Male-Male Competition and Female Behavior as Determinants of Male Mating Success in the Semi-Terrestrial Hermit Crab Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

A fost studiat comportamentul sexual al crabului pustnic Coenobita Compressus. Sunt comparate dimensiunile, speciile de cochilii de gasteropode și comportamentul sexual al masculilor măsurat în termeni de împerechere reușită sau nereușită (evaluată prin transferul de spermatofori), precum și rolul acestor variabile în întâlnirile între masculi pentru accesul la femele. Deoarece receptivitatea femelelor (evaluată ca grad de dezvoltare a ouălor) ar putea, de asemenea, să influențeze succesul împerecherii masculilor, numărul relativ de femele receptive și nereceptive care au avut sau nu spermatofori este utilizat pentru a evalua dacă femelele nereceptive au fost induse să se împerecheze. Am evaluat cât de frecvent erau prezente în populație femelele receptive și nereceptive. Un experiment a determinat dacă masculii au fost capabili să prindă femelele în funcție de receptivitatea sexuală a femelelor. Rezultatele arată că: 1) comportamentul și tipul de cochilie de gasteropod la masculi nu este legat de succesul împerecherii; 2) masculii mari au câștigat în fața masculilor mici în timpul concursurilor pentru accesul la femele; 3) doar unele femele receptive (de fapt, cele mai puțin frecvente în populație) au primit spermatofori chiar și atunci când masculii au încercat să se împerecheze cu femele receptive și nereceptive; și 4) comportamentul femelelor a determinat rezultatul succesului împerecherii. Aceste rezultate indică faptul că mărimea masculului este importantă doar în timpul competiției între masculi, dar nu și în timpul alegerii femelelor. Rezultatele noastre sugerează, de asemenea, un rol activ al comportamentului femelei în determinarea rezultatului împerecherii și că masculii nu sunt capabili să forțeze femelele să se împerecheze, spre deosebire de alte specii la care femelele, receptive sau nu, nu sunt capabile să se sustragă agresiunilor sexuale ale masculilor.

Introducere

Atributele masculine, de ex, mărimea, comportamentul, resursele, îngrijirea parentală, care conferă avantaje în succesul împerecherii și/sau al fertilizării au fost relativ bine studiate la multe specii de animale (a se vedea Andersson, 1994 pentru o trecere în revistă), dar rolul comportamentului femelei și al stadiului de reproducere sexuală au fost mai puțin studiate, în ciuda importanței lor potențiale în determinarea rezultatului împerecherii (a se vedea Peretti și Carrera, 2005 pentru o trecere în revistă).

La crabii pustnici, succesul masculului în transferul de spermatofori a fost de obicei legat de mărimea masculului, de speciile de cochilii de gasteropode, și/sau de comportament (Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett și Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). Mărimea mare a masculilor permite, de obicei, accesul la femele, probabil pentru că masculii mari au mai mult succes în timpul competițiilor între masculi (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004) și/sau pentru că femelele aleg masculi mari ca parteneri (Hazlett, 1989). Pe de altă parte, locuirea unei anumite specii de cochilii de gasteropode influențează performanța de împerechere a masculilor: masculii din unele specii de cochilii sunt mai predispuși să aibă comportamente care sunt preferate de femele (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett și Baron, 1989). În cele din urmă, s-a demonstrat că și comportamentul masculilor afectează oportunitățile de împerechere în diferite moduri. De exemplu, frecvența raidurilor inverse (în care cochilia femelă este atrasă rapid spre mascul prin flexia picioarelor ambulatorii ale acestuia) la Clibanarius zebra a fost mai mare în interacțiunile care au dus la împerecheri, în comparație cu cele care au dus la împerecheri nereușite (Hazlett, 1989). La unele specii de crabi pustnici, masculii „păzesc” femelele (prin prinderea cu cheile minore stângi a carapacei ocupate de femele și tragerea lor) înainte de împerechere, de la 1 la 7 zile, până când femelele devin receptive (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Odată ce aceasta este receptivă, masculul își transferă spermatoforii atunci când ea iese parțial din cochilie (Hazlett, 1989; Hess și Bauer, 2002). După împerechere, paza continuă de la câteva minute la câteva ore, probabil pentru a reduce riscul de competiție a spermatozoizilor (Hazlett, 1989; Minouchi și Goshima, 1998).

Similar cu ceea ce se întâmplă la alte animale (analizat de Eberhard, 1996), rolul femelelor crabului pustnic în timpul reproducerii a fost puțin studiat, în ciuda faptului că femela poate determina dacă are loc împerecherea (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess și Bauer, 2002). Două variabile potențial importante sunt comportamentul femelei și stadiul de reproducere. În legătură cu comportamentul femelei, unele cercetări au raportat că transferul de spermatofori începe atunci când femela atinge aparatul bucal al masculului (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett și Baron, 1989). Acest lucru sugerează că femelele joacă un rol cheie în reproducerea crabului pustnic, dar sunt necesare observații detaliate pentru a ști în ce măsură comportamentul femelei determină apariția și încheierea împerecherii. Stadiul de reproducere al femelei este, de asemenea, relevant în ceea ce privește afectarea apariției împerecherii, deoarece, probabil, unii masculi de crab pustnic nu par să aibă informații despre receptivitatea femelei (Goshima et al., 1998; dar a se vedea Imafuku, 1986). O consecință a acestei lipse de informații este că masculii pot agăța orice femelă pe care o întâlnesc, iar această hărțuire poate afecta deciziile de împerechere ale femelelor, așa cum prevăd ideile actuale privind conflictul sexual (Chapman et al., 2003; Arnqvist și Rowe, 2005). Cu toate acestea, dacă femelele joacă un rol activ în depunerea spermatoforilor, numai femelele fără spermatofori ar trebui să fie receptive, permițând masculilor să se împerecheze, de exemplu, prin ieșirea din cochilie pentru a primi spermatoforii.

În contextul alegerii femelelor, o întrebare interesantă este: tipul de cochilie locuit de masculi determină rezultatul împerecherii (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett și Baron, 1989)? Cu toate acestea, un efect pozitiv sau negativ al tipului de cochilie asupra succesului împerecherii nu poate fi generalizat la toate speciile de crabi pustnici, deoarece la pustnicii generaliști ai cochiliei, masculii care purtau anumite cochilii au avut mai mult succes în obținerea unei partenere, dar nu s-a constatat niciun efect al cochiliei la crabii pustnici specialiști în cochilii (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett și Baron, 1989). C. compressus ar putea fi considerat un specialist în cochilii deoarece mai mult de 80 % dintre crabi purtau cochilii de Nerita scabricosta (Guillén și Osorno, 1993). Prin urmare, nu ar trebui să ne așteptăm să găsim o relație între tipul de cochilie și rezultatul împerecherii dacă specia de cochilie nu este un indicator fiabil al condiției masculului la specialiștii în cochilii (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Până acum, comportamentul sexual al crabilor pustnici a fost studiat în laborator și numai folosind crabii pustnici marini ca sistem model, dar lipsesc informațiile despre comportamentul sexual al crabilor pustnici semi-teritoriali (vezi Imafuku, 2002). De exemplu, la C. compressus, au fost studiate preferințele pentru carapace (Abrams, 1978; Herreid și Full, 1986; Guillén și Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) și pentru hrană (Thacker, 1998), dar comportamentul său sexual rămâne necunoscut. În această lucrare, obiectivele noastre sunt: 1) să descriem comportamentul reproductiv al C. compressus în condiții naturale; 2) să explorăm modul în care mărimea masculului, comportamentul și alegerea cochiliei de gasteropode determină succesul împerecherii masculului; 3) să explorăm dacă comportamentul și/sau stadiul reproductiv al femelei determină rezultatul împerecherii; și 4) să testăm experimental dacă masculii răspund sexual la receptivitatea femelei. Acest ultim experiment ar putea permite să se vadă dacă masculii chiar încearcă să se împerecheze cu femelele nereceptive.

Materiale și metode

O populație de C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) prezentă pe Isla Isabel, Mexic |$(21^\circ 52′{\rm{N}},\;105^\circ 54′{\rm{W}})$| a fost studiată în iulie 2002.

Descrierea împerecherii și avantajul de mărime al masculilor în concursuri

Comportamentul sexual a 27 de cupluri a fost filmat pe parcursul a 24 de nopți (între 3-27 iulie) pentru a obține o descriere a comportamentului de împerechere și a întâlnirilor între masculi. Filmarea a fost realizată cu ajutorul unei camere video Sony cu filmare nocturnă (DCR-TRV830). Perechile de împerechere, masculii intruși, concursurile între masculi și masculii paznici după împerechere au fost urmăriți la o distanță de 2-3 metri pentru a nu deranja animalele. Cu toate acestea, acele perechi care s-au separat una de cealaltă în primele două minute de înregistrare au fost excluse, deoarece am presupus că este posibil ca acestea să își fi întrerupt secvența de împerechere din cauza prezenței observatorului. După ce perechile s-au separat una de cealaltă la o distanță de aproximativ 30-40 de centimetri, crabii au fost colectați pentru a-i extrage din carapace (trăgându-i ușor prin ținerea apendicelor) pentru a măsura dimensiunea masculului (lungimea scutului + lungimea carapacei posterioare) (CL; pentru un raționament de măsurare similar, a se vedea Osorno et al., 2005) și lungimea chelae (de la propodus până la partea superioară a degetului fix), ambele măsuri la cea mai apropiată |$0,01\;{\rm{mm}}$|. În cazul în care un alt crab mascul a întrerupt perechea de împerechere, „intrusul” a fost, de asemenea, colectat și măsurat în mod similar. Pentru a înregistra prezența spermatoforilor și a ouălor, femelele au fost adăpostite în cutii de plastic |$(17 \rm{cm}}(17 \ ori 13 \ ori 8,5\;{\rm{cm}})$| și extrudate din carapacea lor pentru a observa prezența spermatoforilor (aceștia apar pe corpul femelei), extrudarea ouălor și dacă există ouă în interiorul pleonului (în exterior, se poate observa o linie portocalie în partea dorsală a pleonului).

Dimensiunea și cochilia gasteropodică a masculilor (fie Nerita scabricosta, Thais speciosa sau Murex sp.; Guillén și Osorno, 1993) și stadiul reproductiv al femelelor au fost legate de probabilitatea depunerii spermatoforilor. Pentru aceasta, un al doilea set de 164 (acest număr diferă în unele analize, deoarece nu am putut măsura toate variabilele la unele animale) de crabi împerecheați au fost aleși la întâmplare, au fost observați (până când s-au separat) și masculii au fost măsurați. Am desemnat masculii reușiți ca fiind cei care și-au transferat spermatoforii și masculii nereușiți ca fiind cei care nu și-au transferat spermatoforii. Animalele au fost sexate prin evaluarea prezenței tuburilor sexuale la masculi (Tudge și Lemaitre, 2004).

Stadiul reproductiv al femelelor

După extragerea femelelor din carapace și dacă acestea erau ovigeroase, s-a înregistrat stadiul reproductiv al femelelor (pentru a atribui receptivitatea sau nereceptivitatea femelelor). Au fost stabilite trei stadii de reproducere: 1) femele „O” cu ouă portocalii recent fecundate (dar fără puncte oculare vizibile); 2) femele „D” cu ouă de culoare roșu închis cu puncte oculare vizibile, dar cu un corp incomplet format; și 3) femele „G” purtând atât ouă noi de culoare gri în interiorul pleonului lor, gata să fie fecundate, cât și larve complet dezvoltate pe pleopode, gata să fie eliberate în mare. Pentru o clasificare similară a stadiului de reproducere al femelelor, a se vedea, de asemenea, Goshima et al. (1998). Femelele „O” și „D” au fost considerate femele nereceptive, având în vedere că au ouăle fecundate pe pleopode și nu au transportat ouă pentru a fi fecundate (JC-G, observație personală). Dimpotrivă, am considerat femelele „G” ca fiind receptive, deoarece au ouă complet dezvoltate pe pleopode, dar ouă noi în interiorul pleonului lor, gata să fie fertilizate (JC-G, observație personală). Deși toate etapele poartă ouă fertilizate pe pleopode, femelele din diferite categorii diferă în ceea ce privește momentul în care noile ouă pot fi fertilizate. În acest caz, femelele G au produs deja ouă care pot fi fertilizate imediat, în timp ce femelele O și D vor avea nevoie de timp pentru ca ouăle lor să fie pregătite pentru fertilizare, ceea ce poate dura până la 20-30 de zile (JC-G, date nepublicate). Deși am găsit și femele neovigeroase, dimensiunea eșantionului lor a fost extrem de mică pentru a fi relevantă din punct de vedere statistic.

În plus, am înregistrat receptivitatea a 99 de femele solitare. Acest set de date a fost folosit pentru a vedea cât de frecvente au fost etapele de reproducere a femelelor în populație, ceea ce poate da o idee despre frecvența cu care masculii pot găsi o femelă receptivă.

Marii recunosc femelele receptive și le evită pe cele nereceptive?

Am investigat dacă masculii au fost mai predispuși să prindă o femelă receptivă (G) sau nereceptivă (O sau D). Zece femele G, |$10\;{\rm{O}}$| femele și |$10\;{\rm{D}}$| femele au fost colectate de un observator și au fost apoi adăpostite în cutia de plastic pentru a înregistra stadiul lor de reproducere. Aceste femele au fost apoi eliberate și observate îndeaproape pe o perioadă de cinci minute și s-a înregistrat dacă un mascul a apucat sau nu cochilia femelei. Testele au fost oarbe: un observator a colectat femela pentru a vedea stadiul ei de reproducere, iar un al doilea observator, care nu știa dacă femela era receptivă sau nu, a urmărit femela la o distanță de 3-4 metri.

Analiză

Datorită faptului că numărul diferit de masculi reușiți și nereușiți este comparat cu diferențele în utilizarea cochiliei, am folosit un tabel de contingență |$(r \ ori c)$| unde |$r = 2$| (masculi reușiți și nereușiți) și |$c = 3$| (cochilie purtată: Nerita scabricosta, Thais speciosa și Murex sp.). În ceea ce privește femelele, s-au testat diferențele de frecvență în ceea ce privește numărul de femele care au avut sau nu un spermatofor |$(r = 2)$| în funcție de stadiul lor de reproducere (|$c = 3$|: G, O și D).

Toate măsurile morfometrice sunt date în mm, în timp ce durata evenimentelor este dată în min. |${\rm{Mean}} \pm {\rm{SD\;error}}$| sunt prezentate dacă nu se specifică altfel.

Rezultate

Comportamentul de împerechere

Crabii care se împerechează au fost găsiți în interiorul unor peșteri mici și pe plajă. În peșteri, masculii fie au căutat femelele, fie au luat o femelă care s-a apropiat de ei. Am înregistrat doar comportamentul de împerechere observat în interiorul peșterilor, deoarece pe plajă au fost observate doar trei împerecheri (crabii din acest din urmă loc căutau în principal hrană).

După ce a fost găsită o femelă, masculul o apucă și îi ține carapacea folosind picioarele ambulatorii și chelae dreapta și stânga. Apoi, masculul o întoarce până când deschiderile carapacei ambelor animale sunt orientate una spre cealaltă. Aceste interacțiuni au durat între 3,11 și 49,50 minute (17,13 |$\pm 14,\;n = 27$|). În cazul unei împerecheri reușite, atunci când deschiderile cochiliei sunt orientate unul spre celălalt, tuburile sexuale ale masculului sunt în contact cu suprafața ventrală a cefalotoraxului și pleonului femelei. În această poziție, masculul a putut apoi să își transfere spermatoforii. După transferul spermatoforilor, masculul a rămas în apropiere și a urmărit îndeaproape femela. În unele ocazii, masculul se afla pe partea superioară a cochiliei femelei în timp ce aceasta se deplasa. Dacă un alt mascul atinge perechea |$(n = 17)$|, masculul care se împerechează îl lovește și îl aruncă pe masculul intrus |$(n = 15)$|. Toate femelele păzite |$(n = 27)$| purtau spermatofori. Timpul minim și maxim înregistrat de reproducere a femelelor a fost de 3, respectiv 24 de ore.

Succesul de împerechere în funcție de tipul de cochilie și de mărimea masculilor

Tipul de cochilie al masculilor

Așa cum s-a constatat anterior în această populație (Guillén și Osorno, 1993), cele mai frecvente specii de cochilii folosite de ambele sexe au fost Nerita scabricosta|$$(87.2\% )$| urmată de Thais speciosa|$(8.1\% )$| și Murex sp. (|$4.6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; Tabelul 1). Nu am găsit diferențe în ceea ce privește speciile de cochilii purtate de masculii care au avut succes și cei care nu au avut succes |$$({X^2} = 4.18,\;d.f. = 2,\;P = 0,1)$|.

Mărimea masculului

Transferul de spermatofori nu a fost legat de CL (masculi de succes: |$10.55 \pm 0.51\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; masculi nereușiți: |10.85 \pm 0.69\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.22,\;P = 0.82$|), chelae dreapta (succes: |13.49 $ \pm 3.05\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; fără succes: |13.34 $ \pm 3.19\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.23,\;P = 0.81$|) sau chelae stânga (masculi cu succes: |10,33 $ 10,33 \pm 2,47\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; masculi nereușiți: |10,12 $ 10,12 \pm 2,35\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,4,\;P = 0,68$|). CL a fost corelat cu chelae dreapta |$(r = 0,84,\;n = 127,\;P \lt 0,001)$| și stânga |$(r = 0,81,\;n = 127,\;P = 0,001)$|.

Concursuri între masculi

Comportamentul de concurs al masculilor a decurs după cum urmează. Masculul care se împerechează lovea cochilia masculului intrus sau părți ale corpului acestuia, dând cu chelae mari înainte și înapoi. Unele lovituri au fost suficient de puternice pentru a-l face pe masculul intrus să se întoarcă, în timp ce altele abia l-au mișcat. În timpul agresiunii masculine, uneori masculul intrus a lovit corpul femelei. Masculul care se împerechează a ripostat invariabil după ce a fost atacat. „Câștigătorul” rezultat din aceste întâlniri a rămas în apropierea femelei, în timp ce „învinsul” a părăsit locul. Durata concursului a durat |$0,87 \pm 0,55$| minute (interval: 0,15-2,02; |$n = 17$|). În toate cazurile, masculul mai mare a „câștigat” întâlnirea.

Am examinat efectul mărimii asupra probabilității de a câștiga un concurs și am constatat că CL a fost mai mare la masculii câștigători |$(12,31 \pm 0,7,\;n = 17)$| decât la masculii învinși (|$10,09 \pm 0,53,\;n = 17$|; t|${\rm{test}} = 2,51,\;P = 0,01$|; Fig. 1). Aceeași tendință a fost găsită pentru partea dreaptă (câștigători: |$14,56 \pm 0,66,\;n = 17$|; perdanți: |$12,43 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|) și la stânga (câștigători: |11,27 $ \pm 0,55,\;n = 17$|; învinși: |$9,48 \pm 0,43,\;n = 17;\;t = 2,5,\;P = 0,01$|) chelae. Ambele chelae au fost corelate cu CL (chela dreaptă: |$r = 0,77,\;{\rm{n}} = 34,\;P \lt 0,0001$|; chela stângă: |$r = 0,82,\;n = 34,\;P = 0$| 0,001).

Succesul populației legat de comportamentul femelei și de stadiul reproductiv

Comportamentul femelei

Toate femelele care au primit spermatofori au rămas în interiorul cochiliei. Femelele nereceptive și-au zvâcnit apendicele pentru a evita paza pre-pereche de către masculi. Au existat două moduri prin care femelele s-au separat de masculi. Femelele fie se separau singure, de exemplu, femelele se îndepărtau și masculii nu le mai apucau din nou, fie plecau atunci când un alt mascul le întrerupea în timpul interacțiunii de pereche. În majoritatea cazurilor (59 din 76) |$({X^2} = 23,21,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$| separarea s-a făcut prin prima metodă, în timp ce în restul cazurilor (17) masculii au întrerupt.

Stadiul reproductiv al femelelor

După cum era prevăzut, femelele cu spermatofori au fost predominant femele G |$(93\% ,\;n = 25)$|, urmate de femele D |$(7\% ,\;n = 2)$|. Femelele O nu au purtat niciodată spermatofori |$({X^2} = 19,5,\;d.f. = 1,\;P \lt 0,0001)$|. Femelele fără spermatofori au fost predominant femele D |$(67\% \;n = 52)$|, în timp ce O și G au fost reprezentate de |$18\% $||$(n = 14)$| și respectiv |$15\% $||$(n = 11)$| |$({X^2} = 39.29,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.

Rezultatele noastre privind eșantionul de femele solitare și stadiul lor de reproducere au arătat că cele mai multe femele se aflau în stadiul de reproducere D |$(57\% ,\;n = 56)$| urmate de femelele O |$(14\% ,\;n = 14)$| și apoi de femelele G |$(29\% ,\;n = 29;\;{X^2} = 35.78,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001)$|.

Marii recunosc femelele receptive și le evită pe cele nereceptive?

Nu am constatat că masculii au apucat mai multe femele receptive (G) decât femelele nereceptive (D sau O) în timpul încercărilor noastre. Nouă din |$10\\;{\rm{G}}$| femele |$(90\% )$| au fost apucate și 8 din femelele |$10\;{\rm{D}}$| și O |$(80\% )$| au fost apucate |$({X^2} = 0,80,\;d.f. = 2,\;P = 0,67)$|.

Discuție

Evidențele din studiile altor specii de crabi pustnici indică faptul că identitatea carapacei este o variabilă importantă care afectează succesul împerecherii, adică, Calcinus tibicen (Hazlett și Baron, 1989). La C. compressus, specia de cochilie preferată este N. scabricosta (Guillen și Osorno, 1993), iar crabii care trăiesc în aceste cochilii cresc cu o rată de zece ori mai mare decât crabii care trăiesc în cochilii mai grele, cum ar fi cea de Thais speciosa, ajungând la o condiție energetică mai bună (Contreras-Garduño, 2001; Osorno et al., 2005). Acest efect indirect al alegerii carapacei explică de ce indivizii se luptă pentru carapacea de N. scabricosta, uneori cu consecințe mortale (Osorno et al., 1998). Acest studiu a constatat că masculii de succes (cei care s-au împerecheat) nu au fost mai susceptibili de a avea un anumit tip de cochilie, inclusiv N. scabricosta. Efectul speciilor de cochilii afectează în mod pozitiv dezvoltarea și creșterea, dar este posibil să nu fie relevant pentru succesul împerecherii, deoarece orice cochilie locuită de masculi poate acorda acces egal la femele. Acest rezultat și cel al lui Hazlett (1989) sugerează că, la crabii pustnici specialiști în carapace, tipul de carapace nu este important în timpul selecției intersexuale, deoarece majoritatea masculilor poartă aceeași specie de carapace. Cu toate acestea, la speciile generaliste de scoici, capacitatea de a procura anumite specii de scoici este supusă selecției, iar trăsăturile masculilor, cum ar fi capacitatea competitivă, reflectă vigoarea sau puterea masculului. O comparație mai profundă între specialiștii și generaliștii în carapace va fi utilă pentru a cunoaște consecințele adaptative la selecția carapacei de către femele, iar studiile comparative care iau în considerare filogenia acelor specii de crabi în care femelele aleg anumite tipuri de carapace vor oferi informații despre evoluția alegerii femelei pe baza carapacei purtate de masculi (pentru o sugestie similară, a se vedea Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

Crabii Hermit sunt dimorfici din punct de vedere sexual în ceea ce privește dimensiunea, masculii fiind mai mari decât femelele (Bertness, 1981; Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Osorno et al., 1998; Wada, 1999, 2001; Wada et al., 1999a, 1999b; Mantelatto și Martinelli, 2001; Yoshino et al., 2002). S-a sugerat că alegerea femelei sau competiția mascul-masculin ar putea fi responsabilă pentru această diferență de mărime (Wada et al., 1996, 1999a). Cu toate acestea, nu am constatat că masculii care și-au transferat spermatoforii erau mai mari decât masculii care nu au reușit să facă acest lucru, în ciuda avantajului de mărime al masculilor mari în competițiile agresive. Interpretăm acest lucru ca însemnând că mărimea ar putea fi avantajoasă în timpul concursurilor între masculi, ca o primă etapă de selecție sexuală, dar nu și în timpul alegerii femelei, ca o a doua etapă. Prin urmare, în această a doua etapă, femelele par să își bazeze decizia de împerechere pe alte variabile decât mărimea corpului sau specia de cochilie de gasteropod.

În concursurile pentru femele, masculii câștigători din C. compressus aveau chelae mai mari decât cei învinși și își foloseau chelae pentru a-și lovi adversarul mascul. Hazlett (1968) și Yoshino et al. (2004) au găsit un rezultat similar la Diogenes pugilator și, respectiv, Pagurus filholi, doi crabi pustnici marini. Presiunea de selecție sexuală asupra dimensiunii generale și a structurilor utilizate în luptă, se aseamănă cu cea observată la masculii altor specii, de exemplu, coarnele cerbilor, coarnele la oile bighorn și la insecte (analizată de Andersson, 1994). Baza pentru acest lucru, similar cu cele de la alte specii (a se vedea Andersson, 1994), este că acei masculi cu structuri de luptă mai mari (ca chelae la crabii pustnici) sunt animale în condiții mai bune, iar femelele pot obține un beneficiu indirect pentru urmașii lor prin împerecherea cu acești indivizi (Wong și Candolin, 2005). Având în vedere că femelele pot primi unele lovituri din partea masculilor intruși, o întrebare legată de acest lucru este de a vedea ce costuri pot fi plătite de femele în timpul competițiilor între masculi. În plus și în mod similar, ar fi interesant de știut care sunt costurile pe care le plătesc masculii ca urmare a luptelor lor.

Comportamentul unui crab pustnic mascul poate determina succesul său de împerechere (Hazlett, 1989). La alte specii, un repertoriu comportamental complex este exprimat înainte de transferul spermatoforilor (Hazlett, 1989). Acest comportament poate fi mijlocul prin care femelele evaluează calitatea masculului sau poate fi folosit de masculi pentru a extrage cu forța femela din carapacea ei. De exemplu, paza partenerului înainte de împerechere durează mai mult timp la speciile marine ca Pagurus, în care masculii încearcă să tragă femela de la 1 la 7 zile (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). La Pagurus filholi, se pare că femelele încearcă să evite avansurile masculului de împerechere prin mișcarea chelipedelor, dar deseori sfârșesc prin a accepta copulația (Yamanoi et al., 2006). La unele insecte, acest mod energic de împerechere, prin care masculii mai mari pot determina femelele să se împerecheze, este comun, de exemplu, la stridenții de apă (Arnqvist și Rowe, 1995; Weigensberg și Fairbairn, 1996) și la muște (Blackenhorn et al., 2000; Pitnick și García González, 2002). La C. compressus, deși masculii încearcă imediat să își transfere spermatoforii, rezultatele noastre sugerează că rolul femelelor este probabil important pentru a prezice rezultatul împerecherii, având în vedere că am constatat că femelele își pot muta apendicele pentru a evita paza precopulatorie a masculilor, au fost capabile să se îndepărteze de masculi, iar persistența masculilor nu a afectat decizia de împerechere a femelelor (după cum reiese din faptul că, deși femelele nereceptive au fost, de asemenea, apucate, doar unele femele receptive au primit spermatofori). Acest lucru este contrar celor prezise de ipoteza conflictului sexual (sensu Chapman et al., 2003; Arnqvist și Rowe, 2005). Această școală de gândire presupune că masculii pot supune femelele pentru a se împerechea. O comparație între crabii pustnici marini și cei terestre sau semi-terestre ar putea dezvălui factorii ecologici sau trăsăturile istoriei vieții care determină diferența în ceea ce privește timpul de pază a partenerului, evitarea de către femele a hărțuirii masculilor și oportunitățile și/sau restricțiile pentru alegerea femelei. O condiție ipotetică pentru constrângerea masculului/alegerea femelei ar putea fi raportul de mărime dintre femele și masculi, care, dacă este în favoarea masculilor, le poate permite acestora să supună femelele. Acesta poate fi cazul speciilor ale căror masculi sunt extrem de mari, cum ar fi P. filholi, unde masculii pot fi de peste două ori mai mari decât femelele (Minouchi și Goshima, 1998), dar nu este cazul altor specii, cum ar fi C. compressus, ai cărei masculi sunt |$21,46\% $| mai mari decât femelele (Osorno et al, 1998).

La multe specii, rolul femelelor în timpul împerecherii a fost studiat mai puțin decât cel al masculilor (Eberhard, 1996), iar crabii pustnici sunt un exemplu clar al acestui model (Contreras-Garduño și Córdoba-Aguilar, 2006). Comportamentul femelei la crabii pustnici este aparent important pentru a determina rezultatul împerecherii (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess și Bauer, 2002), deși rolul său a fost subestimat (Contreras-Garduño și Córdoba-Aguilar, 2006). Două dovezi comportamentale susțin acest punct de vedere. Pe de o parte, secvența de împerechere începe numai după ce o femelă atinge părțile bucale ale masculului cu chelipedul sau cu picioarele ambulatorii (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett și Baron, 1989). Pe de altă parte, mecanismele prin care alegerea femelei poate influența paternitatea nu au fost investigate. În legătură cu acest aspect, o lucrare recentă a lui Yamanoi et al. (2006) sugerează că femelele întârzie ovipoziția pentru a favoriza competiția mascul-masculin și folosesc acest lucru ca o oportunitate de a „aștepta” împerecherea cu un mascul mai mare. Toate aceste studii sugerează că femelele influențează rezultatul împerecherii, ceea ce, în general, susține ideea că femelele joacă un rol cheie în timpul împerecherii. Rezultatele noastre sugerează că numai femelele receptive ies în afara cochiliei pentru a permite transferul de spermatofori. În mod interesant, aceste femele receptive sunt mai puțin frecvente decât femelele nereceptive în populație, dar nu acceptă neapărat spermatoforii, ceea ce sugerează că, în ciuda statutului lor sexual, ele nu se împerechează neapărat. Mai mult, experimentele noastre sugerează că masculii captează toate femelele pe care le întâlnesc, dar persistența masculilor nu este suficientă pentru un transfer de spermatofori reușit. O explicație alternativă ar putea fi aceea că masculii colectează informații despre receptivitatea femelelor în mod direct prin apucarea femelelor și apoi prin decizia de a le părăsi dacă femelele nu sunt receptive. De exemplu, dacă femelele își mișcă ghearele pentru a comunica receptivitatea sexuală, este posibil ca masculii să primească această informație doar atunci când apucă femela și apoi să decidă dacă vor continua sau nu cu femela respectivă (pentru un raționament similar al unui feromon sexual de contact, dar la un crevete, a se vedea Caskey și Bauer, 2005).

De ce masculii de C. compressus par să aibă informații incomplete despre receptivitatea femelei și nu au tendința de a apuca doar femelele receptive? Atracția partenerului la crabii pustnici este vizată de producția de feromoni (Hazlett, 1966; Hazlett și Rittschof, 2000) mai degrabă decât de stimulii tactili sau vizuali (Imafuku, 1986). La C. compressus, masculii pot detecta o femelă la o distanță de 10-15 centimetri (Contreras-Garduño, date nepublicate). De exemplu, la crabul pustnic marin Pagurus geminus, masculul nu are nevoie să atingă femela, deoarece îi detectează mirosul la o distanță scurtă (câțiva centimetri): masculii detectează femelele cu ajutorul antenelor și sunt capabili să distingă femelele receptive de cele nereceptive (Imafuku, 1986). Acest lucru sugerează că femelele eliberează în mod constant informații despre statutul lor în mediul înconjurător. Mai mult, Goshima et al. (1998) au constatat că femelele P. filholi produc feromoni, iar masculii răspund doar la o valoare de prag, detectând femelele, dar fără a avea acces la statutul lor de împerechere. Acest lucru i-a împiedicat pe masculi să arate o preferință pentru mărimea femelei, timpul rămas până la reproducere sau fecunditate. Având în vedere că femelele receptive au fost mai puțin frecvente decât cele nereceptive (așa cum se întâmplă și în studiul nostru), este posibil ca masculii să adopte o strategie de împerechere cu prima femelă pe care o întâlnesc (Goshima et al., 1998). Aceste dovezi contrazic ipoteza alternativă conform căreia masculii colectează informații despre receptivitatea femelei prin agățarea femelelor.

În legătură cu comunicarea bazată pe feromoni, un studiu aprofundat al producției de feromoni la crabii pustnici ar fi lămuritor pentru a ști dacă masculii, în general, sunt capabili să recunoască sau nu statutul femelei. Acest lucru va clarifica, de exemplu, dacă producția de feromoni de către femele se modifică în funcție de receptivitatea femelei între specii și medii (terestru versus marin). O predicție de bază este că nu ar trebui să se aștepte modificări ale producției de feromoni de către femele în cazul speciilor la care masculii nu recunosc statutul reproductiv al femelei, așa cum se presupune că este cazul lui C. compressus. În plus, este probabil ca modul de detectare a feromonilor să fie diferit la crabii pustnici marini și la cei tereștri. Se știe că, de exemplu, crabii terestre au dezvoltat adaptări bazate pe mirosuri (Vannini și Ferretti, 1997), ceea ce sugerează un nivel ridicat de complexitate a comunicării. În ceea ce privește comunicarea sexuală, mediul acvatic oferă condiții mai stabile pentru transmiterea feromonilor în comparație cu habitatele terestre. Dacă așa stau lucrurile, ne-am aștepta la o comunicare mai puțin complexă la speciile terestre, masculii fiind incapabili să detecteze statutul reproductiv al femelelor.

În plus, un subiect interesant care, din câte știm, rămâne nestudiat la acest taxon animal, este cunoașterea bazei fiziologice a producerii, reglării și recepției feromonilor pentru atragerea partenerului (la femele) și recunoașterea acestuia (la masculi), precum și stabilirea unor posibile diferențe între crabii pustnici marini și cei terestre. Stensmyr et al. (2005) au constatat că simțul olfactiv al lui Virgus latro este similar cu cel al insectelor. Aceeași metodă utilizată în acest studiu poate fi adoptată pentru a investiga comunicarea bazată pe feromoni la crabii pustnici.

Recunoștințe

Doi referenți anonimi, F. R. Schram, J. M. Contreras Garduño și R. B. Elwood au oferit comentarii care au îmbunătățit substanțial lucrarea noastră. Îi mulțumim lui V. Méndez Álvarez pentru consultanță statistică. R. Acosta Rubio, C. G. Cortés, R. J. J. J. Gonzales, Mendoza Pérez și M. Rodríguez ne-au ajutat cu observațiile pe teren. A. Altamirano a ajutat la capturarea datelor. J. Manjarrez a furnizat echipamentul pentru înregistrarea comportamentului și a morfometriei crabilor pustnici. Pescarii din Teacapán și San Blas, Mexic, au oferit ajutor logistic în timpul lucrului pe teren. Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) a oferit toate facilitățile pentru a lucra în insulă.

Note ale autorului

.