Male-Male Competition and Female Behavior as Determinants of Male Mating Success in the Semi-Terrestrial Hermit Crab Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

Bylo studováno sexuální chování kraba poustevníka Coenobita compressus. Porovnává se velikost, druh ulity plže a sexuální chování samců měřené z hlediska úspěšného či neúspěšného páření (hodnoceno podle přenosu spermatoforů) a také role těchto proměnných při střetnutí samců o přístup k samicím. Vzhledem k tomu, že receptivita samic (hodnocená jako stupeň vývoje vajíček) by také mohla ovlivnit úspěšnost páření samců, je relativní počet receptivních a nereceptivních samic, které měly nebo neměly spermatofory, použit k posouzení, zda nereceptivní samice byly přiměny k páření. Hodnotili jsme, jak často se v populaci vyskytovaly receptivní a nereceptivní samice. Experimentem jsme zjišťovali, zda jsou samci schopni chytat samice podle sexuální receptivity samic. Výsledky ukazují, že: 1) chování a typ ulity u samců nesouvisí s úspěšností páření; 2) velcí samci vítězili nad malými samci při soutěži o přístup k samicím; 3) pouze některé receptivní samice (ve skutečnosti ty méně časté v populaci) přijímaly spermatofory, i když se samci snažili pářit s receptivními i nereceptivními samicemi; a 4) chování samic určovalo výsledek úspěšnosti páření. Tyto výsledky naznačují, že velikost samců je důležitá pouze při soutěži mezi samci, ale ne při výběru samic. Naše výsledky také naznačují aktivní roli chování samic při určování výsledku páření a to, že samci nejsou schopni donutit samice k páření, na rozdíl od jiných druhů, u kterých se samice, ať už receptivní nebo ne, nedokážou vyhnout sexuálním útokům samců.

Úvod

Samčí atributy, např, velikost, chování, zdroje, rodičovská péče, které poskytují výhody při páření a/nebo úspěšnosti oplodnění, byly u mnoha živočišných druhů poměrně dobře prozkoumány (přehled viz Andersson, 1994), ale role chování samic a pohlavního reprodukčního stadia byla prozkoumána méně, přestože mají potenciální význam pro určení výsledku páření (přehled viz Peretti a Carrera, 2005).

U krabů poustevníků byla úspěšnost samců při přenosu spermatoforu obvykle spojena s velikostí samců, druhem ulity plže a/nebo chováním (Asakura, 1995; Goshima et al., 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett a Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Velká velikost samců obvykle umožňuje přístup k samicím pravděpodobně proto, že velcí samci jsou úspěšnější při soupeření samců se samicemi (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004) a/nebo proto, že si samice vybírají velké samce jako partnery (Hazlett, 1989). Na druhou stranu obývání určitého druhu ulity plže ovlivňuje výkonnost samců při páření: samci některých druhů ulit častěji provádějí chování, které je preferováno samicemi (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett a Baron, 1989). V neposlední řadě bylo také prokázáno, že chování samců různým způsobem ovlivňuje možnosti páření. Například četnost inverzních nárazů (kdy je samice krunýře rychle přitahována k samci ohýbáním jeho ambulantních nohou) u zebřičky Clibanarius byla vyšší při interakcích, které vedly k páření, ve srovnání s interakcemi, které vedly k neúspěšnému páření (Hazlett, 1989). U některých druhů krabů poustevníků samci „hlídají“ samice (tím, že uchopí levou vedlejší chelae ulitu obsazenou samicí a táhnou ji) před pářením od 1 do 7 dnů, dokud se samice nestanou receptivní (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Jakmile je samice receptivní, samec jí předá své spermatofory, když se částečně vynoří z ulity (Hazlett, 1989; Hess a Bauer, 2002). Po páření pokračuje hlídání v řádu minut až hodin pravděpodobně proto, aby se snížilo riziko konkurence spermií (Hazlett, 1989; Minouchi a Goshima, 1998).

Podobně jako u jiných živočichů (přehled Eberhard, 1996) je role samic krabů poustevníků během rozmnožování málo prozkoumána, přestože samice může rozhodovat o tom, zda dojde k páření (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess a Bauer, 2002). Dvě potenciálně důležité proměnné jsou chování samic a reprodukční stadium. V souvislosti s chováním samic některé výzkumy uvádějí, že přenos spermatoforů začíná, když se samice dotkne samčích ústních ústrojí (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett a Baron, 1989). To naznačuje, že samice hrají klíčovou roli v rozmnožování krabů poustevníků, ale je třeba podrobných pozorování, abychom věděli, do jaké míry chování samic určuje výskyt a ukončení páření. Reprodukční stádium samic má také význam pro ovlivnění výskytu páření, protože pravděpodobně někteří samci krabů poustevníků zřejmě nemají informace o receptivitě samic (Goshima et al., 1998; ale viz Imafuku, 1986). Důsledkem tohoto nedostatku informací je, že samci mohou uchopit každou samici, kterou potkají, a toto obtěžování může ovlivnit rozhodování samic o páření, jak předpokládají současné představy o sexuálních konfliktech (Chapman et al., 2003; Arnqvist a Rowe, 2005). Pokud však samice hrají aktivní roli při ukládání spermatoforů, měly by být vnímavé pouze samice bez spermatoforů, což samcům umožní páření například tím, že se vynoří z ulity, aby přijali spermatofory.

V souvislosti s výběrem samic je zajímavá otázka: určuje typ ulity obývané samci výsledek páření (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett a Baron, 1989)? Pozitivní nebo negativní vliv typu ulity na úspěšnost páření však nelze zobecnit na všechny druhy krabů poustevníků, protože u poustevníků generalistů na ulity byli samci nesoucí určité ulity úspěšnější při získávání partnerky, ale u specialistů na ulity krabů poustevníků nebyl zjištěn žádný vliv ulit (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett a Baron, 1989). C. compressus by mohl být považován za skořápkového specialistu, protože více než |$80\% $| krabů neslo skořápky Nerita scabricosta (Guillén a Osorno, 1993). Proto bychom neměli očekávat, že najdeme vztah mezi typem krunýře a výsledkem páření, pokud druh krunýře není spolehlivým ukazatelem stavu samců u specialistů na krunýře (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Dosud bylo sexuální chování krabů poustevníků studováno v laboratoři a pouze na mořských krabech poustevnících jako modelovém systému, ale informace o sexuálním chování polopouštních krabů poustevníků chybí (viz Imafuku, 2002). Například u druhu C. compressus byly studovány preference krunýře (Abrams, 1978; Herreid a Full, 1986; Guillén a Osorno, 1993; Osorno a kol., 1998, 2005) a potravy (Thacker, 1998), ale jeho sexuální chování zůstává neznámé. V tomto článku si klademe za cíl: 1) popsat reprodukční chování C. compressus v přirozených podmínkách; 2) prozkoumat, jak velikost samců, jejich chování a výběr ulity plže určuje úspěch samců při páření; 3) zjistit, zda chování samic a/nebo reprodukční stadium určuje výsledek páření; a 4) experimentálně ověřit, zda samci sexuálně reagují na receptivitu samic. Tento poslední experiment by mohl umožnit zjistit, zda se samci skutečně snaží pářit s nereceptivními samicemi.

Materiál a metody

Populace C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) vyskytující se na Isla Isabel v Mexiku |$(21^\circ 52′{\rm{N}},\;105^\circ 54′{\rm{W}})$| byla studována v červenci 2002.

Popis páření a velikostní výhoda samců v soubojích

Sexuální chování 27 párů bylo natočeno během 24 nocí (od 3. do 27. července) s cílem získat popis pářícího chování a setkání samců se samci. Natáčení probíhalo pomocí noční videokamery Sony (DCR-TRV830). Pářící se páry, vetřelci, souboje samců se samci a samci hlídající po páření byli sledováni ze vzdálenosti 2-3 metrů, aby nedocházelo k rušení zvířat. Ty páry, které se od sebe oddělily během prvních dvou minut záznamu, však byly vyloučeny, protože jsme předpokládali, že mohly přerušit svou pářící sekvenci kvůli přítomnosti pozorovatele. Poté, co se páry od sebe oddělily na vzdálenost přibližně 30-40 cm, byli krabi sebráni, aby se vytlačili z krunýře (jemným tahem za přidržení přívěsků) a změřila se velikost samců (délka štítu + délka zadního karapaxu) (CL; podobný způsob měření viz Osorno et al., 2005) a délka chelae (od propodu po vrchol pevného prstu), obojí měřeno s přesností na |$0,01\;{\rm{mm}}$|. Pokud páření přerušil jiný samec kraba, byl „vetřelec“ rovněž odebrán a podobně změřen. K zaznamenání přítomnosti spermatoforů a vajíček byly samice umístěny do plastových krabiček |$(17 \krát 13 \krát 8,5\;{\rm{cm}})$| a vytlačeny z krunýře, aby se zjistila přítomnost spermatoforů (objeví se na těle samice), vytlačení vajíček a zda jsou vajíčka uvnitř pleonu (zvenčí lze pozorovat oranžovou čáru v hřbetní části pleonu).

Velikost a ulita gastropodů samců (buď Nerita scabricosta, Thais speciosa, nebo Murex sp.; Guillén a Osorno, 1993) a reprodukční stadium samic souvisely s pravděpodobností výskytu spermatoforu. Za tímto účelem byla náhodně vybrána druhá sada 164 (tento počet se v některých analýzách liší, protože u některých zvířat se nám nepodařilo změřit všechny proměnné) pářících se krabů, kteří byli pozorováni (dokud se neoddělili) a samci byli změřeni. Za úspěšné samce jsme označili ty, kteří přenesli své spermatofory, a za neúspěšné samce ty, kteří své spermatofory nepřenesli. Pohlaví zvířat bylo určeno na základě posouzení přítomnosti pohlavních trubic u samců (Tudge a Lemaitre, 2004).

Reprodukční stadium samic

Po vypuzení samic z krunýře, a pokud byly ovigerous, bylo zaznamenáno reprodukční stadium samic (pro přiřazení receptivity či nereceptivity samic). Byla stanovena tři reprodukční stadia: 1) samice „O“ s oranžovými nedávno oplozenými vajíčky (ale bez viditelných očních skvrn); 2) samice „D“ s tmavě červenými vajíčky s viditelnými očními skvrnami, ale neúplně zformovaným tělem; a 3) samice „G“ nesoucí uvnitř pleonu jak nová šedá vajíčka připravená k oplození, tak plně vyvinuté larvy na pleopodech připravené k vypuštění do moře. Podobnou klasifikaci reprodukčního stadia samic viz také Goshima et al. (1998). Samice „O“ a „D“ byly považovány za nereceptivní samice vzhledem k tomu, že měly oplozené jikry na pleopodech a nenesly jikry určené k oplození (JC-G, osobní pozorování). Naopak samice „G“ jsme považovali za receptivní, protože mají plně vyvinutá vajíčka na pleopodech, ale uvnitř pleonu mají nová vajíčka připravená k oplození (JC-G, osobní pozorování). Ačkoli všechna stadia nesou na pleopodech oplozená vajíčka, samice různých kategorií se liší v tom, jak brzy mohou být nová vajíčka oplozena. V tomto případě samice G již mají vajíčka připravená k okamžitému oplození, zatímco samice O a D potřebují čas, než budou mít vajíčka připravená k oplození, což může trvat až 20-30 dní (JC-G, nepublikované údaje). Přestože jsme nalezli i neovigerující samice, jejich vzorek byl extrémně minimální na to, aby byl statisticky relevantní.

Dále jsme zaznamenali receptivitu 99 osamělých samic. Na základě tohoto souboru dat jsme zjistili, jak častá jsou v populaci reprodukční stadia samic, což může poskytnout představu o tom, jak často mohou samci najít receptivní samici.

Do Males Recognize Receptive Females and Avoid the Unreceptive Ones?

Zkoumali jsme, zda samci častěji uchopí receptivní (G) nebo nereceptivní samici (O nebo D). Deset samic G, |$10\;{\rm{O}}$|samic a |$10\;{\rm{D}}$|samic bylo odchyceno jedním pozorovatelem a poté umístěno do plastového boxu, kde bylo zaznamenáno jejich reprodukční stadium. Tyto samice byly poté vypuštěny a pečlivě pozorovány po dobu pěti minut a bylo zaznamenáno, zda samec uchopil samičí krunýř. Testy byly prováděny naslepo: jeden pozorovatel odebral samici, aby zjistil její reprodukční stadium, a druhý pozorovatel, který nevěděl, zda je samice vnímavá či nikoli, sledoval samici ze vzdálenosti 3 až 4 metrů.

Analýza

Vzhledem k tomu, že rozdílný počet úspěšných a neúspěšných samců je porovnáván s rozdíly v používání ulity, použili jsme kontingenční tabulku |$(r \krát c)$| kde |$r = 2$| (úspěšní a neúspěšní samci) a |$c = 3$| (nesené ulity: Nerita scabricosta, Thais speciosa a Murex sp.). U samic byly testovány rozdíly ve frekvenci počtu samic, které měly nebo neměly spermatofor |$(r = 2)$| v závislosti na jejich reprodukčním stadiu (|$c = 3$|: G, O a D).

Všechny morfometrické míry jsou udávány v mm, zatímco délka trvání akcí je udávána v min. |${\rm{Mean}} \pm {\rm{SD\;error}}$| jsou uvedeny, pokud není uvedeno jinak.

Výsledky

Páření

Pářící se krabi byli nalezeni uvnitř malých jeskyní a na pláži. V jeskyních samci buď vyhledávali samice, nebo si vzali samici, která se k nim přiblížila. Zaznamenali jsme pouze pářící chování pozorované uvnitř jeskyní, protože na pláži byly pozorovány pouze tři páření (krabi na této druhé lokalitě hledali především potravu).

Jakmile byla nalezena samice, samec uchopil a držel její krunýř pomocí ambulantních nohou a pravé a levé chelae. Poté ji samec otočí tak, aby otvory krunýře obou zvířat směřovaly k sobě. Tyto interakce trvaly od 3,11 do 49,50 minuty (17,13 |$\pm 14,\;n = 27$|). Při úspěšném páření, kdy otvory krunýře směřují k sobě, jsou samčí pohlavní trubice v kontaktu s ventrálním povrchem hlavohrudi a pleonu samice. V této poloze pak mohl samec přenášet své spermatofory. Po přenosu spermatoforů zůstával samec v blízkosti a těsně sledoval samici. Při některých příležitostech se samec ocitl na horní části samičího krunýře, zatímco se samice pohybovala. Pokud se páru dotkne jiný samec |$(n = 17)$|, pářící se samec zasáhne a odhodí vetřelce |$(n = 15)$|. Všechny hlídané samice |$(n = 27)$| nesly spermatofory. Minimální a maximální zaznamenaná doba tření samic se pohybovala od 3 do 24 hodin.

Úspěšnost páření v závislosti na typu ulity a velikosti samců

Typ ulity samců

Jak bylo již dříve zjištěno u této populace (Guillén a Osorno, 1993), nejčastějšími druhy ulit používanými oběma pohlavími byly Nerita scabricosta|$(87.2\% )$|, následovaná Thais speciosa|$(8,1\% )$| a Murex sp. (|$4,6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339,5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0,0001$|; tab. 1). Nezjistili jsme žádné rozdíly v druzích skořápek nesených úspěšnými a neúspěšnými samci |$({X^2} = 4,18,\;d.f. = 2,\;P = 0,1)$|.

Velikost samců

Přenos spermatoforů nesouvisel s CL (úspěšní samci: |$10,55 \pm 0,51\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; neúspěšní samci: |$10,85 \pm 0,69\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,22,\;P = 0,82$|), pravé chelae (úspěšné: {\rm{mm}},\;n = 30$|; neúspěšný: |$13,49 \pm 3,05\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; neúspěšný: |$13,34 \pm 3,19\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,23,\;P = 0,81$|) nebo levé chelae (úspěšní samci: |$10.33 \pm 2.47\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; neúspěšní samci: |$10.12 \pm 2.35\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.4,\;P = 0.68$|). CL koreloval s pravou |$(r = 0,84,\;n = 127,\;P \lt 0,001)$| a levou |$(r = 0,81,\;n = 127,\;P = 0,001)$| chelae.

Soutěže samců

Soutěžní chování samců probíhalo následujícím způsobem. Pářící se samec zasáhl krunýř nebo části těla vetřelčího samce máváním velkých chelae sem a tam. Některé údery byly dostatečně silné, aby se narušitelský samec otočil, zatímco jiné s ním sotva pohnuly. Během samčí agrese někdy narušitelský samec udeřil samici do těla. Pářící se samec útok po napadení vždy opětoval. Výsledný „vítěz“ těchto střetů zůstal v blízkosti samice, zatímco „poražený“ lokalitu opustil. Souboj trval |$0,87 \pm 0,55$| minut (rozmezí: 0,15-2,02; |$n = 17$|). Ve všech případech „vyhrál“ větší samec.

Zkoumali jsme vliv velikosti na pravděpodobnost výhry v soutěži a zjistili jsme, že CL byla větší u vítězných samců |$(12,31 \pm 0,7,\;n = 17)$| než u poražených samců (|$10,09 \pm 0,53,\;n = 17$|; t|${\rm{test}} = 2,51,\;P = 0,01$|; obr. 1). Stejný trend byl zjištěn i pro pravou stranu (vítězové: |$14,56 \pm 0,66,\;n = 17$|; poražení: |$12,43 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|) a vlevo (vítězové: |$11,27 \pm 0,55,\;n = 17$|; poražení: (|$9,48 \pm 0,43,\;n = 17;\;t = 2,5,\;P = 0,01$|). Obě chelae korelovaly s CL (pravá chela: |$r = 0,77,\;{\rm{n}} = 34,\;P \lt 0,0001$|; levá chela:

Úspěšnost populace v závislosti na chování samic a reprodukčním stadiu

Chování samic

Všechny samice, které obdržely spermatofory, zůstaly uvnitř své ulity. Nereceptivní samice mrskaly přívěskem, aby se vyhnuly předpárové ochraně ze strany samců. Existovaly dva způsoby, kterými se samice oddělovaly od samců. Samice se buď oddělily samy, např. samice odešly a samci je již neuchopili, nebo odešly, když je během párové interakce vyrušil jiný samec. Ve většině případů (59 ze 76) |$({X^2} = 23,21,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$| k oddělení došlo prvním způsobem, zatímco ve zbytku případů (17) samci přerušili.

Samčí reprodukční stadium

Podle předpokladů byly samice se spermatofory převážně samice G |$(93\% ,\;n = 25)$|, následované samicemi D |$(7\% ,\;n = 2)$|. Samice O nikdy nenesly spermatofory |$({X^2} = 19,5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$|. Samice bez spermatoforů byly převážně samice D |$(67\% \;n = 52)$|, zatímco O a G byly zastoupeny |$18\% $||$(n = 14)$| a |$15\% $||$(n = 11)$| |$({X^2} = 39,29,\;d.f. = 2,\;P \lt 0,0001)$|.

Naše výsledky vzorku osamělých samic a jejich reprodukčního stadia ukázaly, že nejvíce samic bylo v reprodukčním stadiu D |$(57\% ,\;n = 56)$|, následovaly samice O |$(14\% ,\;n = 14)$| a pak samice G |$(29\% ,\;n = 29;\;{X^2} = 35.78,\;d.f. = 2,\;P \lt 0,0001)$|.

Do Male Recognize Receptive Females and Avoid Non-unreceptive Ones?

Nezjistili jsme, že by samci během našich pokusů uchopovali více receptivních samic (G) než nereceptivních samic (D nebo O). Devět |$10\;{\rm{G}}$| samic |$(90\% )$| bylo uchopeno a osm |$10\;{\rm{D}}$| a O samic |$(80\% )$| bylo uchopeno |$({X^2} = 0,80,\;d.f. = 2,\;P = 0,67)$|.

Diskuse

Důkazy ze studií jiných druhů krabů poustevníků naznačují, že identita krunýře je důležitou proměnnou ovlivňující úspěšnost páření, tj, Calcinus tibicen (Hazlett a Baron, 1989). U C. compressus je preferovaným druhem ulity N. scabricosta (Guillen a Osorno, 1993) a krabi žijící v těchto ulitách rostou desetkrát rychleji než krabi žijící v těžších ulitách, např. v ulitě Thais speciosa, a dosahují lepší energetické kondice (Contreras-Garduño, 2001; Osorno a kol., 2005). Tento nepřímý účinek výběru krunýře vysvětluje, proč se jedinci zapojují do bojů o krunýře N. scabricosta, někdy se smrtelnými následky (Osorno et al., 1998). Tato studie zjistila, že úspěšní samci (ti, kteří se pářili) neměli větší pravděpodobnost, že budou mít určitý typ ulity, včetně ulity N. scabricosta. Vliv druhu ulity pozitivně ovlivňuje vývoj a růst, ale nemusí být relevantní pro úspěšnost páření, protože jakákoli ulita obývaná samci může poskytovat stejný přístup k samicím. Tento výsledek a výsledek Hazletta (1989) naznačují, že u krabů poustevníků specializovaných na ulity není typ ulity při mezipohlavním výběru důležitý, protože většina samců nosí stejný druh ulity. U generalistických druhů skořápkářů je však schopnost získávat určité druhy skořápek předmětem selekce spolu se samčími znaky, jako je konkurenční schopnost, která odráží samčí vitalitu nebo sílu. Hlubší srovnání specialistů na ulity a generalistů bude užitečné pro poznání adaptivních důsledků výběru ulit samicemi a srovnávací studie zohledňující fylogenezi těch druhů krabů, u nichž si samice vybírají některé konkrétní typy ulit, poskytnou informace o evoluci výběru samic na základě ulit nesených samci (podobný návrh viz Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Krabové rodu Hermit jsou pohlavně dimorfní co do velikosti, přičemž samci jsou větší než samice (Bertness, 1981; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996; Osorno et al., 1998; Wada, 1999, 2001; Wada et al., 1999a, 1999b; Mantelatto a Martinelli, 2001; Yoshino et al., 2002). Předpokládá se, že za tento rozdíl ve velikosti může být zodpovědný výběr samic nebo konkurence samců (Wada et al., 1996, 1999a). Nezjistili jsme však, že by samci, kteří přenášeli své spermatofory, byli větší než samci, kteří toho nebyli schopni, a to i přes velikostní výhodu velkých samců v agresivních soutěžích. Interpretujeme to tak, že velikost může být výhodná během soutěží mezi samci, jako první fáze pohlavního výběru, ale ne během výběru samic, jako druhé fáze. Zdá se tedy, že v této druhé fázi samice zakládají své rozhodování o páření na jiných proměnných, než je velikost těla nebo druh ulity plže.

V soutěžích o samice měli vítězní samci C. compressus větší chelae než poražení a používali své chelae k zasažení svého soupeře. Hazlett (1968) a Yoshino a kol (2004) zjistili podobný výsledek u Diogenes pugilator, respektive Pagurus filholi, dvou mořských krabů poustevníků. Pohlavní selekční tlak na celkovou velikost a struktury používané v boji se podobá tlaku pozorovanému u samců jiných druhů, např. paroží jelenů, rohů u ovcí tlustorohých a hmyzu (přehled Andersson, 1994). Podobně jako u jiných druhů (viz Andersson, 1994) se vychází z toho, že samci s většími bojovými strukturami (jako chelae u krabů poustevníků) jsou zvířata v lepší kondici a samice mohou pářením s těmito jedinci získat nepřímý prospěch pro své potomstvo (Wong a Candolin, 2005). Vzhledem k tomu, že samice mohou dostávat určité zásahy od vetřelčích samců, je jednou z otázek, které s tím souvisejí, zjistit, jaké náklady mohou samice platit při soubojích samců se samci. Kromě toho a podobně by bylo zajímavé zjistit, jaké náklady platí samci v důsledku svých soubojů.

Chování samce kraba poustevníka může určovat jeho úspěšnost při páření (Hazlett, 1989). U jiných druhů se před přenosem spermatoforu projevuje komplexní repertoár chování (Hazlett, 1989). Toto chování může být prostředkem, kterým samice hodnotí kvalitu samce, nebo ho samci používají k násilnému vytlačení samice z její ulity. Například hlídání partnera před pářením trvá delší dobu u mořských druhů jako Pagurus, u kterých se samci pokoušejí přetáhnout samici 1 až 7 dní (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). U Pagurus filholi se samice zřejmě snaží vyhnout samčímu pářícímu náběhu mrskáním čelistmi, ale nakonec kopulaci často přijmou (Yamanoi et al., 2006). U některých druhů hmyzu je tento silový způsob páření, kterým mohou větší samci přimět samice k páření, běžný, např. u vodních jezdců (Arnqvist a Rowe, 1995; Weigensberg a Fairbairn, 1996) a much (Blackenhorn a kol., 2000; Pitnick a García González, 2002). U C. compressus se sice samci pokoušejí o okamžitý přenos spermatoforů, ale naše výsledky naznačují, že pro předpověď výsledku páření je pravděpodobně důležitá role samic, vzhledem k tomu, že jsme zjistili, že samice mohou pohybovat svými přívěsky, aby se vyhnuly předkopulačnímu střežení samců, byly schopny od samců odejít a vytrvalost samců neměla vliv na rozhodování samic o páření (soudě podle toho, že ačkoli byly uchopeny i nereceptivní samice, spermatofory obdržely pouze některé receptivní samice). To je v rozporu s tím, co předpokládá hypotéza sexuálního konfliktu (sensu Chapman et al., 2003; Arnqvist a Rowe, 2005). Tato myšlenková škola předpokládá, že samci si mohou samice podmanit, aby se pářily. Srovnání mořských a terestrických či poloterestrických krabů poustevníků by mohlo odhalit ekologické faktory nebo rysy životní historie, které určují rozdíl v době hlídání partnera, vyhýbání se samic obtěžování samci a možnosti a/nebo omezení výběru samic. Jednou z hypotetických podmínek pro nátlak samců/výběr samic by mohl být poměr velikosti samic a samců, který, pokud je ve prospěch samců, jim může umožnit podmanit si samice. To může být případ druhů, jejichž samci jsou extrémně velcí, jako je P. filholi, kde samci mohou být více než dvakrát větší než samice (Minouchi a Goshima, 1998), ale není to případ jiných druhů, jako je C. compressus, jehož samci jsou |$21,46\% $| větší než samice (Osorno et al.,

U mnoha druhů byla role samic během páření studována méně než role samců (Eberhard, 1996) a krabi poustevníci jsou jasným příkladem tohoto vzorce (Contreras-Garduño a Córdoba-Aguilar, 2006). Chování samic u krabů poustevníků je zřejmě důležité pro určení výsledku páření (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess a Bauer, 2002), i když jeho role byla podceněna (Contreras-Garduño a Córdoba-Aguilar, 2006). Tento názor podporují dva behaviorální důkazy. Na jedné straně začíná pářící sekvence až poté, co se samice dotkne chelipedy nebo ambulantními nohami samce (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett a Baron, 1989). Na druhou stranu mechanismy, kterými může volba samice ovlivňovat otcovství, nebyly dosud zkoumány. S tím souvisí i nedávná práce Yamanoi et al. (2006), která naznačuje, že samice odkládají ovipozici, aby upřednostnily soupeření samců, a využívají toho jako příležitosti „počkat“ na páření s větším samcem. Všechny tyto studie naznačují, že samice ovlivňují výsledek páření, což obecně podporuje názor, že samice hrají při páření klíčovou roli. Naše výsledky naznačují, že pouze vnímavé samice vystupují mimo ulitu, aby umožnily přenos spermatoforů. Zajímavé je, že tyto receptivní samice jsou v populaci méně časté než samice nereceptivní, ale nemusí nutně přijímat spermatofory, což naznačuje, že se navzdory svému sexuálnímu statusu nemusí nutně pářit. Naše experimenty navíc naznačují, že samci uchopí všechny samice, které potkají, ale vytrvalost samců není dostatečná pro úspěšný přenos spermatoforu. Jedním z alternativních vysvětlení by mohlo být, že samci sbírají informace o receptivitě samic přímo tím, že samice uchopí a pak se rozhodnou je opustit, pokud samice nejsou receptivní. Například pokud samice pohybem chelipedů sdělují sexuální receptivitu, samci mohou tuto informaci získat až při uchopení samice a poté se rozhodnout, zda budou s danou samicí pokračovat či nikoliv (podobné zdůvodnění kontaktního sexuálního feromonu, ale u krevet, viz Caskey a Bauer, 2005).

Proč se zdá, že samci C. compressus mají neúplné informace o receptivitě samic a nemají tendenci uchopovat pouze receptivní samice? Přitahování partnerů u krabů poustevníků je zaměřeno spíše na produkci feromonů (Hazlett, 1966; Hazlett a Rittschof, 2000) než na hmatové nebo vizuální podněty (Imafuku, 1986). U druhu C. compressus mohou samci rozpoznat samici na vzdálenost 10-15 cm (Contreras-Garduño, nepublikované údaje). Například u mořského kraba poustevníka Pagurus geminus se samec nemusí samice dotýkat, protože detekuje její pach na krátkou vzdálenost (několik centimetrů): samci detekují samice pomocí tykadel a jsou schopni rozlišit receptivní samice od nereceptivních (Imafuku, 1986). To naznačuje, že samice důsledně uvolňují do prostředí informace o svém statusu. Goshima et al. (1998) navíc zjistili, že samice P. filholi produkují feromony a samci reagují pouze na prahovou hodnotu, detekují samice, ale nemají přístup k jejich pářícímu statusu. To samcům znemožnilo projevit preferenci velikosti samic, doby zbývající do tření nebo plodnosti. Vzhledem k tomu, že receptivní samice se vyskytovaly méně často než nereceptivní (což se vyskytuje i v naší studii), mohou samci přijmout strategii párování s první samicí, na kterou narazí (Goshima et al., 1998). Tento důkaz jde proti alternativní hypotéze, že samci sbírají informace o receptivitě samic chytáním samic.

V souvislosti s komunikací založenou na feromonech by hloubkové studium produkce feromonů u krabů poustevníků osvětlilo, zda jsou samci obecně schopni rozpoznat stav samic či nikoliv. To by například objasnilo, zda se produkce feromonů samic mění s receptivitou samic u různých druhů a prostředí (suchozemské versus mořské). Základní předpovědí je, že změny v produkci feromonů samic by se neměly očekávat u druhů, u nichž samci nerozpoznávají reprodukční status samic, což je pravděpodobně případ C. compressus. Dále je pravděpodobné, že způsob detekce feromonů bude u mořských a suchozemských krabů poustevníků odlišný. Je známo, že například u suchozemských krabů se vyvinuly adaptace založené na pachu (Vannini a Ferretti, 1997), což naznačuje vysokou úroveň složitosti komunikace. Pokud jde o sexuální komunikaci, vodní prostředí poskytuje stabilnější podmínky pro přenos feromonů ve srovnání se suchozemskými biotopy. Pokud by tomu tak bylo, dalo by se očekávat, že u suchozemských druhů bude komunikace méně komplexní a samci nebudou schopni zjistit reprodukční stav samic.

Zajímavým tématem, které, pokud je nám známo, zůstává u tohoto živočišného taxonu neprobádané, je navíc poznání fyziologického základu produkce, regulace a příjmu feromonů k přilákání partnera (u samic) a jeho rozpoznání (u samců) a zjištění možných rozdílů mezi mořskými a suchozemskými kraby poustevníky. Stensmyr et al. (2005) zjistili, že čichový smysl Virgus latro je podobný čichu hmyzu. The same method used in this study may be adopted to investigate the pheromone-based communication in hermit crabs.

Poděkování

Dva anonymní recenzenti, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño a R. B. Elwood, poskytli připomínky, které podstatně zlepšily náš článek. Za statistické rady děkujeme V. Méndezovi Álvarezovi. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez a M. Rodríguez pomáhali s terénními pozorováními. A. Altamirano pomáhal se sběrem dat. J. Manjarrez poskytl vybavení pro záznam chování a morfometrie krabů poustevníků. Rybáři z Teacapánu a San Blas v Mexiku poskytli logistickou pomoc během terénních prací. Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) poskytla veškeré zázemí pro práci na ostrově.

Poznámky autora

.