Male-Male Competition and Female Behavior as Determinants of Male Mating Success in the Semi-Terrestrial Hermit Crab Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

Het seksuele gedrag van de heremietkreeft Coenobita compressus werd bestudeerd. De grootte, de soort schelp en het seksuele gedrag van de mannetjes, gemeten in termen van succesvolle of onsuccesvolle paring (beoordeeld aan de hand van spermatofooroverdracht), worden vergeleken, evenals de rol van deze variabelen in de mannetjes-mannetjes ontmoetingen voor de toegang tot wijfjes. Aangezien de ontvankelijkheid van vrouwtjes (beoordeeld aan de hand van de mate van ei-ontwikkeling) ook van invloed kan zijn op het paringssucces van mannetjes, wordt het relatieve aantal ontvankelijke en niet-ontvankelijke vrouwtjes met of zonder spermatoforen gebruikt om na te gaan of niet-ontvankelijke vrouwtjes tot paren werden aangezet. We gingen na hoe vaak receptieve en niet-receptieve wijfjes in de populatie aanwezig waren. In een experiment werd nagegaan of mannetjes in staat waren vrouwtjes te grijpen naar gelang de seksuele ontvankelijkheid van de vrouwtjes. De resultaten tonen aan dat: 1) gedrag en type gastropodeschelp bij mannetjes niet gerelateerd is aan paringssucces; 2) grote mannetjes wonnen van kleine mannetjes tijdens wedstrijden om de toegang tot vrouwtjes; 3) slechts enkele receptieve vrouwtjes (eigenlijk de minder voorkomende in de populatie) spermatoforen ontvingen, zelfs wanneer mannetjes probeerden te paren met receptieve en onreceptieve vrouwtjes; en 4) het gedrag van vrouwtjes de uitkomst van het paringssucces bepaalde. Deze resultaten wijzen erop dat de grootte van mannetjes alleen belangrijk is tijdens de competitie tussen mannetjes en vrouwtjes, maar niet tijdens de keuze van de vrouwtjes. Onze resultaten wijzen ook op een actieve rol van het gedrag van de vrouwtjes bij het bepalen van het paringsresultaat en dat mannetjes niet in staat zijn vrouwtjes tot paren te dwingen, in tegenstelling tot andere soorten waarin vrouwtjes, ontvankelijk of niet, niet in staat zijn mannelijke seksuele aanvallen te ontwijken.

Inleiding

Mannelijke eigenschappen, b.v., grootte, gedrag, hulpbronnen, ouderlijke zorg, die voordelen bieden bij paring en/of bevruchting zijn relatief goed bestudeerd bij veel diersoorten (zie Andersson, 1994 voor een overzicht), maar de rol van vrouwelijk gedrag en seksuele voortplantingsstadia zijn minder bestudeerd, ondanks hun potentieel belang voor het bepalen van het paringsresultaat (zie Peretti en Carrera, 2005 voor een overzicht).

Bij heremietkreeften is het succes van de mannetjes bij de overdracht van spermatoforen meestal gerelateerd aan de grootte van de mannetjes, de soort schelp en/of het gedrag van de gastropoden (Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett and Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Een grote mannetjesgrootte verschaft meestal toegang tot wijfjes, mogelijk omdat grote mannetjes succesvoller zijn tijdens mannetjes-wedstrijden (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004), en/of omdat wijfjes grote mannetjes als partner kiezen (Hazlett, 1989). Anderzijds beïnvloedt het leven in een bepaalde schelpdiersoort de paringsprestaties van mannetjes: mannetjes van sommige schelpdiersoorten vertonen gedragingen die de voorkeur genieten van wijfjes (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett and Baron, 1989). Tenslotte is ook aangetoond dat het gedrag van mannetjes de paringskansen op verschillende manieren beïnvloedt. Bij Clibanarius zebra bijvoorbeeld was de frequentie van inverse raps (waarbij de schelp van het wijfje snel naar het mannetje toe wordt getrokken door het buigen van zijn poten) hoger bij interacties die leidden tot paringen, dan bij interacties die leidden tot niet-succesvolle paringen (Hazlett, 1989). Bij sommige soorten heremietkreeften “bewaken” mannetjes vrouwtjes (door met hun linker kleine chelae de door vrouwtjes bezette schelp vast te pakken en mee te slepen) voorafgaand aan de paring van 1 tot 7 dagen totdat de vrouwtjes ontvankelijk worden (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Als ze eenmaal ontvankelijk is, brengt het mannetje zijn spermatoforen over als ze gedeeltelijk uit haar schild komt (Hazlett, 1989; Hess en Bauer, 2002). Na de paring duurt het bewaken enkele minuten tot uren, vermoedelijk om het risico van concurrentie met sperma te verminderen (Hazlett, 1989; Minouchi en Goshima, 1998).

Zoals bij andere dieren (besproken door Eberhard, 1996), is de rol van heremietkreeftvrouwtjes tijdens de voortplanting weinig bestudeerd, ondanks het feit dat het vrouwtje kan bepalen of de paring plaatsvindt (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess en Bauer, 2002). Twee mogelijk belangrijke variabelen zijn het gedrag van de vrouwtjes en het voortplantingsstadium. In verband met het gedrag van de vrouwtjes hebben sommige onderzoeken gemeld dat de overdracht van spermatoforen begint wanneer het vrouwtje de monddelen van de man aanraakt (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett en Baron, 1989). Dit suggereert dat vrouwtjes een sleutelrol spelen in de voortplanting van heremietkreeften, maar gedetailleerde waarnemingen zijn nodig om te weten in welke mate het gedrag van de vrouwtjes bepalend is voor het optreden en het einde van paringen. Het voortplantingsstadium van het vrouwtje is ook van belang voor het optreden van paringen, omdat sommige heremietkreeftmannetjes geen informatie lijken te hebben over de ontvankelijkheid van het vrouwtje (Goshima et al., 1998; maar zie Imafuku, 1986). Een gevolg van dit gebrek aan informatie is dat mannetjes elk vrouwtje dat ze tegenkomen kunnen grijpen en deze intimidatie kan van invloed zijn op de paringsbeslissingen van vrouwtjes, zoals voorspeld door de huidige ideeën over seksuele conflicten (Chapman et al., 2003; Arnqvist and Rowe, 2005). Als vrouwtjes echter een actieve rol spelen bij de afzetting van spermatoforen, zouden alleen vrouwtjes zonder spermatoforen ontvankelijk moeten zijn, zodat mannetjes kunnen paren, bijvoorbeeld door uit de schelp te komen om de spermatoforen te ontvangen.

In de context van de keuze van de vrouwtjes is een interessante vraag: bepaalt het type schelp dat door de mannetjes wordt bewoond het paringsresultaat (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett en Baron, 1989)? Een positief of negatief effect van het schelptype op het paringssucces kan echter niet gegeneraliseerd worden naar alle heremietkreeftsoorten, want bij schelpgeneralisten waren mannetjes met bepaalde schelpen succesvoller in het verkrijgen van een partner, maar bij heremietkreeft-schelpenspecialisten werd geen effect van schelpen gevonden (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett en Baron, 1989). C. compressus zou als een schelpenspecialist kunnen worden beschouwd omdat meer dan $80% van de krabben Nerita scabricosta schelpen dragen (Guillén en Osorno, 1993). Daarom mag men niet verwachten een verband te vinden tussen schelptype en paringsresultaat als schelpsoort geen betrouwbare indicator is van de conditie van het mannetje bij schelpspecialisten (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Tot nu toe werd seksueel gedrag van heremietkreeften bestudeerd in het laboratorium en alleen met mariene heremietkreeften als modelsysteem, maar informatie over seksueel gedrag van semi-terrestrische heremietkreeften ontbreekt (zie Imafuku, 2002). Bij C. compressus bijvoorbeeld werd de voorkeur voor de schelp (Abrams, 1978; Herreid en Full, 1986; Guillén en Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) en voor voedsel (Thacker, 1998) bestudeerd, maar het seksueel gedrag blijft onbekend. In dit artikel stellen we ons tot doel 1) het voortplantingsgedrag van C. compressus in natuurlijke omstandigheden te beschrijven; 2) te onderzoeken hoe de grootte, het gedrag en de schelpkeuze van de mannetjes het paringssucces bepalen; 3) te onderzoeken of het gedrag en/of het voortplantingsstadium van het vrouwtje het paringsresultaat bepaalt; en 4) experimenteel te testen of mannetjes seksueel reageren op de ontvankelijkheid van het vrouwtje. Met dit laatste experiment zou kunnen worden nagegaan of mannetjes daadwerkelijk proberen te paren met niet-receptieve wijfjes.

Materiaal en Methoden

Een populatie van C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) aanwezig op Isla Isabel, Mexico |$(21^circ 52′{\rm{N},\;105^circ 54′{\rm{W}})$| werd bestudeerd in juli 2002.

Paringsbeschrijving en groottevoordeel van mannetjes in wedstrijden

Het seksuele gedrag van 27 paren werd gedurende 24 nachten (van 3-27 juli) gefilmd om een beschrijving te krijgen van paringsgedrag en ontmoetingen tussen mannetjes onderling. Er werd gefilmd met een Sony night shot video camera (DCR-TRV830). Parende paren, mannelijke indringers, mannetjes-mannetjes-wedstrijden, en mannetjes die na de paring op wacht stonden, werden gevolgd op een afstand van 2-3 meter om de dieren niet te storen. De paren die zich tijdens de eerste twee minuten van de opname van elkaar losmaakten, werden echter buiten beschouwing gelaten omdat we ervan uitgingen dat ze hun paring hadden onderbroken door de aanwezigheid van de waarnemer. Nadat de paren zich op een afstand van ongeveer 30-40 centimeter van elkaar hadden losgemaakt, werden de krabben verzameld om ze uit hun schild te halen (door er voorzichtig aan te trekken door hun aanhangsels vast te houden) om de grootte van de mannetjes (schildlengte + achterste carapaxlengte) (CL; voor een gelijkaardige meetmethode zie Osorno et al., 2005) en de lengte van de chelaeën (van de propodus tot de top van de vaste vinger) te meten, beide metingen tot op het dichtstbijzijnde |$0,01;{rm{mm}$| nauwkeurig. Als een andere mannetjeskrab het paringspaar onderbrak, werd de “indringer” ook verzameld en op dezelfde manier gemeten. Om de aanwezigheid van spermatoforen en eitjes te bepalen, werden de vrouwtjes in plastic doosjes gehuisvest (17 maal 13 maal 8,5 cm) en uit hun schaal gehaald om de aanwezigheid van spermatoforen (die op het lichaam van het vrouwtje te zien zijn), het uitdruipen van eitjes en of er eitjes in het borstvlies zaten (uitwendig kan een oranje streep in het dorsale deel van het borstvlies worden waargenomen).

Grootte en gastropodisch pantser van de mannetjes (Nerita scabricosta, Thais speciosa of Murex sp.; Guillén en Osorno, 1993) en voortplantingsstadium van de wijfjes werden in verband gebracht met de waarschijnlijkheid van afzetting van spermatoforen. Daartoe werd een tweede reeks van 164 (dit aantal verschilt in sommige analyses, omdat we bij sommige dieren niet alle variabelen konden meten) parende krabben willekeurig gekozen, geobserveerd (tot ze uit elkaar gingen) en werden de mannetjes gemeten. Succesvolle mannetjes werden beschouwd als de mannetjes die hun spermatoforen overdroegen en niet-succesvolle mannetjes als de mannetjes die hun spermatoforen niet overdroegen. De dieren werden gesekst aan de hand van de aanwezigheid van geslachtsbuisjes bij de mannetjes (Tudge en Lemaitre, 2004).

Het voortplantingsstadium van de wijfjes

Na het uitdrijven van de wijfjes uit hun schild, en als ze ovigeraal waren, werd het voortplantingsstadium van de wijfjes (om de vrouwelijke ontvankelijkheid of niet-ontvankelijkheid te bepalen) genoteerd. Drie voortplantingsstadia werden vastgesteld: 1) “O” wijfjes met oranje eieren die pas bevrucht waren (maar zonder zichtbare oogvlekken); 2) “D” wijfjes met donkerrode eieren met zichtbare oogvlekken, maar een onvolledig gevormd lichaam; en 3) “G” wijfjes met zowel nieuwe grijze eieren in hun pleon, klaar om bevrucht te worden, als volledig ontwikkelde larven op pleopoden, klaar om in zee te worden vrijgelaten. Voor een soortgelijke classificatie van het voortplantingsstadium van vrouwtjes, zie ook Goshima et al. (1998). “O” en “D” vrouwtjes werden beschouwd als niet-receptieve vrouwtjes, aangezien zij bevruchte eieren op pleopoden hebben en geen eieren dragen die bevrucht moeten worden (JC-G, persoonlijke waarneming). Daarentegen beschouwden wij “G”-vrouwtjes als ontvankelijk omdat zij volledig ontwikkelde eitjes op de pleopoden hebben, maar nieuwe eitjes in hun pleon, klaar om bevrucht te worden (JC-G, persoonlijke waarneming). Hoewel alle stadia bevruchte eieren op de pleopoden dragen, verschillen de vrouwtjes van verschillende categorieën wat betreft de snelheid waarmee de nieuwe eieren bevrucht kunnen worden. In dit geval hebben de G-vrouwtjes reeds eitjes geproduceerd die onmiddellijk bevrucht kunnen worden, terwijl de O- en D-vrouwtjes tijd nodig hebben om hun eitjes klaar te krijgen voor bevruchting, wat 20-30 dagen kan duren (JC-G, ongepubliceerde gegevens). Hoewel wij ook niet-ovigerale wijfjes vonden, was hun steekproefgrootte uiterst gering om statistisch relevant te zijn.

Daarnaast registreerden wij de ontvankelijkheid van 99 solitaire wijfjes. Deze gegevensverzameling werd gebruikt om te zien hoe vaak de voortplantingsstadia van de vrouwtjes in de populatie voorkwamen, wat een idee kan geven van hoe vaak mannetjes een ontvankelijk vrouwtje kunnen vinden.

Herkennen mannetjes ontvankelijke vrouwtjes en vermijden ze de niet-ontvankelijke?

We onderzochten of mannetjes eerder een ontvankelijk (G) of een niet-ontvankelijk vrouwtje (O of D) grepen. Tien G-vrouwtjes, tien O-vrouwtjes en tien D-vrouwtjes werden door één waarnemer verzameld en in de plastic doos ondergebracht om hun voortplantingsstadium te registreren. Deze vrouwtjes werden dan vrijgelaten en gedurende vijf minuten van nabij geobserveerd en er werd genoteerd of een mannetje de schelp van het vrouwtje al dan niet vastgreep. De proeven werden blind uitgevoerd: één waarnemer nam het wijfje op om haar voortplantingsstadium te bekijken, en een tweede waarnemer die niet wist of het wijfje al dan niet ontvankelijk was, volgde het wijfje op een afstand van 3 à 4 meter.

Analyse

Omdat verschillende aantallen succesvolle en niet-succesvolle mannetjes worden vergeleken met verschillen in schelpgebruik, gebruikten we een contingentietabel |$(r imes c)$| waarbij |$r = 2$| (succesvolle en niet-succesvolle mannetjes) en |$c = 3$| (gedragen schelp: Nerita scabricosta, Thais speciosa, en Murex sp.). Voor de wijfjes werden frequentieverschillen getest in het aantal wijfjes dat al dan niet een spermatofoor had |$(r = 2)$| in verhouding tot hun voortplantingsstadium (|$c = 3$|: G, O en D).

Alle morfometrische maten zijn gegeven in mm, terwijl de duur van de gebeurtenissen in min is gegeven. |${\rm{Mean}} \worden getoond, tenzij anders vermeld.

Resultaten

Paargedrag

Paarkrabben werden aangetroffen in kleine grotten en op het strand. In de grotten zochten de mannetjes naar wijfjes of namen een wijfje dat dicht bij hen kwam. Wij hebben alleen het paringsgedrag in de grotten genoteerd, omdat op het strand slechts drie paringen werden waargenomen (krabben op het strand waren vooral op zoek naar voedsel).

Als een vrouwtje is gevonden, grijpt het mannetje haar schelp vast met behulp van de poten en de rechter en linker chelae. Dan draait het mannetje haar om tot de schelpopeningen van beide dieren naar elkaar toe wijzen. Deze interacties duurden van 3,11 tot 49,50 minuten (17,13 p.m. 14,50; n = 27 p.m.). Bij een geslaagde paring, wanneer de schelpopeningen naar elkaar toe zijn gericht, komen de mannelijke geslachtsbuisjes in contact met het ventrale oppervlak van de cephalothorax en de pleon van het vrouwtje. In deze positie kan het mannetje dan zijn spermatoforen overbrengen. Na de overdracht van de spermatoforen bleef het mannetje in de buurt en volgde het vrouwtje op de voet. Soms zit het mannetje bovenop de schelp van het vrouwtje terwijl ze beweegt. Als een ander mannetje het paar raakt |$(n = 17)$|, slaat en gooit het parende mannetje het indringende mannetje |$(n = 15)$|. Alle bewaakte vrouwtjes |$(n = 27)$| droegen spermatoforen. De minimum en maximum geregistreerde paaitijd van de vrouwtjes bedroeg respectievelijk 3 tot 24 uur.

Paringssucces gerelateerd aan schelptype en grootte van de mannetjes

Schelptype van de mannetjes

Zoals eerder bij deze populatie gevonden (Guillén en Osorno, 1993), waren de door beide geslachten meest gebruikte schelpensoorten Nerita scabricosta|$(87.gevolgd door Thais speciosa (8,1 %) en Murex sp. (4,6 %); n = 176; {X^2} = 339,5; d.f. = 2; P = 0,0001; Tabel 1). We vonden geen verschillen in de soorten schelpen die door succesvolle en onsuccesvolle mannetjes werden gedragen |$({X^2} = 4.18,\;d.f. = P = 0,1)$|.

Mannetjesgrootte

Spermatofooroverdracht stond niet in verband met CL (succesvolle mannetjes: |$10.55 \pm 0.51;{$rm{mm}},\;n = 30$|; niet-succesvolle mannetjes: |$10.85 \pm 0.69;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.22,\;P = 0.82$|), rechter chelae (succesvol: |13,49 dollar per minuut 3,05, n = 30 dollar; onsuccesvol: |13,34 dollar, 3,19 dollar, 103 dollar, t = 0,23, P = 0,81) of linker chelae (succesvolle mannetjes: |10,33 dollar per minuut 2,47, n = 30 dollar; onsuccesvolle mannetjes: |$10.12 \pm 2.35;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.4,\;P = 0.68$|). CL was gecorreleerd met rechter en linker chelae.

Mannetje-mannetje wedstrijden

Mannetje wedstrijd gedrag ging als volgt. Het parende mannetje sloeg met zijn grote chelae heen en weer op de schelp of lichaamsdelen van het indringende mannetje. Sommige slagen waren sterk genoeg om het indringende mannetje te doen omkeren, terwijl andere hem nauwelijks bewogen. Tijdens mannelijke agressie sloeg het indringende mannetje soms op het lichaam van het vrouwtje. Het parende mannetje sloeg steevast terug na te zijn aangevallen. De “winnaar” van deze ontmoetingen bleef dicht bij het vrouwtje, terwijl de “verliezer” het terrein verliet. De wedstrijd duurde 0,87 minuten (range: 0,15-2,02; |$n = 17$|). In alle gevallen “won” het grotere mannetje de ontmoeting.

We onderzochten het effect van grootte op de waarschijnlijkheid van het winnen van een wedstrijd en vonden dat de CL groter was bij winnende mannetjes dan bij verliezende mannetjes (|$10.09 \pm 0.53,\;n = 17$|; t|${rm{test}} = 2.51,\;P = 0.01$|; Fig. 1). Dezelfde trend werd gevonden voor de rechter (winnaars: |14.56 dollar, 0.66, n = 17 dollar; verliezers: |$12.43 \pm 0.47,\;n = 17;\;t = 2.6,\;P = 0.01$|) en de linker (winnaars: |$11.27 \pm 0.55,\;n = 17$|; verliezers: |9.48 dollar 0.43, n = 17, t = 2.5, P = 0.01) chelae. Beide chelae waren gecorreleerd met CL (rechter chela: |$r = 0.77,\;{\rm{n}} = 34,\;P = 0.0001$|; linker chela: |$r = 0,82,\;n = 34,\;P = 0$| 0,001).

Copulatiesucces gerelateerd aan vrouwelijk gedrag en voortplantingsstadium

Gedrag van vrouwtjes

Alle vrouwtjes die spermatoforen ontvingen, bleven in hun schild. Niet-ontvangende wijfjes wipten met hun aanhangsel om de paringsbewaking door mannetjes te vermijden. Er waren twee manieren waarop vrouwtjes zich van mannetjes scheidden. Ofwel scheidden de wijfjes zich uit zichzelf, d.w.z. dat de wijfjes wegliepen en de mannetjes hen niet opnieuw grepen, ofwel vertrokken ze wanneer een ander mannetje hen onderbrak tijdens de paarinteractie. In de meerderheid van de gevallen (59 van de 76) |$({X^2} = 23.21,\;d.f. = 1,\;P \lt 0.0001)$| verliep de scheiding via de eerstgenoemde methode, terwijl in de rest van de gevallen (17) mannetjes onderbraken.

Vrouwelijk Voortplantingsstadium

Zoals voorspeld waren de vrouwtjes met spermatoforen overwegend G-vrouwtjes |$(93% ,\;n = 25)$|, gevolgd door D-vrouwtjes |$(7% ,\;n = 2)$|. O vrouwtjes droegen nooit spermatoforen |$({X^2} = 19.5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0.0001)$|. Vrouwtjes zonder spermatoforen waren overwegend D vrouwtjes |$(67% \;n = 52)$|, terwijl O en G werden vertegenwoordigd door respectievelijk |$18% $|$(n = 14)$| en |$15% $|$(n = 11)$| |$({X^2} = 39.29,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.

Onze resultaten van de steekproef van solitaire wijfjes en hun voortplantingsstadium onthulden dat de meeste wijfjes in voortplantingsstadium D waren, gevolgd door O wijfjes, en daarna G wijfjes, gevolgd door 29 wijfjes, n = 29, {X^2} = 35,78,d.f = 0,0001}.78,\;d.f. = 2,\;P = 0.0001)$|.

Herkennen mannetjes ontvankelijke vrouwtjes en vermijden ze niet-ontvankelijke?

We vonden niet dat mannetjes meer ontvankelijke vrouwtjes (G) vastpakten dan niet-ontvankelijke vrouwtjes (D of O) tijdens onze proeven. Negen van de vrouwtjes werden gegrepen en 8 van de vrouwtjes van D en O werden gegrepen.

Discussie

Uit studies van andere soorten heremietkreeften blijkt dat de identiteit van de schelp een belangrijke variabele is die van invloed is op het paringssucces, d.w.z, Calcinus tibicen (Hazlett en Baron, 1989). Bij C. compressus wordt de voorkeur gegeven aan de soort schelp N. scabricosta (Guillen en Osorno, 1993), en krabben die in deze schelp leven groeien tien keer zo snel als krabben die in zwaardere schelpen leven, zoals die van Thais speciosa, waardoor zij een betere energetische conditie bereiken (Contreras-Garduño, 2001; Osorno et al., 2005). Dit indirecte effect van de schelpkeuze verklaart waarom individuen om de schelpen van N. scabricosta vechten, soms met dodelijke afloop (Osorno et al., 1998). In deze studie werd vastgesteld dat succesvolle mannetjes (die paren) niet meer kans hadden op een bepaald soort schelp, ook niet op N. scabricosta. Het effect van de soort schelp heeft een positieve invloed op de ontwikkeling en groei, maar is wellicht niet relevant voor het paringssucces, aangezien elke schelp die door mannetjes wordt bewoond, gelijke toegang tot wijfjes kan verlenen. Dit resultaat en dat van Hazlett (1989) suggereren dat bij schelpspecialistische heremietkreeften het soort schelp niet belangrijk is bij de interseksuele selectie, omdat de meeste mannetjes dezelfde schelpensoort dragen. Bij algemene schelpenspecialisten wordt echter wel geselecteerd op het vermogen om bepaalde schelpsoorten te bemachtigen, waarbij mannelijke kenmerken zoals het concurrentievermogen de kracht of sterkte van het mannetje weerspiegelen. Een diepere vergelijking tussen schelpspecialisten en generalisten zal nuttig zijn om de adaptieve gevolgen van de schelpselectie door wijfjes te kennen, en vergelijkende studies die rekening houden met de fylogenie van die krabbensoorten waar wijfjes voor bepaalde schelpsoorten kiezen, zullen informatie opleveren over de evolutie van de keuze van wijfjes op basis van de schelp die de mannetjes dragen (voor een gelijkaardige suggestie zie Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Hermietkreeften zijn sexueel dimorf in grootte, waarbij de mannetjes groter zijn dan de vrouwtjes (Bertness, 1981; Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Osorno et al., 1998; Wada, 1999, 2001; Wada et al., 1999a, 1999b; Mantelatto and Martinelli, 2001; Yoshino et al., 2002). Er is gesuggereerd dat de keuze van de vrouwtjes of concurrentie tussen mannetjes en mannetjes verantwoordelijk zou kunnen zijn voor dit verschil in grootte (Wada et al., 1996, 1999a). Wij vonden echter niet dat mannetjes die hun spermatoforen overdroegen groter waren dan mannetjes die dit niet konden, ondanks het groottevoordeel van grote mannetjes in agressieve wedstrijden. Wij interpreteren dit zo dat grootte een voordeel kan zijn bij mannetjesgevechten, als een eerste seksuele selectiefase, maar niet bij de keuze van de vrouwtjes, als een tweede fase. In deze tweede fase lijken wijfjes hun paringsbeslissing dus te baseren op andere variabelen dan lichaamsgrootte of soort gastropodeschaal.

In wedstrijden om wijfjes hadden de winnende mannetjes van C. compressus grotere chelae dan de verliezers, en zij gebruikten hun chelae om hun mannelijke tegenstander te slaan. Hazlett (1968) en Yoshino et al. (2004) vonden een soortgelijk resultaat bij respectievelijk Diogenes pugilator en Pagurus filholi, twee mariene heremietkreeften. De seksuele selectiedruk op de totale grootte en de structuren die bij het vechten worden gebruikt, lijkt op die welke bij mannetjes van andere soorten wordt waargenomen, b.v. het gewei van herten, de hoorns van dikhoornschapen, en insecten (besproken door Andersson, 1994). De basis hiervoor, vergelijkbaar met die van andere soorten (zie Andersson, 1994), is dat de mannetjes met grotere vechtstructuren (zoals chelae bij heremietkreeften) dieren in betere conditie zijn, en dat vrouwtjes een indirect voordeel voor hun nakomelingen kunnen behalen door met deze individuen te paren (Wong en Candolin, 2005). Aangezien wijfjes mogelijk klappen krijgen van indringende mannetjes, is een vraag die hiermee samenhangt, welke kosten wijfjes mogelijk moeten betalen tijdens mannetjes-vrouwtjeswedstrijden. Bovendien zou het interessant zijn te weten welke kosten mannetjes betalen als gevolg van hun gevechten.

Het gedrag van een mannelijke heremietkreeft kan bepalend zijn voor zijn paringssucces (Hazlett, 1989). Bij andere soorten komt een complex gedragsrepertoire tot uiting voorafgaand aan de spermatofooroverdracht (Hazlett, 1989). Dit gedrag kan het middel zijn waarmee de wijfjes de kwaliteit van het mannetje beoordelen of het kan door de mannetjes gebruikt worden om het wijfje met geweld uit haar schelp te duwen. Het bewaken van de partner vóór de paring neemt bijvoorbeeld meer tijd in beslag bij mariene soorten als Pagurus, waarbij de mannetjes het wijfje trachten te verslepen van 1 tot 7 dagen (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Bij Pagurus filholi proberen de wijfjes blijkbaar de paringspogingen van de mannetjes te vermijden door met hun wangslippen te wuiven, maar uiteindelijk aanvaarden ze vaak toch de paring (Yamanoi et al., 2006). Bij sommige insecten komt deze krachtige manier van paren, waarbij grotere mannetjes vrouwtjes tot paren kunnen aanzetten, veel voor, bijvoorbeeld bij schaatsenrijders (Arnqvist and Rowe, 1995; Weigensberg and Fairbairn, 1996) en vliegen (Blackenhorn et al., 2000; Pitnick and García González, 2002). Bij C. compressus proberen mannetjes weliswaar onmiddellijk hun spermatoforen over te dragen, maar onze resultaten suggereren dat de rol van de vrouwtjes vermoedelijk belangrijk is om het paringsresultaat te voorspellen, aangezien wij vonden dat vrouwtjes hun aanhangsels kunnen bewegen om de pre-copulatoire bewaking door de mannetjes te vermijden, dat ze van de mannetjes weg konden lopen, en dat de persistentie van de mannetjes geen invloed had op de paringsbeslissing van de vrouwtjes (zoals bleek uit het feit dat, hoewel ook niet-receptieve vrouwtjes werden gegrepen, slechts enkele receptieve vrouwtjes spermatoforen ontvingen). Dit is in strijd met wat wordt voorspeld door de hypothese van het seksuele conflict (sensu Chapman et al., 2003; Arnqvist and Rowe, 2005). Deze denkrichting gaat ervan uit dat mannetjes vrouwtjes kunnen overmeesteren om te paren. Een vergelijking tussen mariene en terrestrische of semi-terrestrische heremietkreeften zou kunnen aantonen welke ecologische factoren of levensloopkenmerken bepalend zijn voor het verschil in paringsduur, vermijding van mannelijke intimidatie door het vrouwtje en mogelijkheden en/of beperkingen voor de vrouwelijke keuze. Een hypothetische voorwaarde voor mannelijke dwang/vrouwelijke keuze zou de verhouding vrouwtjes/ mannetjesgrootte kunnen zijn, die, als zij in het voordeel van de mannetjes is, hen in staat kan stellen vrouwtjes te onderwerpen. Dit kan het geval zijn bij soorten waarvan de mannetjes extreem groot zijn, zoals P. filholi, waar de mannetjes meer dan twee keer zo groot kunnen zijn als de wijfjes (Minouchi en Goshima, 1998), maar het is niet het geval bij andere soorten, zoals C. compressus, waarvan de mannetjes groter zijn dan de wijfjes (Osorno et al.,

In veel soorten is de rol van de vrouwtjes tijdens de paring minder bestudeerd dan de rol van de mannetjes (Eberhard, 1996), en heremietkreeften zijn een duidelijk voorbeeld van dit patroon (Contreras-Garduño en Córdoba-Aguilar, 2006). Het gedrag van de vrouwtjes bij heremietkreeften is blijkbaar belangrijk om de uitkomst van de paring te bepalen (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess en Bauer, 2002), hoewel de rol ervan onderschat is (Contreras-Garduño en Córdoba-Aguilar, 2006). Twee gedragsbewijzen ondersteunen deze visie. Enerzijds begint de paringssequentie pas nadat een wijfje de monddelen van het mannetje heeft aangeraakt met haar cheliped of ambulante poten (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett and Baron, 1989). Anderzijds zijn de mechanismen waardoor de keuze van de vrouwtjes het vaderschap kan beïnvloeden nog niet onderzocht. In verband hiermee suggereert een recent artikel van Yamanoi et al., (2006) dat wijfjes de eileg uitstellen om de concurrentie tussen mannetjes te bevorderen en dit gebruiken als een gelegenheid om te “wachten” op de paring met een groter mannetje. Al deze studies suggereren dat wijfjes de paringsresultaten beïnvloeden, wat in het algemeen de opvatting ondersteunt dat wijfjes een sleutelrol spelen tijdens de paring. Onze resultaten suggereren dat alleen ontvankelijke wijfjes buiten het pantser komen om de overdracht van spermatoforen mogelijk te maken. Interessant is dat deze receptieve wijfjes minder vaak voorkomen in de populatie dan onreceptieve wijfjes, maar niet noodzakelijk spermatoforen accepteren, wat suggereert dat ze ondanks hun seksuele status niet noodzakelijk paren. Verder suggereren onze experimenten dat mannetjes alle vrouwtjes die ze tegenkomen vastgrijpen, maar dat de vasthoudendheid van mannetjes niet voldoende is voor een succesvolle spermatofooroverdracht. Een alternatieve verklaring zou kunnen zijn dat mannetjes rechtstreeks informatie verzamelen over de ontvankelijkheid van vrouwtjes door ze te grijpen en vervolgens te besluiten ze te verlaten als de vrouwtjes niet ontvankelijk zijn. Als wijfjes bijvoorbeeld hun wangslippen bewegen om seksuele ontvankelijkheid kenbaar te maken, is het mogelijk dat mannetjes deze informatie alleen ontvangen wanneer ze het wijfje grijpen en dan beslissen of ze met dat specifieke wijfje doorgaan of niet (voor een vergelijkbare redenering van een contactseksferomoon, maar dan bij een garnaal, zie Caskey en Bauer, 2005).

Waarom lijken mannetjes van C. compressus onvolledige informatie te hebben over vrouwelijke ontvankelijkheid en hebben ze niet de neiging om alleen ontvankelijke wijfjes te grijpen? Het aantrekken van partners bij heremietkreeften gebeurt eerder door feromoonproductie (Hazlett, 1966; Hazlett en Rittschof, 2000) dan door tactiele of visuele prikkels (Imafuku, 1986). Bij C. compressus kunnen mannetjes een vrouwtje op een afstand van 10-15 centimeter waarnemen (Contreras-Garduño, ongepubliceerde gegevens). Bij de mariene heremietkreeft Pagurus geminus bijvoorbeeld hoeft het mannetje het wijfje niet aan te raken omdat hij haar geur op korte afstand (enkele centimeters) waarneemt: mannetjes detecteren wijfjes met de antennules en zijn in staat ontvankelijke van niet ontvankelijke wijfjes te onderscheiden (Imafuku, 1986). Dit suggereert dat wijfjes consequent informatie over hun status in de omgeving vrijgeven. Bovendien vonden Goshima et al. (1998) dat P. filholi vrouwtjes feromonen produceerden en dat mannetjes alleen reageerden op een drempelwaarde, waarbij vrouwtjes wel werden gedetecteerd maar hun paringsstatus niet werd vastgesteld. Dit sloot uit dat mannetjes een voorkeur toonden voor de grootte van de vrouwtjes, de resterende tijd tot het paaien of de vruchtbaarheid. Aangezien ontvankelijke wijfjes minder vaak voorkwamen dan niet-ontvankelijke (zoals ook in onze studie het geval is), is het mogelijk dat mannetjes een strategie volgen waarbij ze paren met het eerste wijfje dat ze tegenkomen (Goshima et al., 1998). Dit bewijs spreekt de alternatieve hypothese tegen dat mannetjes informatie over de ontvankelijkheid van vrouwtjes verzamelen door vrouwtjes te grijpen.

In verband met de communicatie op basis van feromonen zou een diepgaande studie van de feromoonproductie bij heremietkreeften verhelderend zijn om te weten of mannetjes in het algemeen al dan niet in staat zijn de status van het vrouwtje te herkennen. Dit zal bijvoorbeeld duidelijk maken of de feromoonproductie van het wijfje verandert naargelang de soort en het milieu (terrestrisch versus marien). Een basisvoorspelling is dat veranderingen in de vrouwelijke feromoonproductie niet te verwachten zijn bij soorten waarbij de mannetjes de vrouwelijke voortplantingsstatus niet herkennen, zoals vermoedelijk het geval is bij C. compressus. Bovendien is het waarschijnlijk dat de manier waarop feromonen worden gedetecteerd verschillend is bij mariene en terrestrische heremietkreeften. Het is bekend dat landkrabben bijvoorbeeld aanpassingen op basis van geur hebben ontwikkeld (Vannini en Ferretti, 1997), wat wijst op een hoge mate van complexiteit van de communicatie. Wat de seksuele communicatie betreft, biedt het aquatische milieu stabielere omstandigheden voor de overdracht van feromonen dan terrestrische habitats. Als dit het geval is, zou men bij terrestrische soorten minder complexe communicatie verwachten, waarbij mannetjes niet in staat zijn de voortplantingsstatus van het vrouwtje te detecteren.

Bovendien is een interessant onderwerp dat, voor zover wij weten, nog niet bestudeerd is in dit dierentaxon, de fysiologische basis te kennen van de productie, regulatie en ontvangst van feromonen om een partner aan te trekken (bij vrouwtjes) en te herkennen (bij mannetjes), en mogelijke verschillen vast te stellen tussen mariene en terrestrische heremietkreeften. Stensmyr et al. (2005) vonden dat de reukzin van Virgus latro vergelijkbaar is met die van insecten. Dezelfde methode als in deze studie kan worden toegepast om de op feromonen gebaseerde communicatie bij heremietkreeften te onderzoeken.

Acknowledgments

Twee anonieme referees, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño, en R. B. Elwood gaven commentaar dat ons artikel aanzienlijk verbeterde. Dank gaat uit naar V. Méndez Álvarez voor statistisch advies. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez, en M. Rodríguez hebben geholpen met veldwaarnemingen. A. Altamirano heeft geholpen bij het verzamelen van de gegevens. J. Manjarrez heeft de apparatuur geleverd om het gedrag en de morfometrie van de heremietkreeften vast te leggen. De vissers van Teacapán en San Blas, Mexico, hebben logistieke steun verleend tijdens het veldwerk. Het Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) verschafte alle faciliteiten om op het eiland te werken.

Auteursopmerkingen