Competição Macho-Homem e Comportamento Feminino como Determinantes do Sucesso do Acasalamento do Caranguejo Coenobita Semi-Terrestre (H. Milne Edwards)

Abstract

Foi estudado o comportamento sexual da compressa Coenobita do caranguejo eremita. O tamanho, as espécies de conchas gastrópodes e o comportamento sexual dos machos medidos em termos de acasalamento bem ou mal sucedido (avaliado pela transferência de espermatóforos) são comparados, assim como o papel destas variáveis nos encontros macho – macho para o acesso às fêmeas. Como a receptividade feminina (avaliada como grau de desenvolvimento dos óvulos) também pode influenciar o sucesso do acasalamento dos machos, o número relativo de fêmeas receptivas e não receptivas que tiveram ou não espermatóforos é usado para avaliar se as fêmeas não receptivas foram induzidas a acasalar. Avaliamos com que frequência as fêmeas receptivas e não receptivas estavam presentes na população. Uma experiência determinou se os machos eram capazes de agarrar as fêmeas de acordo com a receptividade sexual feminina. Os resultados mostram isso: 1) o comportamento e tipo de concha gastrópodes nos machos não está relacionado ao sucesso do acasalamento; 2) machos grandes ganharam contra machos pequenos durante os concursos de acesso às fêmeas; 3) apenas algumas fêmeas receptivas (na verdade, as menos comuns na população) receberam espermatóforos mesmo quando os machos tentaram acasalar com fêmeas receptivas e não receptivas; e 4) o comportamento feminino determinou o resultado do sucesso do acasalamento. Estes resultados indicam que o tamanho masculino é importante apenas durante a competição homem-mulher, mas não durante a escolha feminina. Nossos resultados também sugerem um papel ativo do comportamento feminino na determinação do resultado do acasalamento e que os machos são incapazes de forçar as fêmeas a acasalar, ao contrário de outras espécies nas quais as fêmeas, receptivas ou não, são incapazes de escapar das agressões sexuais dos machos.

Introdução

Atributos dos machos, por exemplo tamanho, comportamento, recursos, cuidados parentais, que conferem vantagens no sucesso do acasalamento e/ou fertilização têm sido relativamente bem estudados em muitas espécies animais (ver Andersson, 1994 para uma revisão), mas o papel do comportamento feminino e da fase reprodutiva sexual têm sido menos estudados, apesar da sua importância potencial para determinar o resultado do acasalamento (ver Peretti e Carrera, 2005 para uma revisão).

Em caranguejos eremitas, o sucesso masculino na transferência de espermatóforos tem sido geralmente relacionado ao tamanho masculino, espécies de conchas gastrópodes, e/ou comportamento (Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett e Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Os machos de grande porte geralmente dão acesso às fêmeas possivelmente porque os machos de grande porte são mais bem-sucedidos durante os concursos de machos (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004), e/ou porque as fêmeas escolhem machos de grande porte como companheiros (Hazlett, 1989). Por outro lado, habitar uma determinada espécie de concha gastrópodes influencia o desempenho do acasalamento dos machos: os machos em algumas espécies de conchas têm maior probabilidade de realizar comportamentos preferidos pelas fêmeas (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett e Baron, 1989). Finalmente, o comportamento dos machos também tem mostrado afetar as oportunidades de acasalamento de diferentes maneiras. Por exemplo, a frequência de raps inversos (onde a concha feminina é rapidamente atraída para o macho pela flexão de suas pernas ambulatórias) em Clibanarius zebra foi maior nas interações que resultaram em emparelhamentos, em comparação com aquelas que resultaram em emparelhamentos sem sucesso (Hazlett, 1989). Em algumas espécies de caranguejos eremitas, os machos “guardam” as fêmeas (agarrando com a sua quela menor esquerda a concha ocupada pelas fêmeas e arrastando-as) antes do acasalamento de 1 a 7 dias até as fêmeas se tornarem receptivas (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Uma vez receptivo, o macho transfere seus espermatóforos quando emerge parcialmente de sua concha (Hazlett, 1989; Hess e Bauer, 2002). Após o acasalamento, a guarda continua de minutos a horas presumivelmente para reduzir o risco de competição espermática (Hazlett, 1989; Minouchi e Goshima, 1998).

Similar ao que ocorre em outros animais (revisto por Eberhard, 1996), o papel das fêmeas de caranguejo eremita durante a reprodução tem sido pouco estudado apesar do fato de que a fêmea pode determinar se o acasalamento ocorre (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess e Bauer, 2002). Duas variáveis potencialmente importantes são o comportamento da fêmea e a fase reprodutiva. Em relação ao comportamento feminino, algumas investigações têm relatado que a transferência de espermatóforos começa quando a fêmea toca as partes bucais masculinas (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett e Baron, 1989). Isto sugere que as fêmeas desempenham um papel chave na reprodução do caranguejo eremita, mas observações detalhadas são necessárias para saber até que ponto o comportamento feminino determina a ocorrência e o fim do acasalamento. A fase reprodutiva das fêmeas também é relevante para a ocorrência do acasalamento, pois, possivelmente, alguns machos ermitões não parecem ter informações sobre a receptividade das fêmeas (Goshima et al., 1998; mas ver Imafuku, 1986). Uma consequência desta falta de informação é que os machos podem agarrar qualquer fêmea que encontrem e este assédio pode afectar as decisões de acasalamento das fêmeas, como previsto pelas actuais ideias de conflito sexual (Chapman et al., 2003; Arnqvist e Rowe, 2005). Entretanto, se as fêmeas desempenham um papel ativo no depósito de espermatóforos, apenas as fêmeas sem espermatóforos devem ser receptivas, permitindo que os machos acasalem, por exemplo, emergindo da concha para receber os espermatóforos.

No contexto da escolha feminina, uma questão interessante é: o tipo de concha habitada pelos machos determina o resultado do acasalamento (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett e Baron, 1989)? Contudo, um efeito positivo ou negativo do tipo de concha no sucesso do acasalamento não pode ser generalizado a todas as espécies de caranguejos eremitas, porque nos eremitas generalistas das conchas, os machos que carregam conchas particulares tiveram mais sucesso na obtenção de um parceiro, mas nenhum efeito de conchas foi encontrado nos especialistas em conchas de caranguejos eremitas (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett e Baron, 1989). C. compressus poderia ser considerado um especialista em conchas porque mais de |$80\% $| de caranguejos carregavam conchas de Nerita scabricosta (Guillén e Osorno, 1993). Portanto, não devemos esperar encontrar uma relação entre o tipo de concha e o resultado do acasalamento se a espécie de concha não for um indicador confiável da condição masculina em especialistas em conchas (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Até agora, o comportamento sexual do caranguejo eremita tem sido estudado em laboratório e apenas usando caranguejos eremitas marinhos como um sistema modelo, mas faltam informações sobre o comportamento sexual dos caranguejos eremitas semi-terrestres (ver Imafuku, 2002). Por exemplo, em C. compressus, shell (Abrams, 1978; Herreid e Full, 1986; Guillén e Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) e comida (Thacker, 1998) a preferência tem sido estudada, mas seu comportamento sexual permanece desconhecido. Neste artigo, os nossos objectivos são: 1) descrever o comportamento reprodutivo da C. compressus em condições naturais; 2) explorar como o tamanho masculino, comportamento e escolha da concha gastrópodes determina o sucesso do acasalamento masculino; 3) explorar se o comportamento feminino e/ou estágio reprodutivo determina o resultado do acasalamento; e 4) testar experimentalmente se os machos respondem sexualmente à receptividade da fêmea.

Descrição do Acasalamento e Vantagem do Tamanho dos Machos em Concursos

O comportamento sexual de 27 casais foi filmado durante 24 noites (de 3 a 27 de Julho) para obter uma descrição do comportamento de acasalamento e encontros entre machos. As filmagens foram feitas com uma câmera de vídeo Sony night shot (DCR-TRV830). Pares de acasalamento, intrusos machos, concursos de machos e machos de guarda pós-casalheiro foram seguidos a uma distância de 2-3 metros para não perturbar os animais. Aqueles pares que se separaram durante os dois primeiros minutos da gravação, no entanto, foram excluídos, pois assumimos que podem ter interrompido sua sequência de acasalamento devido à presença do observador. Após os pares se terem separado um do outro a uma distância de aproximadamente 30-40 centímetros, os caranguejos foram recolhidos para os extrudir da sua concha (puxando-os suavemente segurando os seus apêndices) para medir o tamanho dos machos (comprimento do escudo + comprimento posterior da carapaça) (CL; para uma razão de medição semelhante ver Osorno et al., 2005) e o comprimento do quilo (do propodo até ao topo do dedo fixo), ambos medem o mais próximo |$0.01\;{\rm{\mm}}$|. Se outro caranguejo macho interrompeu o par de acasalamento, o “intruso” também foi coletado e medido de forma semelhante. Para registrar a presença de espermatóforos e ovos, as fêmeas foram alojadas em caixas plásticas |$(17 |vezes 13 |vezes 8.5 |rm{cm}} $| e extrudidas de sua casca para ver a presença de espermatóforos (isto aparece no corpo da fêmea), a extrusão de ovos e se havia ovos dentro da pleona (externamente, uma linha laranja na parte dorsal da pleona pode ser observada).

O tamanho e a casca gastropodular dos machos (Nerita scabricosta, Thais speciosa, ou Murex sp.; Guillén e Osorno, 1993) e o estágio reprodutivo das fêmeas estavam relacionados à probabilidade de deposição de espermatóforos. Para isto, um segundo conjunto de 164 (este número difere em algumas análises, pois não fomos capazes de medir todas as variáveis em alguns animais) caranguejos acasalados foram escolhidos aleatoriamente, observados (até que se separaram) e os machos foram medidos. Nós designamos machos bem sucedidos como aqueles que transferiram seus espermatóforos e machos mal sucedidos como aqueles que não transferiram seus espermatóforos. Os animais foram sexados pela avaliação da presença de tubos sexuais nos machos (Tudge e Lemaitre, 2004).

O Estágio Reprodutivo das Fêmeas

Após a extrusão das fêmeas de sua concha, e se eram ovígeras, foi registrado o estágio reprodutivo das fêmeas (para atribuir receptividade feminina ou não receptividade). Três estágios reprodutivos foram estabelecidos: 1) fêmeas “O” com ovos alaranjados recentemente fertilizados (mas sem pontos oculares visíveis); 2) fêmeas “D” com ovos vermelhos escuros com pontos oculares visíveis, mas com um corpo incompletamente formado; e 3) fêmeas “G” com ambos os novos ovos cinzentos dentro de sua pleura prontos para serem fertilizados e larvas totalmente desenvolvidas em pleópodes prontos para serem liberados no mar. Para uma classificação semelhante das fêmeas em fase de reprodução ver também Goshima et al. (1998). As fêmeas “O” e “D” foram tomadas como fêmeas não receptivas dado que têm ovos fertilizados em pleópodes e não carregam ovos para serem fertilizados (JC-G, observação pessoal). Pelo contrário, consideramos as fêmeas “G” como receptivas, pois desenvolveram ovos totalmente em pleópodes, mas novos ovos dentro de sua pleona prontos para serem fertilizados (JC-G, observação pessoal). Embora todos os estágios carreguem ovos fertilizados em pleópodes, as fêmeas de diferentes categorias variam quanto ao tempo em que os novos óvulos podem ser fertilizados. Neste caso, as fêmeas G já produziram ovos para serem fertilizados imediatamente enquanto as fêmeas O e D levarão tempo para ter seus ovos prontos para a fertilização, o que pode levar até 20-30 dias (JC-G, dados não publicados). Embora também tenhamos encontrado fêmeas nãoovigiosas, seu tamanho de amostra foi extremamente mínimo para ser estatisticamente relevante.

Além disso, registramos a receptividade de 99 fêmeas solitárias. Este conjunto de dados foi usado para ver a freqüência dos estágios reprodutivos femininos na população, o que pode dar uma idéia da freqüência com que os machos podem encontrar uma fêmea receptiva.

Os machos reconhecem as fêmeas receptivas e evitam as não receptivas?

Nós investigamos se os machos eram mais propensos a captar uma fêmea receptiva (G) ou não receptiva (O ou D). Dez G fêmeas, |$10\;{\rm{O}$| fêmeas e |$10\;{\D}$| fêmeas foram coletadas por um observador e foram então alojadas na caixa plástica para registrar seu estágio reprodutivo. Estas fêmeas foram então libertadas e observadas de perto durante um período de cinco minutos e foi registado se um macho agarrou ou não a concha feminina. Os testes foram cegos: um observador coletou a fêmea para ver seu estágio reprodutivo, e um segundo observador que não sabia se a fêmea estava receptiva ou não seguiu a fêmea a uma distância de 3 a 4 metros.

Análise

Posto que diferentes números de machos bem e mal sucedidos são comparados com diferenças no uso da concha, usamos uma tabela de contingência |$(r \ vezes c)$| onde |$r = 2$| (machos bem e mal sucedidos) e |$c = 3$| (concha carregada: Nerita scabricosta, Thais speciosa, e Murex sp.). Quanto às fêmeas, foram testadas diferenças de frequência no número de fêmeas que tiveram um espermatóforo ou não |$(r = 2)$| em relação ao seu estágio reprodutivo (|$c = 3$|: G, O e D).

Todas as medidas morfométricas são dadas em mm, enquanto que a duração dos eventos é dada em min. |${\rm{Mean}}} \$$| são mostrados a menos que seja dito o contrário.

Resultados

Comportamento de acasalamento

Caranguejos acasalados foram encontrados dentro de pequenas cavernas e na praia. Nas cavernas, os machos procuravam as fêmeas ou levavam uma fêmea que se aproximava delas. Apenas registramos o comportamento de acasalamento observado dentro das cavernas já que apenas três acasalamentos foram observados na praia (os caranguejos neste último local estavam principalmente em busca de alimento).

Após ter sido encontrada uma fêmea, o macho agarra e segura sua concha usando suas pernas ambulatórias e chelae direita e esquerda. Em seguida, o macho a vira até que as aberturas da concha de ambos os animais fiquem viradas um para o outro. Estas interações duraram de 3,11 a 49,50 minutos (17,13 |$\pm 14,\;n = 27$|). Em um acasalamento bem sucedido, quando as aberturas das conchas estão voltadas uma para a outra, os tubos sexuais masculinos estão em contato com a superfície ventral feminina de cefalotórax e pleônio. Nesta posição, o macho foi então capaz de transferir os seus espermatóforos. Após a transferência dos espermatóforos, o macho permaneceu nas proximidades e seguiu de perto a fêmea. Em algumas ocasiões, o macho está no topo da concha da fêmea enquanto ela se move. Se outro macho toca no par |$(n = 17)$|, o macho que acasala bate e lança o macho intruso |$(n = 15)$|. Todas as fêmeas guardadas |$(n = 27)$| carregam espermatóforos. O tempo mínimo e máximo registrado de desova das fêmeas foi de 3 a 24 horas respectivamente.

Sucesso no acasalamento relacionado ao tipo e tamanho das conchas dos machos

Tipo de conchas dos machos

Como encontrado anteriormente nesta população (Guillén e Osorno, 1993), as espécies de conchas mais comuns utilizadas por ambos os sexos foram Nerita scabricosta|$(87.2\% )$| seguido por Thais speciosa|$(8.1\% )$| e Murex sp. (|$4.6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; Tabela 1). Não encontramos diferenças nas espécies de conchas transportadas por machos bem sucedidos e mal sucedidos |$({X^2} = 4,18,\;d.f. = 2,\;P = 0,1)$|.

Tamanho masculino

Transferência de espermatóforos não estava relacionado com CL (machos de sucesso: |10,55$00,00 {\\i1},n = 30$00,00 {\i}; machos mal sucedidos: |10,85$pm 0,69$,n = 103$,t = 0,22$,P = 0,82$), chelae direito (bem sucedido: |$13,49 3,05;{\i},{\i},{\i1},n = 30$|; sem sucesso: |13,34$ às 15:19, n = 103, t = 0,23, P = 0,81$) ou chelae esquerdo (homens de sucesso: |10,33$ às 14:47, n = 30$; machos mal sucedidos: |10,12$pm 14,35$,n = 103$,t = 0,4,P = 0,68$). CL foi correlacionado com direito |$(r = 0,84,\;n = 127,\;P \lt 0,001)$| e esquerdo |$(r = 0,81,\;n = 127,\;P = 0,001)$| chelae.

Concursos Masculinos

Comportamento do concurso Masculino procedeu da seguinte forma. O macho que acasalou bateu na concha do intruso ou nas partes do corpo do macho, lançando seu grande chelae para frente e para trás. Alguns golpes foram fortes o suficiente para fazer o macho intruso se virar, enquanto outros mal o moveram. Durante a agressão masculina, às vezes o macho intruso bateu no corpo da fêmea. O macho acasalado invariavelmente bateu de volta após ter sido atacado. O “vencedor” resultante desses encontros permaneceu próximo da fêmea, enquanto o “perdedor” deixou o local. A duração do concurso levou |$0.87 |pm 0.55$| minutos (intervalo: 0.15-2.02; |$n = 17$|). Em todos os casos, o macho maior “ganhou” o encontro.

Examinámos o efeito do tamanho na probabilidade de ganhar um concurso e descobrimos que o CL era maior nos machos vencedores |$(12.31 \pm 0.7,\;n = 17)$| do que nos machos perdedores (|$10.09 \pm 0.53,\;n = 17$|; t|${\rm{test}} = 2.51,\;P = 0.01$|; Fig. 1). A mesma tendência foi encontrada para a direita (vencedores: |$14,56 0,66,n = 17$|; perdedores: |12,43$$00 0,47$00;n = 17$00;t = 2,6$00;P = 0,01$00) e para a esquerda (vencedores: |11,27$pm 0,55,n = 17$; perdedores: |$9,48 0,43,n = 17,t = 2,5,P = 0,01$|) chelae. Ambos os chelae estavam correlacionados com CL (chela direita: $r = 0.77,|;{\n} = 34,|;P \lt 0.0001$|; chela esquerda: |$r = 0,82,\;n = 34,\;P = 0$| 0,001).