Abstract
Tutkimuksen kohteena oli erakko-rapu Coenobita compressusin seksuaalinen käyttäytyminen. Vertaillaan urosten kokoa, gastropodien kuorilajeja ja seksuaalikäyttäytymistä mitattuna onnistuneen tai epäonnistuneen parittelun suhteen (arvioituna spermatofoorien siirrolla) sekä näiden muuttujien roolia uroksen ja uroksen välisissä kohtaamisissa naaraiden saamiseksi. Koska naaraiden vastaanottavaisuus (arvioituna munien kehitysasteena) voi myös vaikuttaa urosten parittelumenestykseen, niiden vastaanottavaisten ja ei- vastaanottavaisten naaraiden suhteellista määrää, joilla oli tai ei ollut siittiöitä, käytetään sen arvioimiseksi, saatiinko ei- vastaanottavaiset naaraat parittelemaan. Arvioimme, kuinka usein populaatiossa oli vastaanottavaisia ja vastaanottamattomia naaraita. Kokeessa määritettiin, pystyivätkö urokset nappaamaan naaraita naaraiden seksuaalisen vastaanottokyvyn mukaan. Tulokset osoittavat, että: 1) urosten käyttäytyminen ja simpukkakuoren tyyppi eivät liity parittelumenestykseen; 2) suuret urokset voittivat pienet urokset kilpailussa naaraiden saannista; 3) vain jotkut vastaanottavaiset naaraat (itse asiassa populaatiossa harvinaisemmat) saivat siittiöitä silloinkin, kun urokset yrittivät paritella vastaanottavaisten ja vastaansanomattomien naaraiden kanssa; ja 4) naaraiden käyttäytyminen määritteli parittelumenestyksen tuloksen. Nämä tulokset osoittavat, että uroksen koolla on merkitystä vain uroksen ja uroksen välisessä kilpailussa mutta ei naaraiden valinnan aikana. Tuloksemme viittaavat myös naaraiden käyttäytymisen aktiiviseen rooliin parittelun lopputuloksen määrittelyssä ja siihen, että urokset eivät pysty pakottamaan naaraita parittelemaan, toisin kuin muissa lajeissa, joissa naaraat, olivatpa ne vastaanottavaisia tai eivät, eivät pysty väistämään urosten seksuaalisia hyökkäyksiä.
Esittely
Urosten ominaisuudet, esim, koko, käyttäytyminen, resurssit, vanhempien hoito, jotka antavat etuja parittelun ja/tai hedelmöitymisen onnistumisessa, on tutkittu suhteellisen hyvin monilla eläinlajeilla (ks. katsaus Andersson, 1994), mutta naaraiden käyttäytymisen ja seksuaalisen lisääntymisvaiheen roolia on tutkittu vähemmän, vaikka niillä on potentiaalinen merkitys parittelun lopputuloksen määrittämisessä (ks. katsaus Peretti ja Carrera, 2005).
Eerakkorapuilla uroksen onnistuminen siittiöiden siirrossa on yleensä liittynyt uroksen kokoon, gastropodin kuorilajiin ja/tai käyttäytymiseen (Asakura, 1995; Goshima ym, 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett ja Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Uroksen suuri koko takaa yleensä pääsyn naaraiden luokse mahdollisesti siksi, että suuret urokset menestyvät paremmin uroksen ja uroksen välisissä kilpailuissa (Wada ym., 1996, 1999a; Yoshino ym., 2004) ja/tai siksi, että naaraat valitsevat isoja uroksia parittelukumppaneikseen (Hazlett, 1989). Toisaalta tietyn simpukkakuorilajin asuttaminen vaikuttaa urosten parittelusuoritukseen: joidenkin kuorilajien urokset käyttäytyvät todennäköisemmin naaraiden suosimalla tavalla (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett ja Baron, 1989). Myös urosten käyttäytymisen on osoitettu vaikuttavan parittelumahdollisuuksiin eri tavoin. Esimerkiksi Clibanarius zebralla käänteisen rapsin (jossa naaraan kuori vedetään nopeasti kohti urosta taivuttamalla sen kulkujalkoja) esiintymistiheys oli suurempi vuorovaikutustilanteissa, jotka johtivat paritteluun, verrattuna niihin, jotka johtivat epäonnistuneeseen paritteluun (Hazlett, 1989). Joillakin erakkorapulajeilla urokset ”vartioivat” naaraita (tarttumalla vasemmanpuoleisilla pikkukielillään naaraiden valtaamaan kuoreen ja vetämällä niitä) ennen parittelua 1-7 päivän ajan, kunnes naaraat ovat vastaanottavaisia (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima ym., 1996, 1998). Kun naaras on vastaanottavainen, uros siirtää spermatofoorinsa, kun naaras nousee osittain kuorestaan (Hazlett, 1989; Hess ja Bauer, 2002). Parittelun jälkeen vartiointi jatkuu minuuteista tunteihin oletettavasti siittiöiden kilpailuriskin vähentämiseksi (Hazlett, 1989; Minouchi ja Goshima, 1998).
Samoin kuin muillakin eläimillä (katsaus Eberhard, 1996), erakkorapunaaraiden roolia lisääntymisen aikana on tutkittu vain vähän, vaikka naaras voi päättää, tapahtuuko parittelu (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess ja Bauer, 2002). Kaksi mahdollisesti tärkeää muuttujaa ovat naaraan käyttäytyminen ja lisääntymisvaihe. Naaraan käyttäytymiseen liittyen joissakin tutkimuksissa on raportoitu, että siittiöiden siirtyminen alkaa, kun naaras koskettaa uroksen suupieliä (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett ja Baron, 1989). Tämä viittaa siihen, että naaraat ovat avainasemassa erakkorapujen lisääntymisessä, mutta tarvitaan yksityiskohtaisia havaintoja, jotta tiedetään, missä määrin naaraiden käyttäytyminen määrää parittelun tapahtumisen ja päättymisen. Naaraan lisääntymisvaiheella on myös merkitystä parittelun esiintymiseen vaikuttavana tekijänä, sillä mahdollisesti joillakin erakkorapuuroksilla ei näytä olevan tietoa naaraiden vastaanottokyvystä (Goshima ym., 1998; ks. kuitenkin Imafuku, 1986). Tämän tiedonpuutteen seurauksena urokset voivat tarttua mihin tahansa kohtaamaansa naaraaseen, ja tämä häirintä voi vaikuttaa naaraiden parittelupäätöksiin, kuten nykyiset seksuaalikonfliktia koskevat ajatukset ennustavat (Chapman ym., 2003; Arnqvist ja Rowe, 2005). Jos kuitenkin naaraat ovat aktiivisessa roolissa spermatofoorien laskeutumisessa, vain naaraiden, joilla ei ole spermatofooreja, pitäisi olla vastaanottavaisia, jolloin urokset voivat paritella esimerkiksi nousemalla kuoresta ottamaan vastaan spermatofooreja.
Naaraan valinnan yhteydessä yksi mielenkiintoinen kysymys on: määrääkö urosten asuttama kuorityyppi parittelun lopputuloksen (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett ja Baron, 1989)? Kuorityypin positiivista tai negatiivista vaikutusta parittelumenestykseen ei kuitenkaan voida yleistää koskemaan kaikkia erakkorapulajeja, sillä kuoriyleisöihin erikoistuneilla erakoilla tiettyjä kuoria kantavat urokset onnistuivat saamaan parittelukumppanin menestyksekkäämmin, mutta kuorilla ei havaittu olevan vaikutusta kuorispesialisteihin erikoistuneilla erakoilla (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett ja Baron, 1989). C. compressusta voitiin pitää kuorispesialistina, koska yli 80 prosenttia ravuista kantoi Nerita scabricosta -kuoria (Guillén ja Osorno, 1993). Siksi meidän ei pitäisi odottaa löytävänsä yhteyttä kuorityypin ja parittelun tuloksen välillä, jos kuorilaji ei ole luotettava indikaattori uroksen kunnosta kuorispesialisteilla (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).
Tähän asti erakkorapujen seksuaalikäyttäytymistä on tutkittu laboratoriossa ja käyttäen vain merellisiä erakkorapuja mallijärjestelmänä, mutta tietoa puolimaantieteellisten erakkorapujen seksuaalisesta käyttäytymisestä puuttuu (ks. esim. Imafuku, 2002). Esimerkiksi C. compressuksella on tutkittu kuoren (Abrams, 1978; Herreid ja Full, 1986; Guillén ja Osorno, 1993; Osorno ym., 1998, 2005) ja ravinnon (Thacker, 1998) suosimista, mutta sen seksuaalista käyttäytymistä ei tunneta. Tässä artikkelissa tavoitteemme ovat: 1) kuvata C. compressus -lajin lisääntymiskäyttäytymistä luonnollisissa olosuhteissa; 2) tutkia, miten uroksen koko, käyttäytyminen ja gastropodin kuoren valinta määräävät uroksen parittelumenestyksen; 3) tutkia, määrääkö naaraan käyttäytyminen ja/tai lisääntymisvaihe parittelun tuloksen; ja 4) testata kokeellisesti, reagoivatko urokset seksuaalisesti naaraan vastaanottavaisuuteen. Tämän viimeisen kokeen avulla voitaisiin nähdä, yrittävätkö urokset todella paritella sellaisten naaraiden kanssa, jotka eivät ole vastaanottavaisia.
Materiaali ja menetelmät
C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) -lajin populaatiota Isla Isabelilla, Meksikossa |$(21^\\circ 52′{\rm{N}},\;105^\\circ 54′{\rm{W}})$| tutkittiin heinäkuussa 2002.
Parituskäyttäytymisen kuvaus ja urosten kokoetu kilpailuissa
27 parin seksuaalista käyttäytymistä kuvattiin 24 yön aikana (3.-27.7.), jotta saatiin kuvaus parittelukäyttäytymisestä ja uroksen ja uroksen välisistä kohtaamisista. Kuvaaminen tehtiin Sonyn yökuvausvideokameralla (DCR-TRV830). Parittelupareja, uroksen tunkeutujia, uroksen ja uroksen välisiä kilpailuja ja parittelun jälkeisiä vartijauroksia seurattiin 2-3 metrin etäisyydeltä, jotta eläimiä ei häirittäisi. Ne parit, jotka erosivat toisistaan nauhoituksen kahden ensimmäisen minuutin aikana, jätettiin kuitenkin pois, koska oletimme, että ne olivat saattaneet keskeyttää parittelunsa tarkkailijan läsnäolon vuoksi. Kun parit olivat eronneet toisistaan noin 30-40 senttimetrin etäisyydelle, ravut kerättiin, jotta ne saatiin puristettua ulos kuorestaan (vetämällä niitä varovasti tarttumalla niiden lisäkkeistä kiinni) uroksen koon (kilven pituus + takimmaisen karapaksuuden pituus) (CL; samankaltainen mittausperiaate, ks. Osorno ym., 2005) ja chelae-pituuden (propoduksesta kiinteän sormen yläreunaan) mittaamiseksi, molemmat mittaukset lähimpään |$0.01\;{\\\\\rm{mm}}}$|:iin tarkkuudella. Jos toinen urosrapu keskeytti paritteluparin, myös ”tunkeilija” kerättiin ja mitattiin samalla tavalla. Siittiöiden ja munien esiintymisen rekisteröimiseksi naaraat sijoitettiin muovilaatikoihin |$$(17 \times 13 \times 8.5\;{\rm{cm}})$|, ja naaraat otettiin ulos kuorestaan, jotta voitiin havaita siittiöiden esiintyminen (ne näkyvät naaraan vartalossa), munien ulostulon ja sen, oliko munia keuhkorakkulan sisäpuolella (ulkoisesti on havaittavissa oranssi viiva keuhkorakkulan dorsaalisessa osassa).
Urosten (joko Nerita scabricosta, Thais speciosa tai Murex sp.; Guillén ja Osorno, 1993) koko ja gastropodikuori sekä naaraiden lisääntymisvaihe olivat yhteydessä spermatofoorien laskeutumisen todennäköisyyteen. Tätä varten valittiin satunnaisesti toinen 164 ravun (lukumäärä vaihtelee joissakin analyyseissä, koska emme pystyneet mittaamaan kaikkia muuttujia joistakin eläimistä) parittelevien rapujen joukko, joita tarkkailtiin (kunnes ne erosivat toisistaan) ja joista urokset mitattiin. Nimitimme onnistuneiksi uroksiksi ne urokset, jotka siirsivät spermatofoorinsa, ja epäonnistuneiksi uroksiksi ne urokset, jotka eivät siirtäneet spermatofoorejaan. Eläimet sukupuolitettiin arvioimalla urosten sukupuoliputkien läsnäolo (Tudge ja Lemaitre, 2004).
Naarasten lisääntymisvaihe
Naaraiden kuoresta ulostyönnön jälkeen ja jos ne olivat munasoluja, naaraiden lisääntymisvaihe kirjattiin ylös (naaraiden reseptiviteetin tai ei-reseptiviteetin määrittämiseksi). Määritettiin kolme lisääntymisvaihetta: 1) ”O”-naaraat, joilla oli äskettäin hedelmöittyneitä oransseja mätimunia (mutta ei näkyviä silmäpisteitä); 2) ”D”-naaraat, joilla oli tummanpunaisia mätimunia, joilla oli näkyviä silmäpisteitä, mutta joiden vartalo oli epätäydellisesti muotoutunut; ja 3) ”G”-naaraat, joilla oli sekä uusia harmaita mätimunia pleoninsa sisäpuolella, jotka olivat valmiina hedelmöitymään, että täyskehittyneitä toukkia, jotka sijaitsivat Pleopodeissa, jotka olivat valmiina vapautettaviksi mereen. Samanlainen naaraiden lisääntymisvaiheen luokittelu on esitetty myös Goshima et al. (1998). ”O”- ja ”D”-naaraat katsottiin vastaanottokyvyttömiksi naaraiksi, koska niillä oli hedelmöittyneitä mätimunia pleopodeissa eivätkä ne kantaneet hedelmöitettäviä mätimunia (JC-G, henkilökohtainen havainto). Sitä vastoin pidimme ”G”-naaraita vastaanottavaisina, koska niillä on täysin kehittyneitä munia pleopodeissa, mutta uusia munia pleoninsa sisällä valmiina hedelmöittymään (JC-G, henkilökohtainen havainto). Vaikka kaikki vaiheet kantavat hedelmöittyneitä munia pleopodeissa, eri luokkien naaraat vaihtelevat sen suhteen, kuinka pian uudet munat voidaan hedelmöittää. Tällöin G-naaraat ovat jo tuottaneet munia, jotka voidaan hedelmöittää välittömästi, kun taas O- ja D-naaraat tarvitsevat aikaa saadakseen munat valmiiksi hedelmöitymistä varten, mikä voi kestää jopa 20-30 päivää (JC-G, julkaisemattomat tiedot). Vaikka löysimme myös ei-ovigeroivia naaraita, niiden otoskoko oli erittäin vähäinen ollakseen tilastollisesti merkityksellinen.
Lisäksi kirjasimme 99 yksinäisen naaraan vastaanottokyvyn. Tämän aineiston avulla saimme selville, kuinka yleisiä naaraiden lisääntymisvaiheet olivat populaatiossa, mikä voi antaa käsityksen siitä, kuinka usein urokset löytävät vastaanottavaisen naaraan.
Tunnistavatko urokset vastaanottavaiset naaraat ja välttelevät vastaansanomattomia?
Tutkimme, tarttuivatko urokset todennäköisemmin vastaanottavaiseen (G) vai vastaansanomattomaan naaraaseen (O tai D). Yksi tarkkailija keräsi kymmenen G-naarasta, |$10\;{\rm{O}}$|naarasta ja |$10\;{\rm{D}}$|naarasta, jotka sijoitettiin muovilaatikkoon niiden lisääntymisvaiheen tallentamiseksi. Nämä naaraat päästettiin sitten vapaaksi ja niitä tarkkailtiin tarkkaan viiden minuutin ajan ja kirjattiin, tarttuiko uros naaraan kuoreen vai ei. Testit tehtiin sokkona: yksi tarkkailija keräsi naaraan nähdäkseen sen lisääntymisvaiheen, ja toinen tarkkailija, joka ei tiennyt, oliko naaras vastaanottavainen vai ei, seurasi naarasta 3-4 metrin etäisyydeltä.
Analyysi
Koska onnistuneiden ja epäonnistuneiden urosten eri lukumääriä verrataan kuoren käytön eroihin, käytimme kontingenssitaulukkoa |$(r \times c)$|, jossa |$r = 2$| (onnistuneet ja epäonnistuneet urokset) ja |$c = 3$| (kuoren kantaminen: Nerita scabricosta, Thais speciosa ja Murex sp.). Naaraiden osalta testattiin frekvenssieroja niiden naaraiden määrässä, joilla oli tai ei ollut siittiöitä |$$(r = 2)$| suhteessa niiden lisääntymisvaiheeseen (|$c = 3$|: G, O ja D).
Kaikki morfometriset mittaustulokset ilmoitetaan millimetreinä, kun taas tapahtumien kesto ilmoitetaan minuutteina. |${\rm{Mean}} \pm {\rm{SD\;virhe}}$| on esitetty, ellei toisin mainita.
Tulokset
Parittelukäyttäytyminen
Parittelevia rapuja löytyi pienten luolien sisältä ja rannalta. Luolissa urokset joko etsivät naaraita tai ottivat naaraan, joka lähestyi niitä läheltä. Kirjasimme ylös vain luolien sisällä havaitun parittelukäyttäytymisen, koska rannalla havaittiin vain kolme parittelua (rapuja oli viimeksi mainitulla paikalla lähinnä etsimässä ravintoa).
Heti kun naaras oli löytynyt, uros tarttui naaraan kuoreen ja piti siitä kiinni käyttämällä liikkuvia jalkojaan sekä oikeaa ja vasenta leukaa. Sitten uros kääntää naaraan ympäri, kunnes molempien eläinten kuoren aukot ovat vastakkain. Vuorovaikutus kesti 3,11-49,50 minuuttia (17,13 |$\pm 14,\;n = 27$|). Onnistuneessa parittelussa, kun kuoren aukot ovat vastakkain, uroksen sukupuoliputket ovat kosketuksissa naaraan kefalothoraxin ja pleonin ventraalipinnan kanssa. Tässä asennossa uros pystyi sitten siirtämään spermatofoorinsa. Siirron jälkeen uros pysyi naaraan läheisyydessä ja seurasi sitä tiiviisti. Joissakin tapauksissa uros on naaraan kuoren päällä naaraan liikkuessa. Jos toinen uros koskettaa paria |$(n = 17)$|, paritteleva uros lyö ja heittää tunkeutuvan uroksen |$(n = 15)$|. Kaikilla vartioitavilla naarailla |$(n = 27)$| oli siittiöitä. Naaraiden pienin ja suurin havaittu kutuaika oli 3-24 tuntia.
Parittelumenestys suhteessa urosten kuorityyppiin ja kokoon
Urosten kuorityyppi
Kuten aiemminkin havaittiin tässä populaatiossa (Guillén ja Osorno, 1993), molempien sukupuolten käyttämät yleisimmät kuorilajit olivat Nerita scabricosta|$$(87).2\% )$| ja seuraavina Thais speciosa|$(8.1\% )$| ja Murex sp. (|$4.6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; Taulukko 1). Menestyneiden ja epäonnistuneiden urosten kantamissa kuorilajeissa ei havaittu eroja |$$({X^2} = 4.18,\;d.f. = 2,\;P = 0.1)$|.
Relatiiviset ja absoluuttiset (suluissa) lukumäärät C. compressus -ravuista, jotka kantoivat N. scabricosta, T. speciosa tai Murex sp. ”S” urokset, jotka onnistuivat siirtämään spermatofoorinsa, ”NS” urokset, jotka eivät siirtäneet spermatofoorejaan.
| Kuorilaji . | S urokset |$(n = 32)$| . | NS urokset |$(n = 103)$| . |
|---|---|---|
| Nerita scabricosta | |$78.1\% $| (25) | |$86.4\% $| (89) |
| Thais speciosa | |$15.6\% $| (5) | |$4.8\% $| (5) |
| Murex sp. | |$6.2\% $| (2) | |$8.7\% $| (9) |
| Kuorilajit . | S urokset |$(n = 32)$| . | NS-urokset |$(n = 103)$| . |
|---|---|---|
| Nerita scabricosta | |$78.1\% $| (25) | |$86.4\% $| (89) |
| Thais speciosa | |$15.6\% $| (5) | |$4.8\% $| (5) |
| Murex sp. | |$6.2\% $| (2) | |$8.7\% $| (9) |
Relatiiviset ja absoluuttiset (suluissa) lukumäärät C. compressus -ravuista, jotka kantoivat N. scabricosta-, T. speciosa- tai Murex sp. -kuorta. ”S”-urokset, jotka onnistuneesti siirsivät siittiöitään, ”NS”-urokset, jotka eivät siirtäneet siittiöitään.
| Kuoren laji . | S urokset |$(n = 32)$| . | NS urokset |$(n = 103)$| . |
|---|---|---|
| Nerita scabricosta | |$78.1\% $| (25) | |$86.4\% $| (89) |
| Thais speciosa | |$15.6\% $| (5) | |$4.8\% $| (5) |
| Murex sp. | |$6.2\% $| (2) | |$8.7\% $| (9) |
| Kuorilajit . | S urokset |$(n = 32)$| . | NS-urokset |$(n = 103)$| . |
|---|---|---|
| Nerita scabricosta | |$78.1\% $| (25) | |$86.4\% $| (89) |
| Thais speciosa | |$15.6\% $| (5) | |$4.8\% $| (5) |
| Murex sp. | |$6.2\% $| (2) | |$8.7\% $| (9) |
M uroksen koko
Spermatofoorin siirto ei liittynyt CL:ään (onnistuneet urokset: |$10.55 \pm 0.51\;\rm{mm}},\;n = 30$|; epäonnistuneet urokset: |$10.85 \pm 0.69\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.22,\;P = 0.82$|), oikean puolen chelae (onnistuneet: |$13.49 \pm 3.05\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; epäonnistunut: |$13.34 \pm 3.19\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.23,\;P = 0.81$|) tai vasemmanpuoleiset chelae (onnistuneet urokset: |$10.33 \pm 2.47\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; epäonnistuneet urokset: |$10.12 \pm 2.35\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.4,\;P = 0.68$|). CL korreloi oikean |$(r = 0.84,\;n = 127,\;P \lt 0.001)$| ja vasemman |$(r = 0.81,\;n = 127,\;P = 0.001)$| keleen kanssa.
Miesten ja urosten välinen kilpailu
Miesten kilpailukäyttäytyminen eteni seuraavasti. Paritteleva uros löi tunkeutuvan uroksen kuorta tai ruumiinosia heilauttamalla suuria chelaejaan edestakaisin. Jotkut iskut olivat niin voimakkaita, että ne saivat tunkeutuvan uroksen kääntymään ympäri, kun taas toiset tuskin liikuttivat sitä. Uroksen aggression aikana tunkeutuva uros löi joskus naaraan vartaloa. Paritteleva uros löi poikkeuksetta takaisin saatuaan hyökkäyksen. Näiden kohtaamisten ”voittaja” pysyi naaraan lähellä, kun taas ”häviäjä” poistui paikalta. Kilpailu kesti 0,87 \pm 0,55$| minuuttia (vaihteluväli: 0,15-2,02; |$n = 17$|). Kaikissa tapauksissa suurempi uros ”voitti” kohtaamisen.
Tutkimme koon vaikutusta kilpailun voittamisen todennäköisyyteen ja havaitsimme, että CL oli suurempi voittaneilla uroksilla |$$(12.31 \pm 0.7,\;n = 17)$| kuin hävinneillä uroksilla (|$$10.09 \pm 0.53,\;n = 17$|; t|$$${{\rm{testi}} = 2.51,\;P = 0.01$|; Kuvio 1). Sama suuntaus havaittiin oikealla (voittajat: |$14.56 \pm 0.66,\;n = 17$|; häviäjät: |$12.43 \pm 0.47,\;n = 17;\;t = 2.6,\;P = 0.01$|) ja vasemmalla (voittajat: |$11.27 \pm 0.55,\;n = 17$|; häviäjät: |$9.48 \pm 0.43,\;n = 17;\;t = 2.5,\;P = 0.01$|). Molemmat kelat korreloivat CL:n kanssa (oikea kela: |$r = 0,77,\;{\rm{n}} = 34,\;P \lt 0,0001$|); vasen kela: |$r = 0.82,\;n = 34,\;P = 0$| 0.001).
Kokoerot (CL) |$({\rm{mean}} \pm {\rm{SE}})$| voittaneiden ja hävinneiden urosten välillä uroksen ja uroksen välisissä kohtaamisissa C. compressus -lajin yksilölajissa.
Kokoerot (CL) |$({\rm{mean}} \pm {\rm{SE}})$| voittaneiden ja hävinneiden urosten välillä uroksen ja uroksen välisissä kohtaamisissa C. compressus -lajissa.
Populaation menestys naaraan käyttäytymiseen ja lisääntymisvaiheeseen liittyen
Naaraan käyttäytyminen
Kaikki naaraat, jotka saivat siittiöitä, pysyttelivät kuorensa sisällä. Vastaanottokyvyttömät naaraat räpyttelivät umpisolmujaan välttääkseen urosten pariutumista edeltävän vartioinnin. Naaraat erottuivat uroksista kahdella tavalla. Naaraat joko erosivat itsestään, esim. naaraat kävelivät pois eivätkä urokset tarttuneet niihin uudelleen, tai ne lähtivät, kun toinen uros keskeytti parinvuorovaikutuksen aikana. Suurimmassa osassa tapauksista (59 tapausta 76:sta) |$({X^2} = 23.21,\;d.f. = 1,\;P \lt 0.0001)$| eroaminen tapahtui ensin mainitulla tavalla, kun taas lopuissa tapauksissa (17) urokset keskeyttivät.
Naaraiden lisääntymisvaihe
Kuten ennustettiin, naaraat, joilla oli siittiöitä, olivat pääasiassa G-naaraita |$(93\% ,\;n = 25)$|, ja seuraavaksi eniten D-naaraita |$(7\% ,\;n = 2)$|. O-naaraat eivät koskaan kantaneet siittiöitä |$({X^2} = 19,5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$|. Naaraat, joilla ei ollut siittiöitä, olivat pääasiassa D-naaraita |$$(67\% \;n = 52)$|, kun taas O- ja G-naaraita edustivat |$$18\% $||$(n = 14)$| ja |$15\% $||$(n = 11)$| vastaavasti |$$({X^2} = 39.29,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.
Yksinäisten naaraiden otoksesta ja niiden lisääntymisvaiheesta saadut tulokset osoittivat, että suurin osa naaraista oli lisääntymisvaiheessa D |$$(57\% ,\;n = 56)$| ja seuraavaksi eniten O-naaraita |$$(14\% ,\;n = 14)$| ja sitten G-naaraita |$$(29\% ,\;n = 29;\;{X^2} = 35.78,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.
Tunnistavatko urokset vastaanottavaiset naaraat ja välttelevät ei- vastaanottavaisia naaraita?
Emme havainneet, että urokset tarttuivat kokeissamme useampaan vastaanottavaiseen naaraaseen (G) kuin ei- vastaanottavaiseen naaraaseen (D tai O). Yhdeksän |$10\;{\rm{G}}}$| naaraista |$$(90\% )$| tarttui ja kahdeksan |$10\;{\rm{D}}}$| ja O-naaraista |$$(80\% )$| tarttui |$({X^2} = 0.80,\;d.f. = 2,\;P = 0.67)$|.
Keskustelu
Muiden erakkorapulajien tutkimuksista saadut todisteet osoittavat, että kuoren identiteetti on tärkeä muuttuja, joka vaikuttaa parittelumenestykseen, ts, Calcinus tibicen (Hazlett ja Baron, 1989). C. compressuksen suosima kuorilaji on N. scabricosta (Guillen ja Osorno, 1993), ja näissä kuorissa elävät ravut kasvavat kymmenkertaisesti raskaammissa kuorissa, kuten Thais speciosan kuorissa, eläviin rapuihin verrattuna saavuttaen paremman energeettisen kunnon (Contreras-Garduño, 2001; Osorno ym., 2005). Tämä kuoren valinnan epäsuora vaikutus selittää, miksi yksilöt taistelevat N. scabricosta -ravun kuorista, joskus tappavin seurauksin (Osorno ym., 1998). Tässä tutkimuksessa havaittiin, että menestyneillä uroksilla (parittelevilla uroksilla) ei ollut todennäköisemmin tiettyä kuorityyppiä, mukaan lukien N. scabricosta. Kuorilajin vaikutus vaikuttaa myönteisesti kehitykseen ja kasvuun, mutta sillä ei ehkä ole merkitystä parittelumenestyksen kannalta, koska mikä tahansa urosten asuttama kuori voi tarjota yhtäläisen pääsyn naaraille. Tämä tulos ja Hazlettin (1989) tulos viittaavat siihen, että kuoriin erikoistuneilla erakkorapuilla kuoren tyypillä ei ole merkitystä sukupuolten välisessä valinnassa, koska suurin osa uroksista kantaa samaa kuorilajia. Kuoriyleislajeja suosivissa lajeissa kyky hankkia tiettyjä kuorilajeja on kuitenkin valinnan kohteena urosten ominaisuuksien, kuten kilpailukyvyn, kanssa, jotka heijastavat uroksen elinvoimaisuutta tai voimaa. Syvällisempi vertailu kuorispesialistien ja generalistien välillä on hyödyllistä, jotta tiedetään naaraiden suorittaman kuorivalinnan adaptiiviset seuraukset, ja vertailevat tutkimukset, joissa otetaan huomioon niiden rapulajien fylogenia, joissa naaraat valitsevat joitakin tiettyjä kuorityyppejä, antavat tietoa naaraiden valinnan evoluutiosta urosten kantaman kuoren perusteella (samankaltainen ehdotus, ks. Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).
Hermit-rapujen koko on sukupuolisesti dimorfinen, urokset ovat suurempia kuin naaraat (Bertness, 1981; Asakura, 1995; Goshima ym, 1996; Osorno et al., 1998; Wada, 1999, 2001; Wada et al., 1999a, 1999b; Mantelatto ja Martinelli, 2001; Yoshino et al., 2002). On esitetty, että naaraiden valinta tai uroksen ja uroksen välinen kilpailu voisi olla syynä tähän kokoeroon (Wada ym., 1996, 1999a). Emme kuitenkaan havainneet, että siemennesteensä siirtäneet urokset olisivat suurempia kuin urokset, jotka eivät siihen kyenneet, huolimatta suurten urosten kokoedusta aggressiivisessa kilpailussa. Tulkitsemme tämän tarkoittavan, että koko saattaa olla eduksi uroksen ja uroksen välisessä kilpailussa, joka on ensimmäinen seksuaalisen valinnan vaihe, mutta ei naaraan valinnassa, joka on toinen vaihe. Tässä toisessa vaiheessa naaraat näyttävät siis perustavan pariutumispäätöksensä muihin muuttujiin kuin ruumiin kokoon tai simpukan kuorilajiin.
Naaraista käytävissä kilpailuissa C. compressuksen voittaneilla uroksilla oli häviäjiä suuremmat kelat, ja ne käyttivät kelojaan lyödäkseen urosvastustajaansa. Hazlett (1968) ja Yoshino ym. (2004) havaitsivat samankaltaisen tuloksen Diogenes pugilator- ja Pagurus filholi -nimisillä meriherttaroilla. Seksuaalinen valintapaine, joka kohdistuu kokonaiskokoon ja tappelussa käytettäviin rakenteisiin, muistuttaa muiden lajien uroksilla havaittua valintapainetta, esimerkiksi peurojen sarvissa, sarvilampaiden sarvissa ja hyönteisten sarvissa (ks. Andersson 1994). Perusteena tälle on muiden lajien tapaan (ks. Andersson, 1994) se, että ne urokset, joilla on suuremmat taistelurakenteet (kuten hermit rapujen chelae), ovat paremmassa kunnossa olevia eläimiä, ja naaraat voivat saada epäsuoraa hyötyä jälkeläisilleen parittelemalla näiden yksilöiden kanssa (Wong ja Candolin, 2005). Kun otetaan huomioon, että naaraat saattavat saada jonkin verran osumia tunkeutuvilta uroksilta, yksi tähän liittyvä kysymys on selvittää, millaisia kustannuksia naaraat saattavat maksaa uroksen ja uroksen välisissä kilpailuissa. Lisäksi ja vastaavasti olisi mielenkiintoista tietää, millaisia kustannuksia urokset maksavat tappeluidensa seurauksena.
Erakkorapu-uroksen käyttäytyminen saattaa määrittää sen parittelumenestyksen (Hazlett, 1989). Muilla lajeilla monimutkainen käyttäytymisrepertuaari ilmenee ennen siittiöiden siirtoa (Hazlett, 1989). Tämä käyttäytyminen voi olla keino, jolla naaraat arvioivat uroksen laatua, tai urokset voivat käyttää sitä saadakseen naaraan väkisin ulos kuorestaan. Esimerkiksi parittelua edeltävä parinvartiointi vie enemmän aikaa merilajeissa kuin Pagurus, jossa urokset yrittävät raahata naarasta 1-7 päivää (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima ym., 1996, 1998). Pagurus filholi -lajissa naaraat pyrkivät ilmeisesti välttämään uroksen parittelun lähestymistä räpyttelemällä kitalakeaan, mutta ne päätyvät usein hyväksymään kopulaation (Yamanoi ym., 2006). Joillakin hyönteisillä tämä voimakas parittelutapa, jolla suuremmat urokset voivat houkutella naaraita parittelemaan, on yleinen, esimerkiksi vesisiipijöillä (Arnqvist ja Rowe, 1995; Weigensberg ja Fairbairn, 1996) ja kärpäsillä (Blackenhorn ym., 2000; Pitnick ja García González, 2002). C. compressus -lajissa, vaikka urokset pyrkivät välittömästi siirtämään spermatofoorinsa, tuloksemme viittaavat siihen, että naaraiden rooli on oletettavasti tärkeä parittelun tuloksen ennustamisessa, koska havaitsimme, että naaraat voivat liikuttaa umpisolmujaan välttääkseen uroksen prekopulaarisen vartioinnin, pystyivät kävelemään pois urosten luota, eikä uroksen pysyvyys vaikuttanut naaraiden parittelupäätökseen (kuten siitä päätellen voidaan päätellä, että vaikka ei-reseptivisiä naaraita myös tartutettiin kiinni, vain jotkin reseptiviset naaraat saivat spermatofoorin). Tämä on vastoin sitä, mitä seksuaalisen konfliktin hypoteesi ennustaa (sensu Chapman ym., 2003; Arnqvist ja Rowe, 2005). Tässä koulukunnassa oletetaan, että urokset voivat alistaa naaraat parittelemaan. Vertailu merellisten ja maalla tai puolimaalla elävien erakkorapujen välillä voisi paljastaa ekologiset tekijät tai elämänhistorialliset piirteet, jotka määrittävät eron parinvartiointiajassa, naaraiden välttelyssä urosten häirintää vastaan ja naaraiden valintamahdollisuuksissa ja/tai -rajoituksissa. Yksi hypoteettinen edellytys urosten pakottamiselle ja naaraiden valinnalle voisi olla naaraiden ja urosten kokosuhde, joka, jos se on urosten eduksi, voi antaa niille mahdollisuuden alistaa naaraat. Näin voi olla lajeissa, joiden urokset ovat erittäin suuria, kuten P. filholi, jossa urokset voivat olla yli kaksi kertaa suurempia kuin naaraat (Minouchi ja Goshima, 1998), mutta näin ei ole toisissa lajeissa, kuten C. compressus, jonka urokset ovat naaraita suurempia (Osorno ym.), 1998).
Monissa lajeissa naaraiden roolia parittelun aikana on tutkittu vähemmän kuin urosten roolia (Eberhard, 1996), ja erakkorapu on selkeä esimerkki tästä mallista (Contreras-Garduño ja Córdoba-Aguilar, 2006). Naaraiden käyttäytyminen erakkorapuilla on ilmeisesti tärkeää parittelun lopputuloksen kannalta (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess ja Bauer, 2002), vaikka sen merkitystä on aliarvioitu (Contreras-Garduño ja Córdoba-Aguilar, 2006). Kaksi käyttäytymisnäyttöä tukee tätä näkemystä. Toisaalta parittelusekvenssi alkaa vasta sen jälkeen, kun naaras koskettaa uroksen suulakkeja sorkkajaloillaan tai kulkujaloillaan (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett ja Baron, 1989). Toisaalta ei ole tutkittu mekanismeja, joiden avulla naaraan valinta voi vaikuttaa isyyteen. Tähän liittyen tuoreessa Yamanoin ym. artikkelissa (2006) ehdotetaan, että naaraat viivyttävät munintaa suosiakseen uroksen ja uroksen välistä kilpailua ja käyttävät tätä tilaisuutena ”odottaa” parittelua isomman uroksen kanssa. Kaikki nämä tutkimukset viittaavat siihen, että naaraat vaikuttavat parittelun tulokseen, mikä yleisesti ottaen tukee näkemystä, jonka mukaan naaraat ovat avainasemassa parittelun aikana. Tuloksemme viittaavat siihen, että vain vastaanottavaiset naaraat tulevat kuoren ulkopuolelle siittiöiden siirtoa varten. Mielenkiintoista on, että nämä vastaanottavaiset naaraat ovat populaatiossa harvinaisempia kuin vastaanottamattomat naaraat, mutta ne eivät välttämättä ota vastaan spermatoporeja, mikä viittaa siihen, että ne eivät välttämättä pariudu sukupuolisesta asemastaan huolimatta. Lisäksi kokeemme viittaavat siihen, että urokset tarttuvat kaikkiin kohtaamiinsa naaraisiin, mutta uroksen pysyvyys ei riitä onnistuneen spermatoforin siirron onnistumiseen. Yksi vaihtoehtoinen selitys voisi olla, että urokset keräävät tietoa naaraiden vastaanottokyvystä suoraan tarttumalla naaraisiin ja päättämällä sitten jättää ne, jos naaraat eivät ole vastaanottavaisia. Jos esimerkiksi naaraat liikuttelevat kitalakeaan viestittääkseen seksuaalisesta vastaanottokyvystä, urokset saattavat vastaanottaa tämän tiedon vain tarttumalla naaraaseen ja päättää sitten, jatkaako se kyseisen naaraan kanssa vai ei (vastaavasta kontakti-sukupuoliferomoniperusteesta, mutta katkaravussa, ks. Caskey ja Bauer, 2005).
Miksi C. compressus -lajin uroksilla näyttäisi olevan epätäydellistä tietoa naaraan vastaanottokyvystä eivätkä ne pyri tarttumaan vain vastaanottokykyisiin naaraisiin? Parin houkutteleminen erakkorapuilla pyritään feromonituotannolla (Hazlett, 1966; Hazlett ja Rittschof, 2000) eikä niinkään tunto- tai näköärsykkeillä (Imafuku, 1986). C. compressuksella urokset voivat havaita naaraan 10-15 senttimetrin etäisyydeltä (Contreras-Garduño, julkaisemattomat tiedot). Esimerkiksi Pagurus geminus -merisalpaajalla uroksen ei tarvitse koskettaa naarasta, koska se havaitsee naaraan hajun lyhyeltä etäisyydeltä (muutaman senttimetrin etäisyydeltä): urokset havaitsevat naaraat antenneillaan ja pystyvät erottamaan vastaanottavaiset naaraat vastaansanomattomista naaraista (Imafuku, 1986). Tämä viittaa siihen, että naaraat levittävät jatkuvasti tietoa asemastaan ympäristöön. Lisäksi Goshima ym. (1998) havaitsivat, että P. filholi -naaraat tuottivat feromoneja ja urokset reagoivat vain kynnysarvoon, jolloin ne havaitsivat naaraat, mutta eivät päässeet käsiksi niiden parittelutilanteeseen. Tämä esti uroksia osoittamasta mieltymystä naaraiden koon, kutuun jäljellä olevan ajan tai hedelmällisyyden suhteen. Koska vastaanottavaisia naaraita oli harvemmin kuin vastaansanomattomia naaraita (kuten myös meidän tutkimuksessamme), urokset saattavat omaksua strategian, jonka mukaan ne parittelevat ensimmäisen kohtaamansa naaraan kanssa (Goshima et al., 1998). Tämä todiste on vastoin vaihtoehtoista hypoteesia, jonka mukaan urokset keräävät tietoa naaraiden vastaanottokyvystä tarttumalla naaraisiin.
Feromonipohjaiseen viestintään liittyen syvällinen tutkimus feromonituotannosta hermeettisissä rapuissa olisi valaisevaa, jotta tiedettäisiin, kykenevätkö urokset yleensä tunnistamaan naaraan statuksen vai eivät. Tämä selventäisi esimerkiksi sitä, muuttuuko naaraiden feromonituotanto naaraiden vastaanottokyvyn mukaan eri lajeissa ja ympäristöissä (maa- ja meriympäristöissä). Perusennuste on, että muutoksia naaraan feromonituotannossa ei pitäisi odottaa lajeissa, joissa urokset eivät tunnista naaraan lisääntymiskykyistä asemaa, kuten oletettavasti C. compressus -lajin tapauksessa. Lisäksi feromonien havaitsemistapa on todennäköisesti erilainen merellisillä ja maalla elävillä erakkoravuilla. Tiedetään, että esimerkiksi terrestriset ravut ovat kehittäneet hajuihin perustuvia sopeutumisia (Vannini ja Ferretti, 1997), mikä viittaa viestinnän korkeaan monimutkaisuuteen. Seksuaalisen viestinnän osalta vesiympäristö tarjoaa vakaammat olosuhteet feromonien välittämiselle kuin maanpäälliset elinympäristöt. Jos näin on, olisi odotettavissa vähemmän monimutkaista viestintää maalla elävissä lajeissa, joissa urokset eivät pysty havaitsemaan naaraiden lisääntymistilaa.
Lisäksi mielenkiintoinen aihe, jota tietojemme mukaan ei ole vielä tutkittu tässä eläintaksonissa, on tuntea feromonien tuottamisen, säätelyn ja vastaanottamisen fysiologinen perusta, jotta voidaan houkutella (naaraiden) ja tunnistaa (urosten) parisuhdekumppani, ja selvittää mahdollisia eroja meressä elävien ja maalla elävien hermeettisten rapujen välillä. Stensmyr ym. (2005) havaitsivat, että Virgus latron hajuaisti muistuttaa hyönteisten hajuaistia. Sama menetelmä, jota käytettiin tässä tutkimuksessa, voidaan ottaa käyttöön tutkittaessa feromoneihin perustuvaa viestintää erakkorapuilla.
Kiitokset
Kaksi nimettömänä pysyttelevää arvioijaa, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño ja R. B. Elwood, antoivat kommentteja, jotka paransivat artikkelia huomattavasti. Kiitämme V. Méndez Álvarezia tilastollisista neuvoista. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez ja M. Rodríguez auttoivat kenttähavainnoissa. A. Altamirano auttoi tietojen tallentamisessa. J. Manjarrez toimitti laitteet erakkorapujen käyttäytymisen ja morfometrian tallentamista varten. Teacapánin ja San Blasin (México) kalastajat antoivat logistista apua kenttätyön aikana. Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) tarjosi kaikki edellytykset työskentelyyn saarella.
.
–
.
.
,
.
ja
.
–
.
, ja
.
,
.
.
–
.
.
–
.
,
,
,
ja
.
–
.
ja
.
–
.
,
,
ja
.
–
.
.
,
.
ja
.
–
.
.
,
.
,
ja
.
–
.
,
ja
.
–
.
ja
.
–
.
.
–
.
.
–
.
.
–
.
.
–
.
.
–
.
.
–
.
.
–
.
.
–
.
, ja
.
–
.
ja
.
–
.
, ja
.
–
.
ja
.
–
.
.
–
.
.
–
.
, ja
.
–
.
ja
.
–
.
,
ja
.
–
.
,
ja
.
–
.
ja
.
–
.
, ja
.
–
.
,
,
,
,
ja
.
–
.
.
–
.
ja
.
–
.
, ja
.
–
.
.
–
.
.
–
.
,
ja
.
–
.
,
ja
.
–
.
,
ja
.
–
.
,
,
ja
.
–
.
ja
.
–
.
ja
.
–
.
,
,
ja
.
–
.
,
ja
.
–
.
,
, and
.
–
.
Author notes
† Deceased
.