Männlich-männliche Konkurrenz und weibliches Verhalten als Determinanten des männlichen Paarungserfolgs beim halb-terrestrischen Einsiedlerkrebs Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

Das Sexualverhalten des Einsiedlerkrebses Coenobita compressus wurde untersucht. Die Größe, die Art der Schneckengehäuse und das Sexualverhalten der Männchen, gemessen in Form von erfolgreicher oder erfolgloser Paarung (bewertet durch Spermatophorentransfer), werden verglichen, ebenso wie die Rolle dieser Variablen bei Begegnungen zwischen Männchen und Weibchen beim Zugang zu den Weibchen. Da die Empfänglichkeit der Weibchen (bewertet als Grad der Eientwicklung) auch den Paarungserfolg der Männchen beeinflussen könnte, wird die relative Anzahl der empfänglichen und unempfänglichen Weibchen mit oder ohne Spermatophore herangezogen, um zu beurteilen, ob unempfängliche Weibchen zur Paarung veranlasst wurden. Wir untersuchten, wie häufig aufnahmebereite und nicht aufnahmebereite Weibchen in der Population vorhanden waren. In einem Experiment wurde ermittelt, ob die Männchen in der Lage waren, die Weibchen je nach ihrer sexuellen Empfänglichkeit zu ergreifen. Die Ergebnisse zeigen, dass: 1) das Verhalten und die Art der Schneckenschale der Männchen nicht mit dem Paarungserfolg zusammenhängt; 2) große Männchen bei Wettbewerben um den Zugang zu den Weibchen gegen kleine Männchen gewinnen; 3) nur einige rezeptive Weibchen (die in der Population tatsächlich seltener vorkommen) Spermatophoren erhalten, selbst wenn die Männchen versuchen, sich mit rezeptiven und nicht rezeptiven Weibchen zu paaren; und 4) das Verhalten der Weibchen das Ergebnis des Paarungserfolgs bestimmt. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Größe der Männchen nur während des Wettbewerbs zwischen den Männchen wichtig ist, nicht aber während der Wahl der Weibchen. Unsere Ergebnisse deuten auch darauf hin, dass das Verhalten der Weibchen eine aktive Rolle bei der Bestimmung des Paarungserfolgs spielt und dass die Männchen nicht in der Lage sind, die Weibchen zur Paarung zu zwingen, im Gegensatz zu anderen Arten, bei denen die Weibchen, ob sie nun empfänglich sind oder nicht, nicht in der Lage sind, sich den sexuellen Übergriffen der Männchen zu entziehen.

Einführung

Männliche Attribute, z. B., Größe, Verhalten, Ressourcen, elterliche Fürsorge, die Vorteile bei der Paarung und/oder dem Befruchtungserfolg bringen, sind bei vielen Tierarten relativ gut untersucht worden (siehe Andersson, 1994 für eine Übersicht), aber die Rolle des weiblichen Verhaltens und des sexuellen Reproduktionsstadiums ist weniger untersucht worden, trotz ihrer potenziellen Bedeutung für die Bestimmung des Paarungsergebnisses (siehe Peretti und Carrera, 2005 für eine Übersicht).

Bei Einsiedlerkrebsen wurde der Erfolg der Männchen bei der Spermatophorenübertragung gewöhnlich mit der Größe des Männchens, der Art der Schneckenschale und/oder dem Verhalten in Verbindung gebracht (Asakura, 1995; Goshima et al., 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett und Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Große Männchen gewähren in der Regel Zugang zu den Weibchen, möglicherweise weil große Männchen bei Wettbewerben zwischen Männchen erfolgreicher sind (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004) und/oder weil die Weibchen große Männchen als Partner wählen (Hazlett, 1989). Andererseits beeinflusst der Lebensraum einer bestimmten Schneckenart die Paarungsleistung der Männchen: Männchen einiger Muschelarten führen mit größerer Wahrscheinlichkeit Verhaltensweisen aus, die von den Weibchen bevorzugt werden (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett und Baron, 1989). Schließlich hat sich auch gezeigt, dass das Verhalten der Männchen die Paarungschancen auf unterschiedliche Weise beeinflusst. Bei Clibanarius zebra beispielsweise war die Häufigkeit des umgekehrten Klopfens (bei dem die weibliche Muschel durch die Beugung der Hinterbeine schnell zum Männchen gezogen wird) bei Interaktionen, die zu Paarungen führten, höher als bei solchen, die zu erfolglosen Paarungen führten (Hazlett, 1989). Bei einigen Arten von Einsiedlerkrebsen „bewachen“ die Männchen die Weibchen vor der Paarung 1 bis 7 Tage lang, bis die Weibchen empfänglich sind (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998), indem sie mit ihren linken kleinen Chelizeren in die von den Weibchen besetzte Schale greifen und sie ziehen. Sobald das Weibchen empfänglich ist, überträgt das Männchen seine Spermatophoren, wenn das Weibchen teilweise aus seiner Schale auftaucht (Hazlett, 1989; Hess und Bauer, 2002). Nach der Paarung wird die Bewachung von Minuten bis Stunden fortgesetzt, vermutlich um das Risiko der Spermienkonkurrenz zu verringern (Hazlett, 1989; Minouchi und Goshima, 1998).

Ähnlich wie bei anderen Tieren (Übersicht bei Eberhard, 1996) ist die Rolle der Einsiedlerkrebsweibchen während der Fortpflanzung nur wenig untersucht worden, obwohl das Weibchen bestimmen kann, ob eine Paarung stattfindet (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess und Bauer, 2002). Zwei potenziell wichtige Variablen sind das Verhalten der Weibchen und das Fortpflanzungsstadium. In Bezug auf das Verhalten der Weibchen haben einige Untersuchungen ergeben, dass die Übertragung der Spermatophore beginnt, wenn das Weibchen die Mundwerkzeuge des Männchens berührt (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett und Baron, 1989). Dies deutet darauf hin, dass die Weibchen eine Schlüsselrolle bei der Fortpflanzung von Einsiedlerkrebsen spielen, aber es sind detaillierte Beobachtungen erforderlich, um zu wissen, inwieweit das Verhalten der Weibchen das Auftreten und die Beendigung der Paarung bestimmt. Auch das Fortpflanzungsstadium der Weibchen ist für die Paarung von Bedeutung, da einige Einsiedlerkrebs-Männchen anscheinend keine Informationen über die Empfänglichkeit der Weibchen haben (Goshima et al., 1998; siehe jedoch Imafuku, 1986). Eine Folge dieses Informationsmangels ist, dass die Männchen jedes Weibchen, dem sie begegnen, begrapschen können, und diese Belästigung kann die Paarungsentscheidungen der Weibchen beeinflussen, wie dies in den aktuellen Vorstellungen über sexuelle Konflikte vorausgesagt wird (Chapman et al., 2003; Arnqvist und Rowe, 2005). Wenn die Weibchen jedoch eine aktive Rolle bei der Ablagerung von Spermatophoren spielen, sollten nur Weibchen ohne Spermatophoren empfänglich sein, so dass die Männchen sich paaren können, indem sie zum Beispiel aus der Schale auftauchen, um die Spermatophoren zu empfangen.

Im Zusammenhang mit der Wahl der Weibchen ist eine interessante Frage: Bestimmt der von den Männchen bewohnte Schalentyp das Paarungsergebnis (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett und Baron, 1989)? Eine positive oder negative Auswirkung des Schalentyps auf den Paarungserfolg kann jedoch nicht auf alle Einsiedlerkrebsarten verallgemeinert werden, denn bei den Schalengeneralisten waren Männchen, die bestimmte Schalen trugen, erfolgreicher bei der Partnersuche, während bei den Schalenspezialisten kein Einfluss der Schalen festgestellt wurde (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett und Baron, 1989). C. compressus könnte als Schalenspezialist betrachtet werden, da mehr als 80 % der Krebse Nerita scabricosta-Schalen tragen (Guillén und Osorno, 1993). Daher sollten wir nicht erwarten, eine Beziehung zwischen dem Schalentyp und dem Paarungsergebnis zu finden, wenn die Schalenspezies kein zuverlässiger Indikator für die männliche Kondition bei Schalenspezialisten ist (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Bislang wurde das Sexualverhalten von Einsiedlerkrebsen im Labor und nur unter Verwendung von marinen Einsiedlerkrebsen als Modellsystem untersucht, aber es fehlen Informationen über das Sexualverhalten von semiterrestrischen Einsiedlerkrebsen (siehe Imafuku, 2002). Bei C. compressus wurden beispielsweise die Schalen- (Abrams, 1978; Herreid und Full, 1986; Guillén und Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) und die Nahrungspräferenz (Thacker, 1998) untersucht, aber das Sexualverhalten ist noch unbekannt. Unsere Ziele in dieser Arbeit sind: 1) das Fortpflanzungsverhalten von C. compressus unter natürlichen Bedingungen zu beschreiben; 2) zu erforschen, wie die Größe, das Verhalten und die Wahl der Schneckenschale den Paarungserfolg der Männchen bestimmt; 3) zu untersuchen, ob das Verhalten und/oder das Fortpflanzungsstadium der Weibchen das Paarungsergebnis bestimmt; und 4) experimentell zu testen, ob die Männchen sexuell auf die Empfänglichkeit der Weibchen reagieren. Dieses letzte Experiment könnte es ermöglichen zu sehen, ob Männchen tatsächlich versuchen, sich mit nicht-empfänglichen Weibchen zu paaren.

Material und Methoden

Eine Population von C. compressus (H. Milne Edwards, 1837), die auf Isla Isabel, Mexiko |$(21^\circ 52′{\rm{N}},\;105^\circ 54′{\rm{W}})$| vorkommt, wurde im Juli 2002 untersucht.

Beschreibung des Paarungsverhaltens und des Größenvorteils der Männchen bei Wettbewerben

Das Sexualverhalten von 27 Paaren wurde in 24 Nächten (vom 3. bis 27. Juli) gefilmt, um eine Beschreibung des Paarungsverhaltens und der Begegnungen zwischen Männchen und Weibchen zu erhalten. Die Aufnahmen wurden mit einer Sony-Nachtaufnahme-Videokamera (DCR-TRV830) gemacht. Paarungspaare, männliche Eindringlinge, Wettkämpfe zwischen Männchen und Männchen sowie Männchen nach der Paarung wurden in einem Abstand von 2-3 Metern verfolgt, um die Tiere nicht zu stören. Diejenigen Paare, die sich während der ersten zwei Minuten der Aufzeichnung voneinander trennten, wurden jedoch ausgeschlossen, da wir annahmen, dass sie ihre Paarungssequenz aufgrund der Anwesenheit des Beobachters unterbrochen haben könnten. Nachdem sich die Paare in einem Abstand von etwa 30-40 Zentimetern voneinander getrennt hatten, wurden die Krabben eingesammelt, um sie aus ihrer Schale zu befreien (durch vorsichtiges Ziehen an den Anhängseln), um die Größe der Männchen (Schildlänge + hintere Panzerlänge) (CL; für ein ähnliches Messverfahren siehe Osorno et al., 2005) und die Chelatlänge (vom Propodus bis zur Oberseite des festen Fingers) zu messen, beides auf den nächsten |$0,01\;{\rm{mm}}$| genau. Wenn eine andere männliche Krabbe das Paarungspaar unterbrach, wurde der „Eindringling“ ebenfalls eingesammelt und auf ähnliche Weise gemessen. Um das Vorhandensein von Spermatophoren und Eiern zu erfassen, wurden die Weibchen in Plastikboxen |$(17 \mal 13 \mal 8,5\;{\rm{cm}})$| untergebracht und aus ihrer Schale herausgezogen, um das Vorhandensein von Spermatophoren (diese erscheinen auf dem Körper des Weibchens), das Herausziehen von Eiern und das Vorhandensein von Eiern innerhalb des Pleons (äußerlich ist eine orangefarbene Linie im dorsalen Teil des Pleons zu sehen) zu beobachten.

Größe und Schneckengehäuse der Männchen (entweder Nerita scabricosta, Thais speciosa oder Murex sp.; Guillén und Osorno, 1993) sowie das Fortpflanzungsstadium der Weibchen wurden mit der Wahrscheinlichkeit der Ablage von Spermatophoren in Beziehung gesetzt. Dazu wurde eine zweite Gruppe von 164 (diese Zahl weicht in einigen Analysen ab, da wir bei einigen Tieren nicht alle Variablen messen konnten) paarungswilligen Krebsen zufällig ausgewählt, beobachtet (bis sie sich trennten) und die Männchen gemessen. Wir bezeichneten erfolgreiche Männchen als solche, die ihre Spermatophore übertragen haben, und erfolglose Männchen als solche, die ihre Spermatophore nicht übertragen haben. Die Geschlechtsbestimmung der Tiere erfolgte anhand des Vorhandenseins von Geschlechtsröhren bei den Männchen (Tudge und Lemaitre, 2004).

Das Reproduktionsstadium der Weibchen

Nach dem Ausschlüpfen der Weibchen aus ihrer Schale und wenn sie ovig waren, wurde das Reproduktionsstadium der Weibchen (zur Zuordnung der Empfänglichkeit oder Nicht-Empfänglichkeit der Weibchen) erfasst. Es wurden drei Reproduktionsstadien ermittelt: 1) „O“-Weibchen mit orangefarbenen Eiern, die kürzlich befruchtet wurden (aber keine sichtbaren Augenpunkte aufweisen); 2) „D“-Weibchen mit dunkelroten Eiern mit sichtbaren Augenpunkten, aber einem unvollständig geformten Körper; und 3) „G“-Weibchen, die sowohl neue graue Eier in ihrem Pleon tragen, die befruchtet werden können, als auch voll entwickelte Larven auf Pleopoden, die ins Meer entlassen werden können. Für eine ähnliche Klassifizierung des Fortpflanzungsstadiums der Weibchen siehe auch Goshima et al. (1998). „O“- und „D“-Weibchen wurden als nicht empfängliche Weibchen betrachtet, da sie befruchtete Eier auf den Pleopoden haben und keine Eier zur Befruchtung tragen (JC-G, persönliche Beobachtung). Im Gegensatz dazu betrachteten wir die „G“-Weibchen als aufnahmefähig, da sie voll entwickelte Eier auf den Pleopoden haben, aber neue Eier in ihrem Pleon, die befruchtet werden können (JC-G, persönliche Beobachtung). Obwohl alle Stadien befruchtete Eier an den Pleopoden tragen, unterscheiden sich die Weibchen der verschiedenen Kategorien darin, wie schnell die neuen Eier befruchtet werden können. In diesem Fall haben die G-Weibchen bereits Eier produziert, die sofort befruchtet werden können, während die O- und D-Weibchen Zeit brauchen, bis ihre Eier befruchtungsfähig sind, was bis zu 20-30 Tage dauern kann (JC-G, unveröffentlichte Daten). Obwohl wir auch nicht-ovigrierende Weibchen fanden, war ihre Stichprobengröße extrem gering, um statistisch relevant zu sein.

Zusätzlich erfassten wir die Empfänglichkeit von 99 alleinstehenden Weibchen. Dieser Datensatz wurde verwendet, um zu sehen, wie häufig die weiblichen Fortpflanzungsstadien in der Population waren, was eine Vorstellung davon geben kann, wie häufig Männchen ein empfängliches Weibchen finden können.

Erkennen Männchen empfängliche Weibchen und meiden die unempfänglichen?

Wir untersuchten, ob Männchen eher ein empfängliches (G) oder ein unempfängliches Weibchen (O oder D) ergreifen würden. Zehn G-Weibchen, |$10\;{\rm{O}}$| Weibchen und |$10\;{\rm{D}}$| Weibchen wurden von einem Beobachter eingesammelt und dann in der Plastikbox untergebracht, um ihr Fortpflanzungsstadium zu erfassen. Diese Weibchen wurden dann freigelassen und während eines Zeitraums von fünf Minuten genau beobachtet, und es wurde aufgezeichnet, ob ein Männchen die Schale des Weibchens ergriff oder nicht. Die Versuche wurden blind durchgeführt: ein Beobachter sammelte das Weibchen ein, um ihr Fortpflanzungsstadium zu sehen, und ein zweiter Beobachter, der nicht wusste, ob das Weibchen empfänglich war oder nicht, folgte dem Weibchen in einer Entfernung von 3 bis 4 Metern.

Analyse

Da unterschiedliche Zahlen erfolgreicher und erfolgloser Männchen mit Unterschieden in der Schalennutzung verglichen werden, verwendeten wir eine Kontingenztabelle |$(r \mal c)$|, wobei |$r = 2$| (erfolgreiche und erfolglose Männchen) und |$c = 3$| (Schalenträger: Nerita scabricosta, Thais speciosa und Murex sp.). Bei den Weibchen wurden Häufigkeitsunterschiede in der Anzahl der Weibchen, die eine Spermatophore trugen oder nicht trugen, |$(r = 2)$| in Bezug auf ihr Fortpflanzungsstadium (|$c = 3$|: G, O und D) getestet.

Alle morphometrischen Maße sind in mm angegeben, während die Dauer der Ereignisse in min angegeben ist. |${\rm{Mittelwert}}

Ergebnisse

Paarungsverhalten

Paarungskrabben wurden in kleinen Höhlen und am Strand gefunden. In den Höhlen suchten die Männchen entweder nach Weibchen oder nahmen sich ein Weibchen, das sich ihnen näherte. Wir haben nur das Paarungsverhalten in den Höhlen aufgezeichnet, da am Strand nur drei Paarungen beobachtet wurden (dort waren die Krabben hauptsächlich auf der Suche nach Nahrung).

Wenn ein Weibchen gefunden wurde, ergreift das Männchen ihre Schale und hält sie mit seinen Laufbeinen und den rechten und linken Chelicae fest. Dann dreht das Männchen das Weibchen um, bis sich die Panzeröffnungen beider Tiere gegenüberstehen. Diese Interaktionen dauerten zwischen 3,11 und 49,50 Minuten (17,13 |$\pm 14,\;n = 27$|). Bei einer erfolgreichen Paarung, wenn die Schalenöffnungen einander zugewandt sind, sind die männlichen Geschlechtsschläuche in Kontakt mit der ventralen Oberfläche von Cephalothorax und Pleon des Weibchens. In dieser Position konnte das Männchen seine Spermatophoren übertragen. Nach der Übertragung der Spermatophore blieb das Männchen in der Nähe des Weibchens und folgte ihm dicht. Bei einigen Gelegenheiten befindet sich das Männchen auf der Oberseite der weiblichen Schale, während sie sich bewegt. Wenn ein anderes Männchen das Paar |$(n = 17)$| berührt, schlägt das paarungswillige Männchen zu und wirft das eindringende Männchen |$(n = 15)$|. Alle bewachten Weibchen |$(n = 27)$| trugen Spermatophoren. Die minimale und maximale Laichzeit der Weibchen lag zwischen 3 und 24 Stunden.

Paarungserfolg in Abhängigkeit von Muschelart und Größe der Männchen

Männliche Muschelart

Wie bereits zuvor in dieser Population festgestellt (Guillén und Osorno, 1993), waren die häufigsten Muschelarten, die von beiden Geschlechtern verwendet wurden, Nerita scabricosta|$(87.2\% )$| gefolgt von Thais speciosa|$(8.1\% )$| und Murex sp. (|$4.6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; Tabelle 1). Wir fanden keine Unterschiede in der Art der Muschel, die von erfolgreichen und erfolglosen Männchen getragen wurde |$({X^2} = 4.18,\;d.f. = 2,\;P = 0.1)$|.

Männchengröße

Spermatophorentransfer stand in keinem Zusammenhang mit CL (erfolgreiche Männchen: |$10.55 \pm 0.51},\;n = 30$|; erfolglose Männchen: |$10.85 \pm 0.69\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.22,\;P = 0.82$|), rechte Chelae (erfolgreich: |$13.49 \pm 3.05\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; erfolglos: |$13.34 \pm 3.19\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.23,\;P = 0.81$|) oder linke Chelica (erfolgreiche Männer: |$10.33 \pm 2.47\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; erfolglose Männchen: |$10,12 \pm 2,35\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,4,\;P = 0,68$|). CL korrelierte mit rechten |$(r = 0,84,\;n = 127,\;P \lt 0,001)$| und linken |$(r = 0,81,\;n = 127,\;P = 0,001)$| Chelaten.

Männchen-Männchen-Wettkämpfe

Männchen-Wettkampfverhalten verlief wie folgt. Das sich paarende Männchen schlug mit seinen großen Chelae hin und her auf die Schale oder Körperteile des Eindringlings. Einige Schläge waren stark genug, um das fremde Männchen zum Umkippen zu bringen, während andere es kaum bewegten. Während der männlichen Aggression schlug das fremde Männchen manchmal auf den Körper des Weibchens. Das sich paarende Männchen schlug immer zurück, nachdem es angegriffen worden war. Der „Gewinner“ dieser Begegnungen blieb in der Nähe des Weibchens, während der „Verlierer“ den Ort verließ. Die Dauer der Kämpfe betrug |$0,87 \pm 0,55$| Minuten (Bereich: 0,15-2,02; |$n = 17$|). In allen Fällen „gewann“ das größere Männchen die Begegnung.

Wir untersuchten die Auswirkung der Größe auf die Wahrscheinlichkeit, einen Wettbewerb zu gewinnen, und stellten fest, dass die CL bei gewinnenden Männchen größer war (|$(12,31 \pm 0,7,\;n = 17)$| als bei verlierenden Männchen (|$10,09 \pm 0,53,\;n = 17$|; t|${\rm{test}} = 2,51,\;P = 0,01$|; Abb. 1). Der gleiche Trend wurde für die rechte Seite gefunden (Gewinner: |$14.56 \pm 0.66,\;n = 17$|; Verlierer: |$12.43 \pm 0.47,\;n = 17;\;t = 2.6,\;P = 0.01$|) und links (Gewinner: |$11.27 \pm 0.55,\;n = 17$|; Verlierer: |$9.48 \pm 0.43,\;n = 17;\;t = 2.5,\;P = 0.01$|) chelae. Beide Chelae waren mit der CL korreliert (rechte Chelae: |$r = 0.77,\;{\rm{n}} = 34,\;P \lt 0.0001$|; linke Chela: |$r = 0.82,\;n = 34,\;P = 0$| 0.001).

Populationserfolg im Zusammenhang mit dem Verhalten der Weibchen und dem Reproduktionsstadium

Weibchenverhalten

Alle Weibchen, die Spermatophore erhielten, blieben in ihrer Schale. Nicht empfängliche Weibchen schnippten mit ihrem Anhängsel, um die Bewachung durch die Männchen vor der Paarung zu vermeiden. Es gab zwei Möglichkeiten, wie sich die Weibchen von den Männchen trennten. Entweder trennten sich die Weibchen von selbst, d. h. sie gingen weg und wurden von den Männchen nicht mehr ergriffen, oder sie gingen weg, wenn ein anderes Männchen die Paarungsinteraktion unterbrach. In der Mehrzahl der Fälle (59 von 76) erfolgte die Trennung über die erstgenannte Methode, während in den restlichen Fällen (17) die Männchen die Interaktion unterbrachen.

Weibliches Reproduktionsstadium

Wie vorhergesagt, waren die Weibchen mit Spermatophoren überwiegend G-Weibchen |$(93\% ,\;n = 25)$|, gefolgt von D-Weibchen |$(7\% ,\;n = 2)$|. O-Weibchen trugen nie Spermatophoren |$({X^2} = 19,5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$|. Weibchen ohne Spermatophore waren überwiegend D-Weibchen |$(67\% \;n = 52)$|, während O und G durch |$18\% $||$(n = 14)$| bzw. |$15\% $||$(n = 11)$| vertreten waren |$({X^2} = 39,29,\;d.f. = 2,\;P \lt 0,0001)$|.

Unsere Ergebnisse der Stichprobe einsamer Weibchen und ihres Fortpflanzungsstadiums zeigten, dass die meisten Weibchen im Fortpflanzungsstadium D |$(57\% ,\;n = 56)$| waren, gefolgt von O Weibchen |$(14\% ,\;n = 14)$| und dann G Weibchen |$(29\% ,\;n = 29;\;{X^2} = 35.78,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.

Erkennen Männchen aufnahmebereite Weibchen und meiden nicht aufnahmebereite?

Wir konnten nicht feststellen, dass Männchen während unserer Versuche mehr aufnahmebereite Weibchen (G) als nicht aufnahmebereite Weibchen (D oder O) ergriffen haben. Neun der |$10\;{\rm{G}}$| Weibchen |$(90\% )$| wurden ergriffen und 8 der |$10\;{\rm{D}}$| und O Weibchen |$(80\% )$| wurden ergriffen |$({X^2} = 0.80,\;d.f. = 2,\;P = 0.67)$|.

Diskussion

Nachweise aus Studien anderer Arten von Einsiedlerkrebsen deuten darauf hin, dass die Identität der Schale eine wichtige Variable ist, die den Paarungserfolg beeinflusst, d.h., Calcinus tibicen (Hazlett und Baron, 1989). Bei C. compressus ist die bevorzugte Schalenart N. scabricosta (Guillen und Osorno, 1993), und Krebse, die in diesen Schalen leben, wachsen zehnmal schneller als Krebse, die in schwereren Schalen wie der von Thais speciosa leben, und erreichen einen besseren energetischen Zustand (Contreras-Garduño, 2001; Osorno et al., 2005). Diese indirekte Auswirkung der Schalenwahl erklärt, warum Individuen in Kämpfe um die Schalen von N. scabricosta verwickelt sind, manchmal mit tödlichen Folgen (Osorno et al., 1998). In dieser Studie wurde festgestellt, dass erfolgreiche Männchen (die sich gepaart haben) nicht mit größerer Wahrscheinlichkeit eine bestimmte Muschelart, einschließlich N. scabricosta, besitzen. Der Einfluss der Muschelart wirkt sich positiv auf die Entwicklung und das Wachstum aus, ist aber möglicherweise für den Paarungserfolg nicht relevant, da jede von Männchen bewohnte Muschel den gleichen Zugang zu den Weibchen gewähren kann. Dieses Ergebnis und das von Hazlett (1989) deuten darauf hin, dass bei auf Muscheln spezialisierten Einsiedlerkrebsen die Muschelart bei der intersexuellen Selektion keine Rolle spielt, da die Mehrheit der Männchen dieselbe Muschelart trägt. Bei muschelspezialisierten Arten hingegen steht die Fähigkeit zur Beschaffung bestimmter Muschelarten unter Selektion, wobei die männlichen Merkmale, wie z. B. die Konkurrenzfähigkeit, die Vitalität oder Stärke der Männchen widerspiegeln. Ein eingehenderer Vergleich zwischen Muschelspezialisten und -generalisten wird nützlich sein, um die adaptiven Folgen der Muschelauswahl durch die Weibchen zu kennen, und vergleichende Studien, die die Phylogenie derjenigen Krebsarten berücksichtigen, bei denen die Weibchen bestimmte Muschelarten wählen, werden Informationen über die Evolution der weiblichen Auswahl auf der Grundlage der von den Männchen getragenen Muschel liefern (für einen ähnlichen Vorschlag siehe Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Einsiedlerkrebse sind in ihrer Größe geschlechtsdimorph, wobei die Männchen größer sind als die Weibchen (Bertness, 1981; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996; Osorno et al., 1998; Wada, 1999, 2001; Wada et al., 1999a, 1999b; Mantelatto und Martinelli, 2001; Yoshino et al., 2002). Es wurde vermutet, dass die Wahl der Weibchen oder die Konkurrenz zwischen Männchen und Weibchen für diesen Größenunterschied verantwortlich sein könnte (Wada et al., 1996, 1999a). Wir konnten jedoch nicht feststellen, dass Männchen, die ihre Spermatophoren übertragen haben, größer waren als Männchen, die dazu nicht in der Lage waren, obwohl große Männchen bei aggressiven Wettbewerben einen Größenvorteil haben. Wir interpretieren dies dahingehend, dass die Größe während der ersten Phase der sexuellen Selektion bei den Wettbewerben zwischen den Männchen von Vorteil sein könnte, nicht aber bei der Auswahl der Weibchen, der zweiten Phase. Daher scheinen die Weibchen in dieser zweiten Phase ihre Paarungsentscheidung auf andere Variablen als die Körpergröße oder die Art der Schneckenschale zu stützen.

Bei Wettbewerben um Weibchen hatten die siegreichen Männchen von C. compressus größere Chelae als die Verlierer, und sie benutzten ihre Chelae, um ihren männlichen Gegner zu schlagen. Hazlett (1968) und Yoshino et al. (2004) fanden ein ähnliches Ergebnis bei Diogenes pugilator bzw. Pagurus filholi, zwei marinen Einsiedlerkrebsen. Der sexuelle Selektionsdruck auf die Gesamtgröße und die zum Kämpfen verwendeten Strukturen ähnelt dem, der bei Männchen anderer Arten beobachtet wurde, z. B. bei Geweihen von Hirschen, Hörnern von Dickhornschafen und Insekten (Übersicht bei Andersson, 1994). Ähnlich wie bei anderen Arten (siehe Andersson, 1994) wird dies damit begründet, dass Männchen mit größeren Kampfstrukturen (wie z. B. Chelae bei Einsiedlerkrebsen) Tiere in besserer Kondition sind und die Weibchen durch die Paarung mit diesen Individuen einen indirekten Vorteil für ihre Nachkommen erzielen (Wong und Candolin, 2005). In Anbetracht der Tatsache, dass die Weibchen möglicherweise von eindringenden Männchen getroffen werden, stellt sich in diesem Zusammenhang die Frage, welche Kosten die Weibchen bei Wettkämpfen zwischen Männchen und Weibchen zu tragen haben. Außerdem wäre es interessant zu wissen, welche Kosten die Männchen als Folge ihrer Kämpfe zahlen.

Das Verhalten eines männlichen Einsiedlerkrebses kann seinen Paarungserfolg bestimmen (Hazlett, 1989). Bei anderen Arten wird vor der Übertragung der Spermatophore ein komplexes Verhaltensrepertoire zum Ausdruck gebracht (Hazlett, 1989). Dieses Verhalten kann das Mittel sein, mit dem die Weibchen die Qualität des Männchens beurteilen, oder es kann von den Männchen dazu benutzt werden, das Weibchen mit Gewalt aus seiner Schale zu drängen. Bei marinen Arten wie Pagurus dauert die Partnerwahl vor der Paarung beispielsweise länger, da die Männchen versuchen, das Weibchen 1 bis 7 Tage lang zu ziehen (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Bei Pagurus filholi versuchen die Weibchen offenbar, sich den Paarungsversuchen der Männchen zu entziehen, indem sie mit den Pfoten schnipsen, lassen sich dann aber oft doch auf die Kopulation ein (Yamanoi et al., 2006). Bei einigen Insekten ist diese gewaltsame Art der Paarung, mit der größere Männchen die Weibchen zur Paarung bewegen können, üblich, z. B. bei Wasserläufern (Arnqvist und Rowe, 1995; Weigensberg und Fairbairn, 1996) und Fliegen (Blackenhorn et al., 2000; Pitnick und García González, 2002). Obwohl die Männchen bei C. compressus versuchen, ihre Spermatophore sofort zu übertragen, deuten unsere Ergebnisse darauf hin, dass die Rolle der Weibchen bei der Vorhersage des Paarungsergebnisses vermutlich wichtig ist, da wir festgestellt haben, dass die Weibchen ihre Anhängsel bewegen können, um dem männlichen Wachen vor der Kopulation zu entgehen, und in der Lage waren, von den Männchen wegzugehen, und dass die Hartnäckigkeit der Männchen keinen Einfluss auf die Paarungsentscheidung der Weibchen hatte (wie aus der Tatsache hervorgeht, dass zwar auch nicht empfängliche Weibchen gegriffen wurden, aber nur einige empfängliche Weibchen Spermatophore erhielten). Dies steht im Gegensatz zu dem, was die Hypothese des sexuellen Konflikts vorhersagt (sensu Chapman et al., 2003; Arnqvist und Rowe, 2005). Diese Denkschule geht davon aus, dass die Männchen die Weibchen unterwerfen können, um sich zu paaren. Ein Vergleich zwischen marinen und terrestrischen oder halb-terrestrischen Einsiedlerkrebsen könnte die ökologischen Faktoren oder lebensgeschichtlichen Merkmale aufzeigen, die den Unterschied in der Paarungszeit, der Vermeidung von Belästigungen durch Männchen durch die Weibchen und den Möglichkeiten und/oder Einschränkungen für die Wahl der Weibchen bestimmen. Eine hypothetische Bedingung für den Zwang durch die Männchen bzw. die Wahl der Weibchen könnte das Größenverhältnis zwischen Weibchen und Männchen sein, das es den Männchen ermöglicht, die Weibchen zu unterwerfen, wenn es zugunsten der Männchen ausfällt. Dies kann bei Arten der Fall sein, deren Männchen extrem groß sind, wie z.B. bei P. filholi, wo die Männchen mehr als doppelt so groß sein können wie die Weibchen (Minouchi und Goshima, 1998), aber es ist nicht der Fall bei anderen Arten, wie z.B. C. compressus, deren Männchen um 21,46% größer sind als die Weibchen (Osorno et al, 1998).

Bei vielen Arten ist die Rolle der Weibchen während der Paarung weniger untersucht worden als die der Männchen (Eberhard, 1996), und Einsiedlerkrebse sind ein deutliches Beispiel für dieses Muster (Contreras-Garduño und Córdoba-Aguilar, 2006). Das Verhalten der Weibchen bei Einsiedlerkrebsen ist offenbar wichtig, um den Ausgang der Paarung zu bestimmen (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess und Bauer, 2002), obwohl seine Rolle unterschätzt wurde (Contreras-Garduño und Córdoba-Aguilar, 2006). Zwei Belege aus dem Verhalten unterstützen diese Ansicht. Einerseits beginnt die Paarungssequenz erst, nachdem ein Weibchen die Mundwerkzeuge des Männchens mit seinen Chelipeden oder Laufbeinen berührt hat (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett und Baron, 1989). Andererseits sind die Mechanismen, durch die die Wahl des Weibchens die Vaterschaft beeinflussen kann, noch nicht untersucht worden. Eine kürzlich erschienene Arbeit von Yamanoi et al. (2006) legt nahe, dass die Weibchen die Eiablage verzögern, um den Wettbewerb zwischen den Männchen zu begünstigen, und dies als Gelegenheit nutzen, auf die Paarung mit einem größeren Männchen zu „warten“. Alle diese Studien deuten darauf hin, dass die Weibchen das Paarungsergebnis beeinflussen, was im Allgemeinen die Ansicht unterstützt, dass die Weibchen bei der Paarung eine Schlüsselrolle spielen. Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass nur empfängliche Weibchen aus der Schale kommen, um die Übertragung von Spermatophoren zu ermöglichen. Interessanterweise sind diese empfänglichen Weibchen in der Population seltener als nicht empfängliche Weibchen, nehmen aber nicht unbedingt Spermatophore an, was darauf hindeutet, dass sie sich trotz ihres sexuellen Status nicht unbedingt paaren. Außerdem deuten unsere Experimente darauf hin, dass die Männchen alle Weibchen erfassen, denen sie begegnen, aber die Ausdauer der Männchen reicht nicht für eine erfolgreiche Übertragung der Spermatophore aus. Eine alternative Erklärung könnte sein, dass die Männchen Informationen über die Empfänglichkeit der Weibchen direkt sammeln, indem sie die Weibchen ergreifen und dann beschließen, sie zu verlassen, wenn die Weibchen nicht empfänglich sind. Wenn die Weibchen beispielsweise ihre Chelipeden bewegen, um ihre sexuelle Empfänglichkeit zu signalisieren, erhalten die Männchen diese Information möglicherweise nur, wenn sie das Weibchen ergreifen und dann entscheiden, ob sie mit diesem bestimmten Weibchen weitermachen oder nicht (für eine ähnliche Begründung eines Kontaktsexualpheromons, aber bei einer Garnele, siehe Caskey und Bauer, 2005).

Warum scheinen die Männchen von C. compressus unvollständige Informationen über die Empfänglichkeit der Weibchen zu haben und neigen nicht dazu, nur empfängliche Weibchen zu ergreifen? Bei Einsiedlerkrebsen erfolgt die Anlockung der Partnerin durch die Produktion von Pheromonen (Hazlett, 1966; Hazlett und Rittschof, 2000) und nicht durch taktile oder visuelle Reize (Imafuku, 1986). Bei C. compressus können die Männchen ein Weibchen in einer Entfernung von 10-15 Zentimetern erkennen (Contreras-Garduño, unveröffentlichte Daten). Beim marinen Einsiedlerkrebs Pagurus geminus beispielsweise braucht das Männchen das Weibchen nicht zu berühren, da es ihren Geruch aus kurzer Entfernung (einige Zentimeter) wahrnimmt: Die Männchen erkennen die Weibchen mit den Antennen und sind in der Lage, empfängliche von unempfänglichen Weibchen zu unterscheiden (Imafuku, 1986). Dies deutet darauf hin, dass die Weibchen ständig Informationen über ihren Status an die Umgebung weitergeben. Darüber hinaus fanden Goshima et al. (1998) heraus, dass P. filholi-Weibchen Pheromone produzierten und die Männchen nur auf einen Schwellenwert reagierten, wobei sie die Weibchen aufspürten, aber nicht auf ihren Paarungsstatus zugriffen. Dies schloss aus, dass die Männchen eine Präferenz für die Größe der Weibchen, die verbleibende Zeit bis zum Laichen oder die Fruchtbarkeit zeigten. Da empfängliche Weibchen seltener waren als unempfängliche (wie auch in unserer Studie), könnten die Männchen die Strategie verfolgen, sich mit dem ersten Weibchen zu paaren, dem sie begegnen (Goshima et al., 1998). Dies spricht gegen die alternative Hypothese, dass die Männchen Informationen über die Empfänglichkeit der Weibchen sammeln, indem sie sie anfassen.

In Bezug auf die pheromonbasierte Kommunikation wäre eine eingehende Untersuchung der Pheromonproduktion bei Einsiedlerkrebsen aufschlussreich, um zu erfahren, ob die Männchen im Allgemeinen in der Lage sind, den Status der Weibchen zu erkennen oder nicht. So ließe sich beispielsweise klären, ob sich die Pheromonproduktion der Weibchen je nach Art und Umgebung (terrestrisch oder marin) mit der Empfänglichkeit der Weibchen ändert. Eine grundlegende Vorhersage ist, dass bei Arten, bei denen die Männchen den Reproduktionsstatus der Weibchen nicht erkennen, wie dies vermutlich bei C. compressus der Fall ist, keine Veränderungen in der weiblichen Pheromonproduktion zu erwarten sind. Außerdem ist die Art und Weise, wie Pheromone erkannt werden, bei marinen und terrestrischen Einsiedlerkrebsen wahrscheinlich unterschiedlich. Es ist bekannt, dass Landkrabben zum Beispiel geruchsbasierte Anpassungen entwickelt haben (Vannini und Ferretti, 1997), was auf eine hohe Komplexität der Kommunikation schließen lässt. Was die sexuelle Kommunikation betrifft, so bietet die aquatische Umwelt im Vergleich zu terrestrischen Lebensräumen stabilere Bedingungen für die Pheromonübertragung. Wenn dies der Fall ist, würde man erwarten, dass die Kommunikation bei terrestrischen Arten weniger komplex ist und die Männchen nicht in der Lage sind, den Reproduktionsstatus der Weibchen zu erkennen.

Ein interessantes Thema, das unseres Wissens bei diesem Tiertaxon noch nicht untersucht wurde, ist die Kenntnis der physiologischen Grundlagen der Produktion, der Regulierung und des Empfangs von Pheromonen, um einen Partner (bei den Weibchen) anzulocken und ihn (bei den Männchen) zu erkennen, und die Feststellung möglicher Unterschiede zwischen marinen und terrestrischen Einsiedlerkrebsen. Stensmyr et al. (2005) stellten fest, dass der Geruchssinn von Virgus latro dem von Insekten ähnlich ist. Die gleiche Methode, die in dieser Studie angewandt wurde, könnte auch zur Untersuchung der pheromonbasierten Kommunikation bei Einsiedlerkrebsen eingesetzt werden.

Danksagungen

Zwei anonyme Gutachter, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño und R. B. Elwood, gaben Kommentare ab, die unsere Arbeit wesentlich verbesserten. Unser Dank gilt V. Méndez Álvarez für statistische Beratung. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez und M. Rodríguez halfen bei den Feldbeobachtungen. A. Altamirano half bei der Datenerfassung. J. Manjarrez stellte die Ausrüstung zur Erfassung des Verhaltens und der Morphometrie der Einsiedlerkrebse zur Verfügung. Die Fischer aus Teacapán und San Blas, Mexiko, leisteten logistische Hilfe bei der Feldarbeit. Das Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) stellte alle Einrichtungen für die Arbeit auf der Insel zur Verfügung.

Autorenhinweise