos). Esto es contrario a lo que predice la hipótesis del conflicto sexual (sensu Chapman et al., 2003; Arnqvist y Rowe, 2005). Esta escuela de pensamiento asume que los machos pueden someter a las hembras para aparearse. Una comparación entre cangrejos ermitaños marinos y terrestres o semiterrestres podría revelar los factores ecológicos o los rasgos de la historia vital que determinan la diferencia en el tiempo de vigilancia de la pareja, la evitación por parte de las hembras del acoso de los machos y las oportunidades y/o restricciones para la elección de las hembras. Una condición hipotética para la coerción del macho/elección de la hembra podría ser la relación de tamaño hembra/macho, que si está a favor de los machos, puede permitirles someter a las hembras. Este puede ser el caso de especies cuyos machos son extremadamente grandes como P. filholi, donde los machos pueden ser más del doble de grandes que las hembras (Minouchi y Goshima, 1998), pero no es el caso de otras especies como C. compressus, cuyos machos son |$21,46\% $| más grandes que las hembras (Osorno et al., 1998).

En muchas especies, el papel de las hembras durante el apareamiento ha sido menos estudiado que el de los machos (Eberhard, 1996), y los cangrejos ermitaños son un claro ejemplo de este patrón (Contreras-Garduño y Córdoba-Aguilar, 2006). El comportamiento de las hembras en los cangrejos ermitaños es aparentemente importante para determinar el resultado del apareamiento (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess y Bauer, 2002) aunque su papel ha sido subestimado (Contreras-Garduño y Córdoba-Aguilar, 2006). Dos evidencias conductuales apoyan este punto de vista. Por un lado, la secuencia de apareamiento comienza sólo después de que la hembra toca las piezas bucales del macho con sus quelípedos o patas ambulatorias (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett y Baron, 1989). Por otro lado, no se han investigado los mecanismos por los que la elección de la hembra puede sesgar la paternidad. En relación con esto, un trabajo reciente de Yamanoi et al., (2006) sugiere que las hembras retrasan la oviposición para favorecer la competencia entre machos y utilizan esto como una oportunidad para «esperar» el apareamiento con un macho más grande. Todos estos estudios sugieren que las hembras influyen en el resultado del apareamiento, lo que, en general, apoya la opinión de que las hembras desempeñan un papel clave durante el apareamiento. Nuestros resultados sugieren que sólo las hembras receptivas salen de la concha para permitir la transferencia de espermatóforos. Curiosamente, estas hembras receptivas son menos comunes que las no receptivas en la población, pero no aceptan necesariamente los espermatóforos, lo que sugiere que, a pesar de su estatus sexual, no se aparean necesariamente. Además, nuestros experimentos sugieren que los machos agarran a todas las hembras que encuentran, pero la persistencia de los machos no es suficiente para una transferencia exitosa de espermatóforos. Una explicación alternativa podría ser que los machos recogen información sobre la receptividad de las hembras directamente, agarrando a las hembras y luego decidiendo dejarlas si las hembras no son receptivas. Por ejemplo, si las hembras mueven sus quelípedos para comunicar receptividad sexual, es posible que los machos sólo reciban esta información al agarrar a la hembra y entonces decidan si continúan o no con esa hembra en particular (para un razonamiento similar de una feromona sexual de contacto pero en un camarón ver Caskey y Bauer, 2005).

¿Por qué los machos de C. compressus parecen tener información incompleta sobre la receptividad de la hembra y no tienden a agarrar sólo a las hembras receptivas? La atracción de la pareja en los cangrejos ermitaños está dirigida por la producción de feromonas (Hazlett, 1966; Hazlett y Rittschof, 2000) más que por estímulos táctiles o visuales (Imafuku, 1986). En C. compressus, los machos pueden detectar a una hembra a una distancia de 10-15 centímetros (Contreras-Garduño, datos no publicados). Por ejemplo, en el cangrejo ermitaño marino Pagurus geminus, el macho no necesita tocar a la hembra ya que detecta su olor a corta distancia (unos pocos centímetros): los machos detectan a las hembras con las antenas y son capaces de distinguir a las hembras receptivas de las no receptivas (Imafuku, 1986). Esto sugiere que las hembras emiten constantemente información sobre su estado en el entorno. Además, Goshima et al. (1998) descubrieron que las hembras de P. filholi producían feromonas y los machos respondían sólo a un valor umbral, detectando a las hembras pero sin acceder a su estado de apareamiento. Esto impidió que los machos mostraran una preferencia por el tamaño de la hembra, el tiempo restante hasta el desove o la fecundidad. Dado que las hembras receptivas eran menos frecuentes que las no receptivas (como también ocurre en nuestro estudio), los machos pueden adoptar una estrategia de emparejamiento con la primera hembra que encuentren (Goshima et al., 1998). Esta evidencia va en contra de la hipótesis alternativa de que los machos recogen información de la receptividad de las hembras agarrando a las hembras.

En relación con la comunicación basada en feromonas, un estudio en profundidad de la producción de feromonas en los cangrejos ermitaños sería esclarecedor para saber si los machos, en general, son capaces de reconocer o no el estatus de la hembra. Esto aclarará, por ejemplo, si la producción de feromonas por parte de las hembras cambia con la receptividad de las mismas entre especies y ambientes (terrestres o marinos). Una predicción básica es que no deberían esperarse cambios en la producción de feromonas de la hembra en especies en las que los machos no reconocen el estado reproductivo de la hembra, como es presumiblemente el caso de C. compressus. Además, es probable que la forma de detectar las feromonas sea diferente en los cangrejos ermitaños marinos y terrestres. Se sabe que los cangrejos terrestres, por ejemplo, han desarrollado adaptaciones basadas en el olor (Vannini y Ferretti, 1997), lo que sugiere altos niveles de complejidad en la comunicación. En cuanto a la comunicación sexual, el medio acuático ofrece condiciones más estables para la transmisión de feromonas en comparación con los hábitats terrestres. De ser así, cabría esperar una comunicación menos compleja en las especies terrestres, siendo los machos incapaces de detectar el estado reproductivo de las hembras.

Además, un tema interesante que, por lo que sabemos, sigue sin estudiarse en este taxón animal, es conocer las bases fisiológicas de la producción, regulación y recepción de feromonas para atraer a la pareja (en las hembras) y reconocerla (en los machos), y establecer posibles diferencias entre los cangrejos ermitaños marinos y terrestres. Stensmyr et al. (2005) descubrieron que el sentido olfativo de Virgus latro es similar al de los insectos. El mismo método utilizado en este estudio puede adoptarse para investigar la comunicación basada en feromonas en los cangrejos ermitaños.

Agradecimientos

Dos árbitros anónimos, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño y R. B. Elwood aportaron comentarios que mejoraron sustancialmente nuestro artículo. Se agradece a V. Méndez Álvarez su asesoramiento estadístico. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez y M. Rodríguez ayudaron con las observaciones de campo. A. Altamirano colaboró en la toma de datos. J. Manjarrez proporcionó el equipo para registrar el comportamiento y la morfometría de los cangrejos ermitaños. Los pescadores de Teacapán y San Blas, México, proporcionaron ayuda logística durante el trabajo de campo. La Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) proporcionó todas las facilidades para trabajar en la isla.

Notas del autor