Male-Male Competition and Female Behavior as Determinants of Male Mating Success in the Semi-Terrestrial Hermit Crab Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

Badano zachowania seksualne kraba pustelnika Coenobita compressus. Porównano wielkość, gatunek skorupy ślimaka i zachowania seksualne samców mierzone w kategoriach udanych lub nieudanych kryć (ocenianych przez przenoszenie spermatoforów), jak również rolę tych zmiennych w spotkaniach samców z samcami o dostęp do samic. Ponieważ receptywność samic (oceniana jako stopień rozwoju jaja) może również wpływać na sukces godowy samców, względna liczba receptywnych i niereceptywnych samic, które miały lub nie miały spermatoforów, jest wykorzystywana do oceny, czy niereceptywne samice były nakłaniane do krycia. Ocenialiśmy, jak często w populacji występowały samice podatne i niepodatne. W eksperymencie określono, czy samce są w stanie chwytać samice w zależności od ich receptywności seksualnej. Uzyskane wyniki wskazują, że: 1) zachowanie i rodzaj muszli ślimaka u samców nie ma związku z sukcesem godowym; 2) duże samce wygrywały z małymi podczas zawodów o dostęp do samic; 3) tylko niektóre receptywne samice (w rzeczywistości rzadziej spotykane w populacji) otrzymywały spermatofory, nawet gdy samce próbowały kopulować z receptywnymi i niereceptywnymi samicami; oraz 4) zachowanie samic determinowało wynik sukcesu godowego. Wyniki te wskazują, że wielkość samca jest ważna tylko podczas rywalizacji samców z samcami, ale nie podczas wyboru samic. Nasze wyniki sugerują również aktywną rolę zachowania samicy w określaniu wyniku krycia oraz to, że samce nie są w stanie zmusić samic do krycia, w przeciwieństwie do innych gatunków, w których samice, receptywne lub nie, nie są w stanie uniknąć męskich napaści seksualnych.

Wprowadzenie

Męskie atrybuty, np, wielkość, zachowanie, zasoby, opieka rodzicielska, które nadają przewagę w kojarzeniu i/lub sukces zapłodnienia zostały stosunkowo dobrze zbadane u wielu gatunków zwierząt (patrz Andersson, 1994 dla przeglądu), ale rola zachowania samicy i seksualnego etapu reprodukcyjnego zostały mniej zbadane, pomimo ich potencjalnego znaczenia dla określenia wyniku kojarzenia (patrz Peretti i Carrera, 2005 dla przeglądu).

W krabach pustelnikach, męski sukces w przenoszeniu spermatoforów był zwykle związany z męską wielkością, gatunkiem muszli ślimaka i/lub zachowaniem (Asakura, 1995; Goshima et al., 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett i Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Duże rozmiary samców zazwyczaj umożliwiają dostęp do samic, prawdopodobnie dlatego, że duże samce odnoszą większe sukcesy podczas walk samców z samcami (Wada i in., 1996, 1999a; Yoshino i in., 2004), i/lub dlatego, że samice wybierają duże samce jako partnerów (Hazlett, 1989). Z drugiej strony, zamieszkiwanie określonego gatunku muszli ślimaka wpływa na wydajność godową samców: samce w niektórych gatunkach muszli częściej wykonują zachowania preferowane przez samice (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett i Baron, 1989). Wreszcie, wykazano, że zachowanie samców również wpływa na możliwości krycia na różne sposoby. Na przykład, częstotliwość odwrotnych uderzeń (kiedy to samica gwałtownie zbliża się do samca poprzez zgięcie jego odnóży) u Clibanarius zebra była wyższa w interakcjach, w wyniku których dochodziło do łączenia się w pary, w porównaniu z tymi, które kończyły się niepowodzeniem (Hazlett, 1989). U niektórych gatunków krabów pustelników samce „pilnują” samic (poprzez chwytanie lewymi małymi chelae skorupy zajmowanej przez samice i przeciąganie ich) przed kopulacją od 1 do 7 dni, aż samice staną się wrażliwe (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Gdy samica jest już gotowa, samiec przenosi swoje spermatofory, gdy samica częściowo wynurza się z muszli (Hazlett, 1989; Hess i Bauer, 2002). Po kryciu ochrona trwa od minut do godzin, prawdopodobnie w celu zmniejszenia ryzyka konkurencji plemników (Hazlett, 1989; Minouchi i Goshima, 1998).

Podobnie do tego, co występuje u innych zwierząt (przejrzane przez Eberhard, 1996), rola samic kraba pustelnika podczas reprodukcji była mało zbadana, pomimo faktu, że samica może określić, czy krycie ma miejsce (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess i Bauer, 2002). Dwie potencjalnie ważne zmienne to zachowanie samicy i stadium reprodukcyjne. W odniesieniu do zachowania samicy, niektóre badania wykazały, że przenoszenie spermatoforów rozpoczyna się w momencie, gdy samica dotyka aparatu gębowego samca (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett i Baron, 1989). Sugeruje to, że samice odgrywają kluczową rolę w rozmnażaniu krabów pustelników, ale potrzebne są szczegółowe obserwacje, aby dowiedzieć się, w jakim stopniu zachowanie samic determinuje występowanie i zakończenie godów. Stadium rozrodcze samicy również ma znaczenie dla występowania krycia, ponieważ być może niektóre samce krabów pustelników nie posiadają informacji o receptywności samicy (Goshima i in., 1998; ale patrz Imafuku, 1986). Konsekwencją tego braku informacji jest to, że samce mogą chwytać każdą napotkaną samicę, a to nękanie może wpływać na decyzje godowe samic, jak przewidują aktualne koncepcje konfliktów seksualnych (Chapman i in., 2003; Arnqvist i Rowe, 2005). Jeśli jednak samice odgrywają aktywną rolę w osadzaniu spermatoforów, tylko samice bez spermatoforów powinny być receptywne, pozwalając samcom na kopulację, na przykład poprzez wynurzenie się z muszli w celu otrzymania spermatoforów.

W kontekście wyboru samic interesujące jest pytanie: czy typ muszli zamieszkiwanej przez samce determinuje wynik kopulacji (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett i Baron, 1989)? Pozytywny lub negatywny wpływ rodzaju muszli na sukces godowy nie może być jednak uogólniony na wszystkie gatunki krabów pustelników, gdyż u pustelników generalizujących na muszle, samce noszące określone muszle odniosły większy sukces w zdobyciu partnera, natomiast nie stwierdzono wpływu muszli u specjalistów od muszli krabów pustelników (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett i Baron, 1989). C. compressus może być uważany za specjalistę od muszli, ponieważ ponad 80% krabów nosiło muszle Nerita scabricosta (Guillén i Osorno, 1993). Dlatego nie powinniśmy oczekiwać, że znajdziemy związek między typem muszli a wynikiem kojarzenia, jeśli gatunek muszli nie jest wiarygodnym wskaźnikiem kondycji samca u specjalistów od muszli (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Do tej pory zachowania seksualne krabów pustelników były badane w laboratorium i tylko przy użyciu morskich krabów pustelników jako systemu modelowego, ale brakuje informacji o zachowaniach seksualnych półlądowych krabów pustelników (patrz Imafuku, 2002). Na przykład, u C. compressus badano preferencje dotyczące muszli (Abrams, 1978; Herreid i Full, 1986; Guillén i Osorno, 1993; Osorno i in., 1998, 2005) i pokarmu (Thacker, 1998), ale jego zachowania seksualne pozostają nieznane. W tym artykule, naszymi celami są: 1) opisać zachowania rozrodcze C. compressus w warunkach naturalnych; 2) zbadać, jak rozmiar samca, jego zachowanie i wybór muszli ślimaka determinuje sukces godowy; 3) zbadać, czy zachowanie samicy i/lub stadium rozrodcze determinuje wynik krycia; oraz 4) eksperymentalnie sprawdzić, czy samce reagują seksualnie na receptywność samicy. Ten ostatni eksperyment mógłby pozwolić na sprawdzenie, czy samce rzeczywiście próbują kopulować z niereceptywnymi samicami.

Materiał i Metody

Populacja C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) obecna na Isla Isabel, México |$(21^circ 52′{N}},\;105^circ 54′{W})$| była badana w lipcu 2002.

Mating Description and Size Advantage of Males in Contests

Zachowania seksualne 27 par były filmowane przez 24 noce (od 3 do 27 lipca) w celu uzyskania opisu zachowań godowych i spotkań samców z samcami. Filmowanie odbywało się za pomocą nocnej kamery Sony (DCR-TRV830). Pary godowe, samce intruzów, walki samców z samcami i samce stróżujące po godach śledzono z odległości 2-3 metrów, aby nie niepokoić zwierząt. Wykluczono jednak te pary, które oddzieliły się od siebie w ciągu pierwszych dwóch minut nagrania, ponieważ założyliśmy, że mogły przerwać sekwencję godową z powodu obecności obserwatora. Po tym jak pary oddzieliły się od siebie na odległość około 30-40 centymetrów, zbierano kraby, aby wydobyć je ze skorupy (ciągnąc je delikatnie za wyrostki) w celu zmierzenia wielkości samca (długość tarczy + długość tylnej części karapaksu) (CL; podobną zasadę pomiaru opisano w Osorno i in., 2005) oraz długości chelae (od propodusu do szczytu nieruchomego palca), przy czym obie miary mierzono z dokładnością do 0,01 mm. Jeśli inny samiec kraba przerwał parę godową, „intruz” był również zbierany i podobnie mierzony. Aby zarejestrować obecność spermatoforów i jaj, samice umieszczano w plastikowych pudełkach |$(17 razy 13 razy 8,5 cm}} i wyciągano z ich skorupy, aby zobaczyć obecność spermatoforów (pojawia się to na ciele samicy), wyciskanie jaj i czy wewnątrz pleonu znajdowały się jaja (zewnętrznie można zaobserwować pomarańczową linię w grzbietowej części pleonu).

Rozmiar i muszla ślimaka u samców (albo Nerita scabricosta, Thais speciosa, albo Murex sp.; Guillén i Osorno, 1993) i stadium reprodukcyjne samic były związane z prawdopodobieństwem złożenia spermatoforów. W tym celu, drugi zestaw 164 (ta liczba różni się w niektórych analizach, ponieważ nie byliśmy w stanie zmierzyć wszystkich zmiennych u niektórych zwierząt) krabów godowych został wybrany losowo, obserwowany (do momentu rozdzielenia się), a samce zostały zmierzone. Oznaczyliśmy samce udane jako te, które przeniosły swoje spermatofory, a samce nieudane jako te, które nie przeniosły swoich spermatoforów. Płeć zwierząt określano oceniając obecność rurek płciowych u samców (Tudge i Lemaitre, 2004).

Stopień reprodukcyjny samic

Po wyjęciu samic z ich skorupy, i jeśli były owerniałe, rejestrowano stopień reprodukcyjny samic (aby przypisać samicom receptywność lub niereceptywność). Ustalono trzy stadia rozrodcze: 1) „O” – samice z pomarańczowymi jajami, które zostały niedawno zapłodnione (ale bez widocznych oczodołów); 2) „D” – samice z ciemnoczerwonymi jajami z widocznymi oczodołami, ale nie w pełni uformowanym ciałem; oraz 3) „G” – samice noszące w pleonie zarówno nowe szare jaja gotowe do zapłodnienia, jak i w pełni rozwinięte larwy na pleopodach gotowe do uwolnienia do morza. Podobna klasyfikacja stadiów rozrodczych samic – patrz też Goshima et al. (1998). Samice „O” i „D” zostały uznane za samice niereceptywne, ponieważ mają zapłodnione jaja na pleopodach i nie niosły jaj do zapłodnienia (JC-G, obserwacje własne). Przeciwnie, samice „G” uznaliśmy za podatne, ponieważ mają w pełni rozwinięte jaja na pleopodach, ale nowe jaja w pleonie gotowe do zapłodnienia (JC-G, obserwacje własne). Chociaż wszystkie stadia noszą na pleopodach zapłodnione jaja, samice różnych kategorii różnią się pod względem czasu, w jakim nowe jaja mogą zostać zapłodnione. W tym przypadku, samice G mają już jaja gotowe do natychmiastowego zapłodnienia, podczas gdy samice O i D potrzebują czasu, aby ich jaja były gotowe do zapłodnienia, co może trwać nawet 20-30 dni (JC-G, dane niepublikowane). Chociaż znaleźliśmy również samice nieowulujące, ich liczebność była bardzo minimalna, aby mieć znaczenie statystyczne.

Dodatkowo, zarejestrowaliśmy receptywność 99 samotnych samic. Ten zestaw danych został wykorzystany do sprawdzenia, jak częste były stadia rozrodcze samic w populacji, co może dać wyobrażenie o tym, jak często samce mogą znaleźć podatną samicę.

Czy samce rozpoznają podatne samice i unikają niechętnych?

Badaliśmy, czy samce częściej chwytają podatne (G) czy niechętne samice (O lub D). Dziesięć samic G, samic O i samic D zostało zebranych przez jednego obserwatora, a następnie umieszczonych w plastikowej skrzynce w celu zarejestrowania ich stadium reprodukcyjnego. Samice te były następnie wypuszczane i bacznie obserwowane przez okres pięciu minut, przy czym odnotowywano, czy samiec uchwycił muszlę samicy, czy też nie. Testy były ślepe: jeden obserwator zbierał samicę, aby zobaczyć jej stadium reprodukcyjne, a drugi obserwator, który nie wiedział, czy samica jest podatna czy nie, podążał za samicą w odległości 3 do 4 metrów.

Wszystkie miary morfometryczne podano w mm, natomiast czas trwania zdarzeń w min. |Średnia} \pokazano, chyba że zaznaczono inaczej.

Wyniki

Zachowania godowe

Kraby godowe znajdowano wewnątrz małych jaskiń i na plaży. W jaskiniach samce albo szukały samic, albo brały samicę, która zbliżyła się do nich. Odnotowaliśmy tylko zachowania godowe zaobserwowane w jaskiniach, ponieważ na plaży zaobserwowano tylko trzy kopulacje (kraby w tym drugim miejscu szukały głównie pożywienia).

Po znalezieniu samicy samiec chwyta i przytrzymuje jej skorupę za pomocą nóg ambulatoryjnych oraz prawej i lewej chelae. Następnie samiec obraca ją dookoła, aż otwory muszli obu zwierząt zwrócone są ku sobie. Interakcje te trwały od 3,11 do 49,50 minut (17,13-14,- n = 27$|). W udanym kryciu, gdy otwory muszli zwrócone są ku sobie, przewody płciowe samca stykają się z brzuszną powierzchnią głowotułowia i pleonką samicy. W takiej pozycji samiec mógł przenieść swoje spermatofory. Po przeniesieniu spermatoforów samiec pozostawał w pobliżu i uważnie śledził samicę. W niektórych przypadkach samiec znajduje się na szczycie muszli samicy, gdy ta się porusza. Jeśli inny samiec dotknie pary |$(n = 17)$|, samiec kopulujący uderza i odrzuca intruza |$(n = 15)$|. Wszystkie strzeżone samice |$(n = 27)$| nosiły spermatofory. Minimalny i maksymalny zarejestrowany czas tarła samic wynosił odpowiednio od 3 do 24 godzin.

Mating Success Related to Shell Type and Size of Males

Male Shell Type

Jak stwierdzono wcześniej w tej populacji (Guillén i Osorno, 1993), najczęstszymi gatunkami muszli używanymi przez obie płcie były Nerita scabricosta|$(87.2 )$|, a następnie Thais speciosa|$(8.1 )$| i Murex sp. (|$4.6 ;\;n = 176;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; Tabela 1). Nie stwierdzono różnic w gatunkach muszli noszonych przez samce, którym się powiodło i nie powiodło |$({X^2} = 4.18,\;d.f. = 2,\); Tabela 1. = 2,P = 0,1)$|.

Rozmiar samca

Przenoszenie plemników nie było związane z CL (udane samce: |$10.55 \pm 0.51\},\;n = 30$|; nieudane samce: |$10.85 \pm 0.69 \},\;n = 103;\;t = 0.22,\;P = 0.82$|), prawe chelae (udane: |$13.49 ™pm 3.05},™;n = 30$|; nieudane: |$13.34 ™pm 3.19 ™},™;n = 103;™;t = 0.23,™;P = 0.81$|) lub lewych chelae (udane samce: |$10.33 ™pm 2.47},™;n = 30$|; nieudane samce: |$10.12 ™pm 2.35 ™},™;n = 103;™;t = 0.4,™;P = 0.68$|). CL było skorelowane z prawym |$(r = 0,84,n = 127,P = 0,001)$| i lewym |$(r = 0,81,n = 127,P = 0,001)$| chelae.

Konkursy samców

Zachowanie samców podczas konkursu przebiegało następująco. Samiec kopulujący uderzał w muszlę lub części ciała samca intruza, kręcąc swoimi dużymi chelae w przód i w tył. Niektóre uderzenia były na tyle silne, że samiec intruza przewracał się, podczas gdy inne ledwie go poruszały. Podczas agresji samców, czasami samiec uderzał w ciało samicy. Kopulujący samiec niezmiennie odpowiadał atakiem. Zwycięzca” tych starć pozostawał w pobliżu samicy, podczas gdy „przegrany” opuszczał teren. Konkurs trwał 0,87 min. 0,55 min. (zakres: 0,15-2,02; |$n = 17). We wszystkich przypadkach większy samiec „wygrywał” spotkanie.

Zbadaliśmy wpływ wielkości na prawdopodobieństwo wygrania konkursu i stwierdziliśmy, że CL było większe u wygrywających samców |$(12,31 \pm 0,7,\;n = 17)$| niż u przegrywających (|$10,09 \pm 0,53,\;n = 17$|; t|${rm{test}} = 2,51,\;P = 0,01$|; Ryc. 1). Ten sam trend zaobserwowano dla prawej strony (zwycięzcy: |$14,56 \pm 0,66,\; n = 17$|; przegrani: |$12,43 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|) i lewej (zwycięzcy: |$11,27 \pm 0,55,\;n = 17$|; przegrani: |$9,48 \pm 0,43,\;n = 17;\;t = 2,5,\;P = 0,01$|) chelae. Oba chelae były skorelowane z CL (prawy chelae: |$r = 0,77,™ = 34,™;P ™t 0,0001$|; lewa chela: |$r = 0,82,\;n = 34,\;P = 0$| 0,001).

Notatki o autorze

.