Concurrence entre mâles et comportement des femelles comme déterminants du succès de l’accouplement des mâles chez le crabe ermite semi-terrestre Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

Le comportement sexuel du crabe ermite Coenobita compressus a été étudié. La taille, l’espèce de coquille de gastéropode et le comportement sexuel des mâles mesuré en termes d’accouplement réussi ou non (évalué par le transfert de spermatophore) sont comparés, ainsi que le rôle de ces variables dans les rencontres entre mâles pour l’accès aux femelles. Puisque la réceptivité des femelles (évaluée par le degré de développement des œufs) pourrait également influencer le succès de l’accouplement des mâles, le nombre relatif de femelles réceptives et non réceptives qui avaient ou n’avaient pas de spermatophores est utilisé pour évaluer si les femelles non réceptives ont été incitées à s’accoupler. Nous avons évalué la fréquence à laquelle les femelles réceptives et non réceptives étaient présentes dans la population. Une expérience a déterminé si les mâles étaient capables d’attraper les femelles en fonction de leur réceptivité sexuelle. Les résultats montrent que : 1) le type de coquille de gastéropode chez les mâles n’est pas lié au succès de l’accouplement ; 2) les grands mâles l’emportaient sur les petits mâles lors des concours pour l’accès aux femelles ; 3) seules certaines femelles réceptives (en fait, les moins communes dans la population) recevaient des spermatophores même lorsque les mâles essayaient de s’accoupler avec des femelles réceptives et non réceptives ; et 4) le comportement des femelles déterminait le résultat du succès de l’accouplement. Ces résultats indiquent que la taille des mâles n’est importante que pendant la compétition entre mâles, mais pas pendant le choix des femelles. Nos résultats suggèrent également un rôle actif du comportement féminin dans la détermination du résultat de l’accouplement et que les mâles sont incapables de forcer les femelles à s’accoupler, contrairement à d’autres espèces dans lesquelles les femelles, réceptives ou non, sont incapables d’échapper aux agressions sexuelles des mâles.

Introduction

Attributs masculins, par ex, taille, comportement, ressources, soins parentaux, qui confèrent des avantages dans le succès de l’accouplement et/ou de la fécondation ont été relativement bien étudiés chez de nombreuses espèces animales (voir Andersson, 1994 pour une revue), mais le rôle du comportement et du stade de reproduction sexuelle des femelles a été moins étudié, malgré leur importance potentielle pour déterminer le résultat de l’accouplement (voir Peretti et Carrera, 2005 pour une revue).

Chez les bernard-l’ermite, le succès du mâle dans le transfert des spermatophores a été généralement lié à la taille du mâle, à l’espèce de coquille de gastéropode, et/ou au comportement (Asakura, 1995 ; Goshima et al, 1996 ; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989 ; Hazlett et Baron, 1989 ; Osorno et al., 1998 ; Wada et al., 1995, 1996). La grande taille des mâles permet généralement l’accès aux femelles, peut-être parce que les grands mâles ont plus de succès lors des compétitions entre mâles (Wada et al., 1996, 1999a ; Yoshino et al., 2004), et/ou parce que les femelles choisissent les grands mâles comme partenaires (Hazlett, 1989). D’autre part, le fait d’habiter une espèce particulière de coquille de gastéropode influence la performance d’accouplement des mâles : les mâles de certaines espèces de coquilles sont plus susceptibles d’adopter des comportements préférés par les femelles (Hazlett, 1989, 1996a ; Hazlett et Baron, 1989). Enfin, il a également été démontré que le comportement des mâles affecte les opportunités d’accouplement de différentes manières. Par exemple, la fréquence des raps inversés (où la coquille de la femelle est rapidement attirée vers le mâle par la flexion de ses pattes ambulatoires) chez Clibanarius zebra était plus élevée dans les interactions qui aboutissaient à des accouplements, par rapport à celles qui aboutissaient à des accouplements infructueux (Hazlett, 1989). Chez certaines espèces de bernard-l’ermite, les mâles  » gardent  » les femelles (en saisissant avec leurs chélas mineurs gauches la coquille occupée par les femelles et en les traînant) avant l’accouplement pendant 1 à 7 jours jusqu’à ce que les femelles deviennent réceptives (Imafuku, 1986 ; Asakura, 1995 ; Goshima et al., 1996, 1998). Une fois qu’elle est réceptive, le mâle transfère ses spermatophores lorsqu’elle émerge partiellement de sa coquille (Hazlett, 1989 ; Hess et Bauer, 2002). Après l’accouplement, la garde se poursuit de quelques minutes à quelques heures, probablement pour réduire le risque de compétition entre les spermatozoïdes (Hazlett, 1989 ; Minouchi et Goshima, 1998).

Comme chez d’autres animaux (revue par Eberhard, 1996), le rôle des femelles du bernard-l’ermite pendant la reproduction a été peu étudié malgré le fait que la femelle peut déterminer si l’accouplement a lieu (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b ; Hess et Bauer, 2002). Deux variables potentiellement importantes sont le comportement de la femelle et le stade de la reproduction. En ce qui concerne le comportement de la femelle, certaines recherches ont rapporté que le transfert des spermatophores commence lorsque la femelle touche les pièces buccales du mâle (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b ; Hazlett et Baron, 1989). Cela suggère que les femelles jouent un rôle clé dans la reproduction du bernard-l’ermite, mais des observations détaillées sont nécessaires pour savoir dans quelle mesure le comportement des femelles détermine l’occurrence et la fin de l’accouplement. Le stade de reproduction de la femelle est également pertinent pour affecter l’occurrence de l’accouplement car, peut-être, certains bernard-l’ermite mâles ne semblent pas avoir d’information sur la réceptivité de la femelle (Goshima et al., 1998 ; mais voir Imafuku, 1986). Une conséquence de ce manque d’information est que les mâles peuvent saisir toute femelle qu’ils rencontrent et ce harcèlement peut affecter les décisions d’accouplement des femelles comme le prédisent les idées actuelles sur les conflits sexuels (Chapman et al., 2003 ; Arnqvist et Rowe, 2005). Cependant, si les femelles jouent un rôle actif dans le dépôt des spermatophores, seules les femelles sans spermatophores devraient être réceptives, permettant aux mâles de s’accoupler, par exemple, en émergeant de la coquille pour recevoir les spermatophores.

Dans le contexte du choix des femelles, une question intéressante est : le type de coquille habité par les mâles détermine-t-il le résultat de l’accouplement (Hazlett, 1989, 1996a ; Hazlett et Baron, 1989) ? Cependant, un effet positif ou négatif du type de coquille sur le succès de l’accouplement ne peut pas être généralisé à toutes les espèces de bernard-l’hermite, car chez les bernard-l’hermite généralistes de coquilles, les mâles portant des coquilles particulières avaient plus de succès pour obtenir un partenaire, mais aucun effet des coquilles n’a été trouvé chez les bernard-l’hermite spécialistes de coquilles (Hazlett, 1989, 1996a ; Hazlett et Baron, 1989). C. compressus pourrait être considéré comme un spécialiste de la coquille parce que plus de |$80\% $| des crabes portaient des coquilles de Nerita scabricosta (Guillén et Osorno, 1993). Par conséquent, nous ne devrions pas nous attendre à trouver une relation entre le type de coquille et le résultat de l’accouplement si l’espèce de coquille n’est pas un indicateur fiable de la condition du mâle chez les spécialistes de la coquille (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Jusqu’à présent, le comportement sexuel des bernard-l’ermite a été étudié en laboratoire et uniquement en utilisant les bernard-l’ermite marins comme système modèle, mais les informations sur le comportement sexuel des bernard-l’ermite semi-terrestres font défaut (voir Imafuku, 2002). Par exemple, chez C. compressus, la préférence pour la coquille (Abrams, 1978 ; Herreid et Full, 1986 ; Guillén et Osorno, 1993 ; Osorno et al., 1998, 2005) et la nourriture (Thacker, 1998) ont été étudiées, mais son comportement sexuel reste inconnu. Dans cet article, nos objectifs sont : 1) décrire le comportement reproducteur de C. compressus dans des conditions naturelles ; 2) explorer comment la taille, le comportement et le choix de la coquille de gastéropode du mâle déterminent le succès de l’accouplement ; 3) explorer si le comportement et/ou le stade de reproduction de la femelle détermine le résultat de l’accouplement ; et 4) tester expérimentalement si les mâles répondent sexuellement à la réceptivité de la femelle. Cette dernière expérience pourrait permettre de voir si les mâles essaient réellement de s’accoupler avec des femelles non réceptives.

Matériel et méthodes

Une population de C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) présente sur Isla Isabel, au Mexique |$(21^\circ 52′{\rm{N}},\;105^\circ 54′{\rm{W}})$| a été étudiée en juillet 2002.

Description de l’accouplement et avantage de taille des mâles dans les concours

Le comportement sexuel de 27 couples a été filmé pendant 24 nuits (du 3 au 27 juillet) pour obtenir une description du comportement d’accouplement et des rencontres entre mâles. Le tournage a été effectué à l’aide d’une caméra vidéo Sony night shot (DCR-TRV830). Les paires d’accouplement, les intrus mâles, les concours de mâles et les mâles gardiens après l’accouplement ont été suivis à une distance de 2-3 mètres pour éviter de déranger les animaux. Les paires qui se sont séparées l’une de l’autre pendant les deux premières minutes de l’enregistrement ont cependant été exclues car nous avons supposé qu’elles avaient pu interrompre leur séquence d’accouplement en raison de la présence de l’observateur. Après que les paires se soient séparées l’une de l’autre à une distance d’environ 30-40 centimètres, les crabes ont été collectés pour les extraire de leur carapace (en les tirant doucement en tenant leurs appendices) afin de mesurer la taille des mâles (longueur du bouclier + longueur de la carapace postérieure) (CL ; pour une logique de mesure similaire voir Osorno et al., 2005) et la longueur des chélas (du propode au sommet du doigt fixe), les deux mesures étant mesurées à 0,01 ª ; {\rm{mm}}$| près. Si un autre crabe mâle interrompait la paire d’accouplement, l' »intrus » était également recueilli et mesuré de la même manière. Pour enregistrer la présence de spermatophores et d’œufs, les femelles ont été logées dans des boîtes en plastique |$(17 \times 13 \times 8,5\;{\rm{cm}}$| et extrudées de leur carapace pour voir la présence de spermatophores (cela apparaît sur le corps de la femelle), l’extrusion d’œufs et s’il y avait des œufs à l’intérieur du pléon (extérieurement, on peut observer une ligne orange dans la partie dorsale du pléon).

La taille et la coquille de gastéropode des mâles (soit Nerita scabricosta, Thais speciosa, ou Murex sp. ; Guillén et Osorno, 1993) et le stade de reproduction des femelles ont été mis en relation avec la probabilité de dépôt des spermatophores. Pour cela, un deuxième ensemble de 164 (ce nombre diffère dans certaines analyses car nous n’avons pas pu mesurer toutes les variables chez certains animaux) crabes en accouplement ont été choisis au hasard, observés (jusqu’à ce qu’ils se séparent) et les mâles ont été mesurés. Nous avons désigné les mâles réussis comme ceux qui ont transféré leurs spermatophores et les mâles non réussis comme ceux qui n’ont pas transféré leurs spermatophores. Les animaux ont été sexés en évaluant la présence de tubes sexuels chez les mâles (Tudge et Lemaitre, 2004).

Le stade reproductif des femelles

Après l’extrusion des femelles de leur coquille, et si elles étaient ovigères, le stade reproductif des femelles (pour attribuer la réceptivité ou la non-réceptivité des femelles) a été enregistré. Trois stades de reproduction ont été établis : 1) les femelles « O » avec des oeufs orange récemment fertilisés (mais sans ocelles visibles) ; 2) les femelles « D » avec des oeufs rouge foncé avec des ocelles visibles, mais un corps incomplètement formé ; et 3) les femelles « G » portant à la fois de nouveaux oeufs gris à l’intérieur de leur pléon prêts à être fertilisés et des larves complètement développées sur des pléopodes prêtes à être relâchées dans la mer. Pour une classification similaire du stade de reproduction des femelles, voir également Goshima et al. (1998). Les femelles « O » et « D » ont été considérées comme des femelles non réceptives étant donné qu’elles ont fécondé des œufs sur les pléopodes et n’ont pas transporté d’œufs à féconder (JC-G, observation personnelle). Au contraire, nous avons considéré les femelles « G » comme réceptives car elles ont des œufs complètement développés sur les pléopodes, mais de nouveaux œufs à l’intérieur de leur pléon prêts à être fertilisés (JC-G, observation personnelle). Bien que tous les stades portent des œufs fécondés sur les pléopodes, les femelles des différentes catégories varient quant à la rapidité avec laquelle les nouveaux œufs peuvent être fécondés. Dans ce cas, les femelles G ont déjà produit des œufs à fertiliser immédiatement alors que les femelles O et D prendront du temps pour que leurs œufs soient prêts à être fertilisés, ce qui peut prendre jusqu’à 20-30 jours (JC-G, données non publiées). Bien que nous ayons également trouvé des femelles non ovigères, la taille de leur échantillon était extrêmement minime pour être statistiquement pertinente.

En outre, nous avons enregistré la réceptivité de 99 femelles solitaires. Cet ensemble de données a été utilisé pour voir quelle était la fréquence des stades de reproduction des femelles dans la population, ce qui peut donner une idée de la fréquence à laquelle les mâles peuvent trouver une femelle réceptive.

Les mâles reconnaissent-ils les femelles réceptives et évitent-ils les non réceptives ?

Nous avons cherché à savoir si les mâles étaient plus susceptibles de saisir une femelle réceptive (G) ou non réceptive (O ou D). Dix femelles G, |$10\;{\rm{O}}|$ femelles et |$10\;{\rm{D}}$| femelles ont été recueillies par un observateur et ont ensuite été logées dans la boîte en plastique pour enregistrer leur stade de reproduction. Ces femelles ont ensuite été libérées et observées de près pendant une période de cinq minutes et on a enregistré si un mâle saisissait ou non la coquille de la femelle. Les tests ont été effectués en aveugle : un observateur a recueilli la femelle pour voir son stade de reproduction, et un second observateur qui ne savait pas si la femelle était réceptive ou non a suivi la femelle à une distance de 3 à 4 mètres.

Analyse

Compte tenu du fait que les différents nombres de mâles réussis et non réussis sont comparés aux différences d’utilisation de la coquille, nous avons utilisé un tableau de contingence |$(r \times c)$| où |$r = 2$| (mâles réussis et non réussis) et |$c = 3$| (coquille portée : Nerita scabricosta, Thais speciosa, et Murex sp.). Quant aux femelles, il a été testé des différences de fréquence dans le nombre de femelles ayant un spermatophore ou non |$(r = 2)$| en fonction de leur stade de reproduction (|$c = 3$| : G, O et D).

Toutes les mesures morphométriques sont données en mm, tandis que la durée des événements est donnée en min. |${\rm{Mean}} \pm {\rm{SD\;error}$| sont indiquées sauf mention contraire.

Résultats

Comportement d’accouplement

Les crabes reproducteurs ont été trouvés à l’intérieur de petites grottes et sur la plage. Dans les grottes, les mâles recherchaient les femelles ou prenaient une femelle qui s’approchait près d’eux. Nous n’avons enregistré que le comportement d’accouplement observé à l’intérieur des grottes puisque seulement trois accouplements ont été observés sur la plage (les crabes sur ce dernier site étaient principalement à la recherche de nourriture).

Une fois qu’une femelle a été trouvée, le mâle saisit et maintient sa carapace en utilisant ses pattes ambulatoires et ses chélas droit et gauche. Ensuite, le mâle la retourne jusqu’à ce que les ouvertures de la coquille des deux animaux se fassent face. Ces interactions durent de 3,11 à 49,50 minutes (17,13 |$pm 14,\;n = 27$|). Lors d’un accouplement réussi, lorsque les ouvertures de la coquille se font face, les tubes sexuels du mâle sont en contact avec la surface ventrale du céphalothorax et du pléon de la femelle. Dans cette position, le mâle est alors capable de transférer ses spermatophores. Après le transfert des spermatophores, le mâle reste à proximité et suit de près la femelle. À certaines occasions, le mâle se trouve sur le dessus de la coquille de la femelle alors qu’elle se déplace. Si un autre mâle touche le couple |$(n = 17)$|, le mâle en accouplement frappe et projette le mâle intrus |$(n = 15)$|. Toutes les femelles gardées |$(n = 27)$| portaient des spermatophores. Les durées minimale et maximale de ponte des femelles enregistrées étaient respectivement de 3 à 24 heures.

Réussite d’accouplement liée au type de coquille et à la taille des mâles

Type de coquille des mâles

Comme constaté précédemment dans cette population (Guillén et Osorno, 1993), les espèces de coquilles les plus utilisées par les deux sexes étaient Nerita scabricosta|$(87.2\% )$| suivie de Thais speciosa|$(8,1\% )$| et de Murex sp. (|$4,6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339,5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0,0001$| ; Tableau 1). Nous n’avons trouvé aucune différence dans les espèces de coquilles portées par les mâles qui ont réussi et ceux qui ont échoué |$({X^2} = 4,18,\;d.f. = 2,\;P = 0,1)$|.

Taille du mâle

Le transfert des spermatophores n’était pas lié au CL (mâles réussis : |10,55 \pm 0,51\;{\rm{mm}},\;n = 30$| ; mâles infructueux : |10,85$ \pm 0,69\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,22,\;P = 0,82$|), les chélicas droits (succès : |13,49$pm 3,05$;{\rm{mm}},\;n = 30$| ; échec : |13,34$ \pm 3,19\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,23,\;P = 0,81$|) ou les chélicas gauches (mâles réussis : |10,33$pm 2,47$;{\rm{mm}},\;n = 30$| ; mâles perdants : |10,12$ \pm 2,35\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,4,\;P = 0,68$|). Le CL était corrélé avec les chélas droits |$(r = 0,84,\;n = 127,\;P \lt 0,001)$| et gauches |$(r = 0,81,\;n = 127,\;P = 0,001)$|.

Concours entre mâles

Le comportement de concours entre mâles se déroulait comme suit. Le mâle qui s’accouple frappait la coquille ou des parties du corps du mâle intrus en faisant bouger ses grandes chélas d’avant en arrière. Certaines frappes étaient assez fortes pour que le mâle intrus se retourne, tandis que d’autres le faisaient à peine bouger. Au cours de l’agression, il arrive que le mâle intrus frappe le corps de la femelle. Le mâle qui s’accouple ripostait invariablement après avoir été attaqué. Le « gagnant » de ces rencontres restait près de la femelle, tandis que le « perdant » quittait le site. La durée des affrontements a duré |$0,87 \pm 0,55$| minutes (fourchette : 0,15-2,02 ; |$n = 17$|). Dans tous les cas, le mâle le plus grand a « gagné » la rencontre.

Nous avons examiné l’effet de la taille sur la probabilité de gagner un concours et avons constaté que le CL était plus grand chez les mâles gagnants |$(12,31 \pm 0,7,\;n = 17)$| que chez les mâles perdants (|$10,09 \pm 0,53,\;n = 17$| ; t|${\rm{test}} = 2,51,\;P = 0,01$| ; Fig. 1). La même tendance a été constatée pour la droite (gagnante : |14,56$ \pm 0,66,\;n = 17$| ; perdants : |12,43 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|) et la gauche (gagnants : |11,27 $pm 0,55,\;n = 17$| ; perdants : |9,48 \pm 0,43,\;n = 17;\;t = 2,5,\;P = 0,01$|) chélas. Les deux chélas étaient corrélés avec le CL (chéla droit : |$r = 0,77,\;{\rm{n}} = 34,\;P \lt 0,0001$| ; chélique gauche : |$r = 0,82,\;n = 34,\;P = 0$| 0,001).

Réussite de la population liée au comportement des femelles et au stade de reproduction

Comportement des femelles

Toutes les femelles qui ont reçu des spermatophores sont restées à l’intérieur de leur coquille. Les femelles non réceptives ont fait une pichenette sur leur appendice pour éviter le gardiennage prémarital par les mâles. Les femelles se sont séparées des mâles de deux façons. Soit les femelles se séparent d’elles-mêmes, c’est-à-dire qu’elles s’éloignent et que les mâles ne les saisissent plus, soit elles partent lorsqu’un autre mâle les interrompt pendant l’interaction entre paires. Dans la majorité des cas (59 sur 76) |$({X^2} = 23,21,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$| la séparation s’est faite par la première méthode, tandis que dans le reste des cas (17) les mâles ont interrompu.

Stade reproducteur des femelles

Comme prévu, les femelles portant des spermatophores étaient principalement des femelles G |$(93\% ,\;n = 25)$|, suivies des femelles D |$(7\% ,\;n = 2)$|. Les femelles O n’ont jamais porté de spermatophores |$({X^2} = 19,5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$|. Les femelles sans spermatophores étaient principalement des femelles D |$(67\% \;n = 52)$|, tandis que O et G étaient représentées par |$18\% $||$(n = 14)$| et |$15\% $|$(n = 11)$| respectivement |$({X^2} = 39,29,\;d.f. = 2,\;P \lt 0,0001)$|.

Nos résultats sur l’échantillon de femelles solitaires et leur stade de reproduction ont révélé que la plupart des femelles étaient au stade de reproduction D |$(57\% ,\;n = 56)$| suivies des femelles O |$(14\% ,\;n = 14)$| puis des femelles G |$(29\% ,\;n = 29;\;{X^2} = 35.78,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.

Les mâles reconnaissent-ils les femelles réceptives et évitent-ils les non réceptives ?

Nous n’avons pas trouvé que les mâles saisissaient plus de femelles réceptives (G) que de femelles non réceptives (D ou O) lors de nos essais. Neuf des |$10\;{\rm{G}}$| femelles |$(90\% )$| ont été saisies et 8 des |$10\;{\rm{D}}$| et O femelles |$(80\% )$| ont été saisies |$({X^2} = 0,80,\;d.f. = 2,\;P = 0,67)$|.

Discussion

Les données provenant d’études sur d’autres espèces de bernard-l’ermite indiquent que l’identité de la coquille est une variable importante qui affecte le succès de l’accouplement, c’est-à-dire que, Calcinus tibicen (Hazlett et Baron, 1989). Chez C. compressus, l’espèce de carapace préférée est N. scabricosta (Guillen et Osorno, 1993), et les crabes vivant dans ces carapaces grandissent à un taux dix fois supérieur à celui des crabes vivant dans des carapaces plus lourdes comme celle de Thais speciosa, atteignant ainsi une meilleure condition énergétique (Contreras-Garduño, 2001 ; Osorno et al., 2005). Cet effet indirect du choix de la coquille explique pourquoi les individus se battent pour les coquilles de N. scabricosta, parfois avec des conséquences mortelles (Osorno et al., 1998). Cette étude a montré que les mâles qui ont réussi (ceux qui se sont accouplés) n’étaient pas plus susceptibles d’avoir un type particulier de coquille, y compris N. scabricosta. L’effet de l’espèce de coquille affecte positivement le développement et la croissance mais il peut ne pas être pertinent pour le succès de l’accouplement puisque toute coquille habitée par des mâles peut accorder un accès égal aux femelles. Ce résultat et celui de Hazlett (1989) suggèrent que chez les bernard-l’ermite spécialistes de la coquille, le type de coquille n’est pas important lors de la sélection inter-sexuelle car la majorité des mâles portent la même espèce de coquille. Cependant, chez les espèces généralistes de la carapace, la capacité à se procurer des espèces particulières de carapace fait l’objet d’une sélection avec des traits masculins tels que la capacité de compétition reflétant la vigueur ou la force du mâle. Une comparaison plus approfondie entre les spécialistes et les généralistes de la carapace sera utile pour connaître les conséquences adaptatives à la sélection de la carapace par les femelles, et des études comparatives prenant en compte la phylogénie des espèces de crabes où les femelles choisissent pour certains types de carapace particuliers fourniront des informations sur l’évolution du choix des femelles en fonction de la carapace portée par les mâles (pour une suggestion similaire, voir Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Les crabes hermites sont sexuellement dimorphiques en taille, les mâles étant plus grands que les femelles (Bertness, 1981 ; Asakura, 1995 ; Goshima et al, 1996 ; Osorno et al., 1998 ; Wada, 1999, 2001 ; Wada et al., 1999a, 1999b ; Mantelatto et Martinelli, 2001 ; Yoshino et al., 2002). Il a été suggéré que le choix des femelles ou la compétition entre mâles pourrait être responsable de cette différence de taille (Wada et al., 1996, 1999a). Cependant, nous n’avons pas trouvé que les mâles qui ont transféré leurs spermatophores étaient plus grands que les mâles qui n’ont pas pu le faire, malgré l’avantage de taille des grands mâles dans les concours agressifs. Nous interprétons cela comme signifiant que la taille pourrait être avantageuse lors des concours entre mâles, comme première étape de sélection sexuelle, mais pas lors du choix des femelles, comme deuxième étape. Par conséquent, dans cette deuxième étape, les femelles semblent baser leur décision d’accouplement sur des variables autres que la taille du corps ou l’espèce de coquille de gastéropode.

Dans les concours pour les femelles, les mâles gagnants de C. compressus avaient des chélas plus grands que les perdants, et ils utilisaient leurs chélas pour frapper leur adversaire mâle. Hazlett (1968) et Yoshino et al. (2004) ont trouvé un résultat similaire chez Diogenes pugilator et Pagurus filholi respectivement, deux bernard-l’ermite marins. La pression de sélection sexuelle sur la taille globale et les structures utilisées pour le combat, ressemble à celle observée chez les mâles d’autres espèces, par exemple, les bois des cerfs, les cornes des mouflons d’Amérique et les insectes (revue par Andersson, 1994). La base de ce phénomène, similaire à celui d’autres espèces (voir Andersson, 1994), est que les mâles ayant des structures de combat plus grandes (comme les chélas chez les bernard-l’ermite) sont des animaux en meilleure condition, et les femelles peuvent obtenir un avantage indirect pour leur progéniture en s’accouplant avec ces individus (Wong et Candolin, 2005). Étant donné que les femelles peuvent recevoir certains coups de la part des mâles intrus, une question connexe est de voir quels coûts peuvent être payés par les femelles lors des concours entre mâles. De plus et de façon similaire, il serait intéressant de connaître les coûts que les mâles paient comme conséquence de leurs combats.

Le comportement d’un bernard-l’ermite mâle peut déterminer son succès d’accouplement (Hazlett, 1989). Chez d’autres espèces, un répertoire comportemental complexe s’exprime avant le transfert des spermatophores (Hazlett, 1989). Ce comportement peut être le moyen par lequel les femelles évaluent la qualité du mâle ou il peut être utilisé par les mâles pour extraire de force la femelle de sa coquille. Par exemple, la garde du partenaire avant l’accouplement prend plus de temps chez les espèces marines comme Pagurus, dans lequel les mâles tentent de traîner la femelle de 1 à 7 jours (Imafuku, 1986 ; Asakura, 1995 ; Goshima et al., 1996, 1998). Chez Pagurus filholi, les femelles tentent apparemment d’éviter les avances du mâle en faisant claquer leurs chélipèdes, mais elles finissent souvent par accepter la copulation (Yamanoi et al., 2006). Chez certains insectes, ce mode d’accouplement par la force, par lequel les mâles plus grands peuvent inciter les femelles à s’accoupler, est courant, par exemple chez les stridents aquatiques (Arnqvist et Rowe, 1995 ; Weigensberg et Fairbairn, 1996) et les mouches (Blackenhorn et al., 2000 ; Pitnick et García González, 2002). Chez C. compressus, bien que les mâles tentent immédiatement de transférer leurs spermatophores, nos résultats suggèrent que le rôle des femelles est vraisemblablement important pour prédire le résultat de l’accouplement étant donné que nous avons constaté que les femelles peuvent déplacer leurs appendices pour éviter la garde pré-copulatoire des mâles, qu’elles sont capables de s’éloigner des mâles, et que la persistance des mâles n’affecte pas la décision d’accouplement des femelles (comme en témoigne le fait que, bien que les femelles non réceptives aient également été saisies, seules certaines femelles réceptives ont reçu des spermatophores). Ceci est contraire à ce qui est prédit par l’hypothèse du conflit sexuel (sensu Chapman et al., 2003 ; Arnqvist et Rowe, 2005). Cette école de pensée suppose que les mâles peuvent soumettre les femelles pour s’accoupler. Une comparaison entre les bernard-l’ermite marins et les bernard-l’ermite terrestres ou semi-terrestres pourrait révéler les facteurs écologiques ou les traits d’histoire de vie qui déterminent la différence dans le temps de garde du partenaire, l’évitement par les femelles du harcèlement des mâles et les opportunités et/ou restrictions du choix des femelles. Une condition hypothétique pour la coercition des mâles/le choix des femelles pourrait être le rapport de taille femelle/mâle, qui, s’il est en faveur des mâles, peut leur permettre de soumettre les femelles. Cela peut être le cas d’espèces dont les mâles sont extrêmement grands comme P. filholi, où les mâles peuvent être plus de deux fois plus grands que les femelles (Minouchi et Goshima, 1998), mais ce n’est pas le cas chez d’autres espèces comme C. compressus, dont les mâles sont |$21,46\% $| plus grands que les femelles (Osorno et al, 1998).

Dans de nombreuses espèces, le rôle des femelles pendant l’accouplement a été moins étudié que celui des mâles (Eberhard, 1996), et les bernard-l’ermite sont un exemple clair de ce schéma (Contreras-Garduño et Córdoba-Aguilar, 2006). Le comportement des femelles chez les bernard-l’ermite est apparemment important pour déterminer le résultat de l’accouplement (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b ; Hess et Bauer, 2002) bien que son rôle ait été sous-estimé (Contreras-Garduño et Córdoba-Aguilar, 2006). Deux éléments de preuve comportementale soutiennent ce point de vue. D’une part, la séquence d’accouplement ne commence qu’après que la femelle ait touché les pièces buccales du mâle avec ses chélipèdes ou ses pattes ambulatoires (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b ; Hazlett et Baron, 1989). D’autre part, les mécanismes par lesquels le choix de la femelle peut influencer la paternité n’ont pas été étudiés. Dans le même ordre d’idées, un article récent de Yamanoi et al. (2006) suggère que les femelles retardent la ponte pour favoriser la compétition entre mâles et en profitent pour « attendre » l’accouplement avec un mâle plus grand. Toutes ces études suggèrent que les femelles influencent le résultat de l’accouplement, ce qui, en général, soutient l’idée que les femelles jouent un rôle clé pendant l’accouplement. Nos résultats suggèrent que seules les femelles réceptives sortent de la coquille pour permettre le transfert des spermatophores. De manière intéressante, ces femelles réceptives sont moins fréquentes que les femelles non réceptives dans la population mais n’acceptent pas nécessairement les spermatophores, ce qui suggère que malgré leur statut sexuel, elles ne s’accouplent pas nécessairement. De plus, nos expériences suggèrent que les mâles saisissent toutes les femelles qu’ils rencontrent, mais la persistance des mâles n’est pas suffisante pour un transfert réussi des spermatophores. Une explication alternative pourrait être que les mâles collectent des informations sur la réceptivité des femelles directement en saisissant les femelles et en décidant ensuite de les quitter si les femelles ne sont pas réceptives. Par exemple, si les femelles bougent leurs chélipèdes pour communiquer leur réceptivité sexuelle, les mâles peuvent ne recevoir cette information qu’au moment de saisir la femelle et décider ensuite de continuer ou non avec cette femelle particulière (pour un raisonnement similaire d’une phéromone sexuelle de contact mais chez une crevette, voir Caskey et Bauer, 2005).

Pourquoi les mâles de C. compressus semblent-ils avoir une information incomplète sur la réceptivité des femelles et n’ont-ils pas tendance à saisir uniquement les femelles réceptives ? L’attraction du partenaire chez les bernard-l’ermite est visée par la production de phéromones (Hazlett, 1966 ; Hazlett et Rittschof, 2000) plutôt que par un stimulus tactile ou visuel (Imafuku, 1986). Chez C. compressus, les mâles peuvent détecter une femelle à une distance de 10-15 centimètres (Contreras-Garduño, données non publiées). Par exemple, chez le bernard-l’ermite marin Pagurus geminus, le mâle n’a pas besoin de toucher la femelle car il détecte son odeur à une courte distance (quelques centimètres) : les mâles détectent les femelles avec les antennules et sont capables de distinguer les femelles réceptives des femelles non réceptives (Imafuku, 1986). Cela suggère que les femelles libèrent constamment des informations sur leur statut dans l’environnement. De plus, Goshima et al. (1998) ont découvert que les femelles de P. filholi produisaient des phéromones et que les mâles ne répondaient qu’à une valeur seuil, détectant les femelles mais n’accédant pas à leur statut d’accouplement. Ceci a empêché les mâles de montrer une préférence pour la taille de la femelle, le temps restant jusqu’au frai ou la fécondité. Étant donné que les femelles réceptives étaient moins fréquentes que les femelles non réceptives (comme cela se produit également dans notre étude), les mâles peuvent adopter une stratégie d’appariement avec la première femelle qu’ils rencontrent (Goshima et al., 1998). Cette preuve va à l’encontre de l’hypothèse alternative selon laquelle les mâles collectent des informations sur la réceptivité des femelles en les attrapant.

Liée à la communication basée sur les phéromones, une étude approfondie de la production de phéromones chez les bernard-l’ermite serait éclairante pour savoir si les mâles, en général, sont capables de reconnaître ou non le statut de la femelle. Cela permettrait de clarifier, par exemple, si la production de phéromones femelles change en fonction de la réceptivité des femelles selon les espèces et les environnements (terrestres ou marins). Une prédiction de base est qu’il ne faut pas s’attendre à des changements dans la production de phéromones femelles chez les espèces chez lesquelles les mâles ne reconnaissent pas le statut reproducteur de la femelle, comme c’est vraisemblablement le cas de C. compressus. En outre, le mode de détection des phéromones est susceptible d’être différent chez les bernard-l’ermite marins et terrestres. Il est connu que les crabes terrestres, par exemple, ont développé des adaptations basées sur les odeurs (Vannini et Ferretti, 1997), ce qui suggère des niveaux élevés de complexité de communication. En ce qui concerne la communication sexuelle, le milieu aquatique offre des conditions plus stables pour la transmission des phéromones par rapport aux habitats terrestres. Si c’est le cas, on pourrait s’attendre à une communication moins complexe chez les espèces terrestres, les mâles étant incapables de détecter le statut reproducteur des femelles.

En outre, un sujet intéressant qui, à notre connaissance, reste non étudié chez ce taxon animal, est de connaître les bases physiologiques de la production, de la régulation et de la réception des phéromones pour attirer un partenaire (chez les femelles) et le reconnaître (chez les mâles), et d’établir d’éventuelles différences entre les bernard-l’ermite marins et terrestres. Stensmyr et al. (2005) ont constaté que le sens olfactif de Virgus latro est similaire à celui des insectes. La même méthode utilisée dans cette étude peut être adoptée pour étudier la communication basée sur les phéromones chez les bernard-l’ermite.

Remerciements

Deux arbitres anonymes, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño, et R. B. Elwood ont fourni des commentaires qui ont considérablement amélioré notre article. Nous remercions V. Méndez Álvarez pour ses conseils statistiques. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez, et M. Rodríguez ont participé aux observations sur le terrain. A. Altamirano a aidé à la saisie des données. J. Manjarrez a fourni l’équipement pour enregistrer le comportement et la morphométrie des bernard-l’ermite. Les pêcheurs de Teacapán et San Blas, México, ont fourni une aide logistique pendant le travail de terrain. Le Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) a fourni toutes les installations pour travailler dans l’île.

Notes de l’auteur

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