Male-Male Competition and Female Behavior as Determinants of Male Mating Success in the Semi-Terrestrial Hermit Crab Coenobita Compressus (H. Milne Edwards)

Abstract

A Coenobita compressus nevű remeterák szexuális viselkedését vizsgálták. Összehasonlítottuk a hímek méretét, csigahéj faját és a hímek szexuális viselkedését a sikeres vagy sikertelen párzás szempontjából mérve (spermatofórák átvitelével értékelve), valamint e változók szerepét a hím-hím találkozásokban a nőstényekhez való hozzáférésért. Mivel a nőstények fogékonysága (amelyet a peték fejlődésének fokaként értékeltek) szintén befolyásolhatja a hímek párzási sikerét, a spermatopórákkal rendelkező vagy nem rendelkező fogékony és nem fogékony nőstények relatív számát használjuk annak értékelésére, hogy a nem fogékony nőstényeket párzásra késztették-e. Megvizsgáltuk, hogy milyen gyakran voltak jelen a populációban receptív és nem receptív nőstények. Egy kísérletben megállapítottuk, hogy a hímek a nőstények szexuális receptivitása szerint képesek voltak-e megragadni a nőstényeket. Az eredmények azt mutatják, hogy: 1) a hímek viselkedése és a csigahéj típusa nincs összefüggésben a párzási sikerrel; 2) a nagytestű hímek győztek a kistestű hímekkel szemben a nőstényekhez való hozzáférésért folytatott versenyben; 3) csak néhány fogékony nőstény (valójában a populációban ritkábban előforduló) kapott spermatofórákat még akkor is, amikor a hímek megpróbáltak párzani fogékony és nem fogékony nőstényekkel; és 4) a nőstények viselkedése meghatározta a párzási siker eredményét. Ezek az eredmények arra utalnak, hogy a hímek mérete csak a hím-hím verseny során fontos, a nőstényválasztás során nem. Eredményeink arra is utalnak, hogy a nőstény viselkedése aktív szerepet játszik a párzás kimenetelének meghatározásában, és hogy a hímek nem képesek a nőstényeket párzásra kényszeríteni, ellentétben más fajokkal, amelyekben a nőstények, akár fogékonyak, akár nem, nem tudják elkerülni a hímek szexuális támadásait.

Bevezetés

A hímek tulajdonságai, pl., méret, viselkedés, erőforrások, szülői gondoskodás, amelyek előnyöket biztosítanak a párzás és/vagy a megtermékenyítés sikerében, számos állatfajban viszonylag jól tanulmányozták (áttekintésért lásd Andersson, 1994), de a nőstények viselkedésének és szexuális reprodukciós szakaszának szerepét kevésbé vizsgálták, annak ellenére, hogy potenciálisan fontosak a párzás eredményének meghatározásában (áttekintésért lásd Peretti és Carrera, 2005).

A remeterákoknál a hímek sikerességét a spermatofórák átadásában általában a hímek méretével, a csigahéj fajával és/vagy viselkedésével hozták összefüggésbe (Asakura, 1995; Goshima et al, 1996; Hazlett, 1966, 1972, 1981, 1989; Hazlett és Baron, 1989; Osorno et al., 1998; Wada et al., 1995, 1996). A nagy hímméret általában hozzáférést biztosít a nőstényekhez, valószínűleg azért, mert a nagy hímek sikeresebbek a hím-hím versenyek során (Wada et al., 1996, 1999a; Yoshino et al., 2004), és/vagy mert a nőstények a nagy hímeket választják párjuknak (Hazlett, 1989). Másrészt egy adott csigahéjfaj lakása befolyásolja a hímek párzási teljesítményét: egyes héjfajok hímjei nagyobb valószínűséggel hajtanak végre olyan viselkedési formákat, amelyeket a nőstények előnyben részesítenek (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett és Baron, 1989). Végül a hímek viselkedése is különböző módon befolyásolja a párzási lehetőségeket. Például a Clibanarius zebra esetében az inverz raps (amikor a nőstény kagylóhéjat gyorsan a hím felé húzza a járóképes lábainak hajlításával) gyakorisága magasabb volt a párválasztást eredményező interakciókban, mint a sikertelen párválasztást eredményező interakciókban (Hazlett, 1989). Egyes remeterákfajoknál a hímek a párzást megelőzően 1-7 napig “őrzik” a nőstényeket (a bal kiscsápjukkal megragadva a nőstény által elfoglalt páncélt és húzva azt), amíg a nőstények fogékonnyá válnak (Imafuku, 1986; Asakura, 1995; Goshima et al., 1996, 1998). Amint a nőstény fogékony, a hím átadja spermatophoráit, amikor a nőstény részben kibújik a páncéljából (Hazlett, 1989; Hess és Bauer, 2002). A párzás után az őrzés percektől órákig tart, feltehetően azért, hogy csökkentse a spermiumok versengésének kockázatát (Hazlett, 1989; Minouchi és Goshima, 1998).

Hasonlóan ahhoz, ami más állatoknál történik (áttekintette Eberhard, 1996), a remeterák nőstények szerepét a szaporodás során kevéssé vizsgálták annak ellenére, hogy a nőstény meghatározhatja, hogy sor kerül-e párzásra (Hazlett, 1966, 1989, 1996a, b; Hess és Bauer, 2002). Két potenciálisan fontos változó a nőstény viselkedése és a szaporodási stádium. A nőstény viselkedésével kapcsolatban egyes vizsgálatok arról számoltak be, hogy a spermatofórák átadása akkor kezdődik, amikor a nőstény megérinti a hím szájszervét (Hazlett, 1970, 1989, 1996a, b; Hazlett és Baron, 1989). Ez arra utal, hogy a nőstények kulcsszerepet játszanak a remeterákok szaporodásában, de részletes megfigyelésekre van szükség ahhoz, hogy megtudjuk, a nőstények viselkedése milyen mértékben határozza meg a párzás előfordulását és befejezését. A nőstény szaporodási stádiuma szintén fontos a párzás előfordulását befolyásoló tényező, mivel valószínűleg egyes remeterák hímek nem rendelkeznek információval a nőstények fogékonyságáról (Goshima és mtsai., 1998; de lásd Imafuku, 1986). Ennek az információhiánynak az a következménye, hogy a hímek bármelyik nőstényt megragadhatják, akivel találkoznak, és ez a zaklatás befolyásolhatja a nőstények párzási döntéseit, ahogy azt a jelenlegi szexuális konfliktusról szóló elképzelések előre jelzik (Chapman és mtsai., 2003; Arnqvist és Rowe, 2005). Ha azonban a nőstények aktív szerepet játszanak a spermatofórák lerakásában, akkor csak a spermatofórák nélküli nőstényeknek kellene befogadónak lenniük, lehetővé téve a hímek számára a párosodást, például úgy, hogy előbújnak a héjból a spermatofórák átvételére.

A nőstényválasztással összefüggésben érdekes kérdés, hogy a hímek által lakott héjtípus meghatározza-e a párzás eredményét (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett és Baron, 1989). A héjtípusnak a párzási sikerre gyakorolt pozitív vagy negatív hatása azonban nem általánosítható minden remeterákfajra, mert a héj generalista remeterákoknál a bizonyos héjakat hordozó hímek sikeresebbek voltak a párválasztásban, de a héj specialistáknál nem találták a héjak hatását (Hazlett, 1989, 1996a; Hazlett és Baron, 1989). A C. compressus páncélspecialistának tekinthető, mivel a rákok több mint 80%-a hordott Nerita scabricosta páncélt (Guillén és Osorno, 1993). Ezért nem várhatunk összefüggést a páncél típusa és a párzás eredménye között, ha a páncélfaj nem megbízható mutatója a hím állapotának a páncélspecialistáknál (Contreras-Garduño & Córdoba-Aguilar, 2006).

A remeterákok szexuális viselkedését eddig laboratóriumban és csak tengeri remeterákok mint modellrendszer segítségével vizsgálták, a félszárazföldi remeterákok szexuális viselkedéséről azonban hiányoznak az információk (lásd Imafuku, 2002). A C. compressus esetében például vizsgálták a páncél (Abrams, 1978; Herreid és Full, 1986; Guillén és Osorno, 1993; Osorno et al., 1998, 2005) és a táplálék (Thacker, 1998) preferenciáját, de a szexuális viselkedése továbbra is ismeretlen. Ebben a tanulmányban a céljaink a következők: 1) leírni a C. compressus szaporodási viselkedését természetes körülmények között; 2) feltárni, hogy a hím mérete, viselkedése és a csigahéjválasztás hogyan határozza meg a hím párzási sikerét; 3) feltárni, hogy a nőstény viselkedése és/vagy szaporodási stádiuma meghatározza-e a párzás eredményét; és 4) kísérletileg tesztelni, hogy a hímek szexuálisan reagálnak-e a nőstény fogékonyságára. Ez utóbbi kísérlet lehetővé tenné annak megállapítását, hogy a hímek valóban megpróbálnak-e nem fogékony nőstényekkel párosodni.

Anyag és módszerek

A mexikói Isla Isabel szigetén élő C. compressus (H. Milne Edwards, 1837) populációt |$(21^\\circ 52′{\rm{N}},\;105^\circ 54′{\rm{W}})$| 2002 júliusában vizsgálták.

Párzási leírás és a hímek méretbeli előnye a vetélkedésben

A párzási viselkedés és a hím-hím találkozások leírása érdekében 27 pár szexuális viselkedését filmezték le 24 éjszakán keresztül (július 3-27. között). A filmezést egy Sony éjszakai felvételes videokamerával (DCR-TRV830) végeztük. A párzó párokat, a betolakodó hímeket, a hím-hím versenyeket és a párzás utáni őrző hímeket 2-3 méteres távolságból követtük, hogy ne zavarjuk az állatokat. Azokat a párokat azonban, amelyek a felvétel első két perce alatt elváltak egymástól, kizártuk, mivel feltételeztük, hogy a megfigyelő jelenléte miatt megszakíthatták párzási sorozatukat. Miután a párok körülbelül 30-40 centiméteres távolságban elváltak egymástól, a rákokat összegyűjtöttük, hogy kiszedjük őket a páncéljukból (a függelékeiket óvatosan megfogva húzva), hogy megmérjük a hím méretét (pajzshossz + hátsó páncélhossz) (CL; hasonló mérési logikát lásd Osorno et al., 2005) és a chelae hosszát (a propodustól a rögzített ujj felső részéig), mindkét mérés a legközelebbi |$0.01\;{\rm{mm}}$| pontossággal történt. Ha egy másik hím rák megszakította a párzást, a “betolakodót” is begyűjtötték és hasonlóan megmérték. A spermatofórák és az ikrák jelenlétének rögzítéséhez a nőstényeket műanyag dobozokban helyezték el |$$(17 \times 13 \times 8.5\;{\rm{cm}})$|, és kivették a páncéljukból, hogy megnézzék a spermatofórák jelenlétét (ez a nőstény testén látszik), az ikrák kiválását és azt, hogy vannak-e ikrák a pleonon belül (külsőleg a pleon dorzális részén egy narancssárga vonal figyelhető meg).

A hímek mérete és csigaháza (vagy Nerita scabricosta, Thais speciosa, vagy Murex sp.; Guillén és Osorno, 1993), valamint a nőstények szaporodási stádiuma összefüggött a spermatofórák lerakódásának valószínűségével. Ehhez egy második, 164 (ez a szám egyes elemzésekben eltér, mivel egyes állatoknál nem tudtunk minden változót megmérni) párzó rákot választottunk ki véletlenszerűen, megfigyeltük őket (amíg el nem váltak), és megmértük a hímeket. Sikeres hímeknek azokat neveztük, amelyek átadták spermatofórájukat, sikertelen hímeknek pedig azokat, amelyek nem adták át spermatofórájukat. Az állatok nemét a hímek ivaros csövek jelenlétének felmérésével állapítottuk meg (Tudge és Lemaitre, 2004).

A nőstények szaporodási stádiuma

A nőstények páncéljukból való kiszabadulása után, és amennyiben azok petesejtesek voltak, a nőstények szaporodási stádiumát (a nőstények receptivitásának vagy nem-receptivitásának hozzárendelése céljából) rögzítettük. Három szaporodási stádiumot állapítottunk meg: 1) “O” nőstények narancssárga, nemrég megtermékenyített petékkel (de nem látható szemgödrökkel); 2) “D” nőstények sötétvörös petékkel, látható szemgödrökkel, de hiányosan kialakult testtel; és 3) “G” nőstények, amelyek a pleonjukban új, megtermékenyítésre kész szürke petéket és a pleopodákon teljesen kifejlett, a tengerbe engedésre kész lárvákat is hordoznak. A nőstények szaporodási stádiumának hasonló osztályozását lásd még Goshima et al. (1998). Az “O” és “D” nőstényeket nem fogékony nőstényeknek tekintettük, mivel a pleopodákon megtermékenyített ikrákat hordoztak, és nem hordták a megtermékenyítendő ikrákat (JC-G, személyes megfigyelés). Ezzel szemben a “G” nőstényeket receptívnek tekintettük, mivel teljesen kifejlődött peték vannak a pleopodákon, de új peték vannak a pleonjukban, amelyek készen állnak a megtermékenyítésre (JC-G, személyes megfigyelés). Bár minden szakasz megtermékenyített petéket hordoz a pleopodákon, a különböző kategóriájú nőstények eltérnek abban, hogy az új peték milyen hamar megtermékenyíthetők. Ebben az esetben a G nőstények már olyan petéket termelnek, amelyek azonnal megtermékenyíthetők, míg az O és D nőstényeknek időbe telik, amíg a petéik készen állnak a megtermékenyítésre, ami akár 20-30 napig is eltarthat (JC-G, nem publikált adatok). Bár találtunk nem tojó nőstényeket is, a mintájuk mérete rendkívül minimális volt ahhoz, hogy statisztikailag releváns legyen.

Mellett 99 magányos nőstény receptivitását is rögzítettük. Ezt az adatsort arra használtuk, hogy megnézzük, milyen gyakoriak a nőstények szaporodási szakaszai a populációban, ami képet adhat arról, hogy a hímek milyen gyakran találnak receptív nőstényt.

Do Males Recognize Receptive Females and Avoid the Unreceptive Ones?

Vizsgáltuk, hogy a hímek nagyobb valószínűséggel ragadnak-e meg receptív (G) vagy nem receptív nőstényt (O vagy D). Tíz G nőstényt, |$10\;{\rm{O}}}$| nőstényt és |$10\;{\rm{D}}}$| nőstényt gyűjtött be egy megfigyelő, majd a műanyag dobozban tartottuk őket, hogy rögzítsük a szaporodási stádiumukat. Ezeket a nőstényeket ezután szabadon engedték, majd öt percen keresztül közelről megfigyelték őket, és feljegyezték, hogy egy hím megragadta-e a nőstény héját vagy sem. A vizsgálatok vakon történtek: az egyik megfigyelő begyűjtötte a nőstényt, hogy megnézze a szaporodási stádiumát, egy második megfigyelő pedig, aki nem tudta, hogy a nőstény fogékony-e vagy sem, 3-4 méter távolságból követte a nőstényt.

Analízis

Mivel a sikeres és sikertelen hímek különböző számát a kagylóhasználat különbségeivel hasonlítottuk össze, kontingenciatáblázatot használtunk |$(r \times c)$|, ahol |$r = 2$| (sikeres és sikertelen hímek) és |$c = 3$| (hordott kagyló: Nerita scabricosta, Thais speciosa és Murex sp.). A nőstények esetében a szaporodási stádiumuk (|$c = 3$|: G, O és D) függvényében vizsgáltuk a spermatofórával rendelkező vagy nem rendelkező nőstények számának gyakorisági különbségeit |$(r = 2)$|.

Minden morfometriai mérőszám mm-ben, az események időtartama pedig percben van megadva. |${{\rm{Mean}} \pm {\rm{SD\;hiba}}}$| szerepelnek, hacsak másként nem szerepel.

Eredmények

Párzási viselkedés

A párzó rákokat kis barlangokban és a parton találtuk. A barlangokban a hímek vagy keresték a nőstényeket, vagy elvették a közelükbe közeledő nőstényt. Csak a barlangok belsejében megfigyelt párzási viselkedést jegyeztük fel, mivel a parton csak három párzást figyeltünk meg (ez utóbbi helyszínen a rákok elsősorban táplálékot kerestek).

Mihelyt egy nőstényt találtak, a hím megragadja és megtartja a páncélját a járóképes lábai, valamint jobb és bal csápjai segítségével. Ezután a hím addig forgatja a nőstényt, amíg a két állat páncélnyílásai egymás felé fordulnak. Ezek az interakciók 3,11-49,50 percig tartottak (17,13 |$\pm 14,\;n = 27$|). Sikeres párzás esetén, amikor a héjnyílások egymás felé néznek, a hím ivarcsövek érintkeznek a nőstény fejbőrének és pleonjának ventrális felületével. Ebben a helyzetben a hím ekkor képes volt átadni spermatofóráit. A spermatofórák átadása után a hím a közelben maradt, és szorosan követte a nőstényt. Egyes alkalmakkor a hím a nőstény páncéljának tetején tartózkodik, miközben az mozog. Ha egy másik hím hozzáér a párhoz |$(n = 17)$|, a párzó hím megüti és elhajítja a betolakodó hímet |$(n = 15)$|. Minden védett nőstény |$(n = 27)$| hordozott spermatofórákat. A nőstények ívási ideje minimum és maximum 3 és 24 óra között volt.

A hímek héjtípusával és méretével kapcsolatos párzási siker

Hímek héjtípusa

Mint korábban ebben a populációban (Guillén és Osorno, 1993), mindkét nem által leggyakrabban használt héjfajta a Nerita scabricosta|$(87.2\% )$|, majd a Thais speciosa|$(8.1\% )$| és a Murex sp. (|$4.6\% ;\;n = 176;\;{X^2} = 339.5,\;d.f. = 2,\;P \lt 0.0001$|; 1. táblázat). Nem találtunk különbséget a sikeres és sikertelen hímek által hordott héjfajták között |$({X^2} = 4,18,\;d.f.;d.f.) = 2,\;P = 0,1)$|.

A hímek mérete

A spermatofórák átadása nem függött a CL-től (sikeres hímek: |$10.55 \pm 0.51\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; sikertelen hímek: |$10.85 \pm 0.69\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.22,\;P = 0.82$|), jobb oldali chelae (sikeres: |$13.49 \pm 3.05\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; sikertelen: |$13.34 \pm 3.19\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0.23,\;P = 0.81$|) vagy bal chelae (sikeres hímek: |$10.33 \pm 2.47\;{\rm{mm}},\;n = 30$|; sikertelen hímek: |$10,12 \pm 2,35\;{\rm{mm}},\;n = 103;\;t = 0,4,\;P = 0,68$|). A CL korrelált a jobb |$(r = 0,84,\;n = 127,\;P \lt 0,001)$| és a bal |$(r = 0,81,\;n = 127,\;P = 0,001)$| chelae-val.

Hím-hím versenyek

A hímek versenyzési viselkedése a következőképpen zajlott. A párzó hím a behatoló hím páncélját vagy testrészeit ütötte meg nagy cséláinak ide-oda csapkodásával. Egyes ütések elég erősek voltak ahhoz, hogy a betolakodó hím megforduljon, míg mások alig mozgatták meg. A hím agressziója során a betolakodó hím néha a nőstény testét is megütötte. A párzó hím a támadás után mindig visszaütött. Az ilyen összecsapások “győztese” a nőstény közelében maradt, míg a “vesztes” elhagyta a területet. A viadal időtartama 0,87 percig tartott (tartomány: 0,15-2,02; |$n = 17$|). Minden esetben a nagyobb hím “nyerte” a találkozást.

Megvizsgáltuk a méret hatását a verseny megnyerésének valószínűségére, és megállapítottuk, hogy a CL nagyobb volt a nyertes hímeknél |$(12.31 \pm 0.7,\;n = 17)$|, mint a vesztes hímeknél (|$10.09 \pm 0.53,\;n = 17$|; t|$${\rm{test}} = 2.51,\;P = 0.01$|; 1. ábra). Ugyanezt a tendenciát találtuk a jobb oldalon is (győztesek: |$14,56 \pm 0,66,\;n = 17$|; vesztesek: |$12,43 \pm 0,47,\;n = 17;\;t = 2,6,\;P = 0,01$|) és a baloldalon (nyertesek: |$11,27 \pm 0,55,\;n = 17$|; vesztesek: |$9.48 \pm 0.43,\;n = 17;\;t = 2.5,\;P = 0.01$|) chelae. Mindkét chelae korrelált a CL-lel (jobb chela: |$r = 0,77,\;{\rm{n}} = 34,\;P \lt 0,0001$|; bal chela: |$r = 0,82,\;n = 34,\;P = 0$| 0,001).