Abstract

1. Los estudios sobre la dieta de los mamíferos marinos suelen resumir la composición de las presas de todos los individuos estudiados. La variación en las dietas individuales se suele ignorar, pero puede ser algo más que «ruido» en torno a una estrategia óptima de forrajeo que debería ser la misma en toda la población. Por el contrario, los distintos individuos pueden tener tanto necesidades como habilidades diferentes para satisfacer sus necesidades y las dietas pueden diferir estructuralmente entre los distintos grupos de individuos de una población. Aquí mostramos que las dietas de las marsopas difieren según la edad y el estado nutricional de los individuos, así como según la temporada. Aunque todas las marsopas deberían esforzarse por alimentarse, al menos parcialmente, de presas ricas en energía, como los clupeidos o los lanzones, la dieta de los juveniles está dominada por gobios pequeños y magros, y la de los adultos por gadoidos más grandes, pero también magros. Las presas con una densidad energética relativamente alta se encontraron en sólo un tercio de las marsopas con estómagos no vacíos, y en aproximadamente una cuarta parte de todas las marsopas. En una evaluación multivariante de la composición de las presas en función de factores como el tamaño de la marsopa, la estación del año y la condición corporal de la marsopa, encontramos la mayor proporción de estómagos vacíos, las menores masas de presas reconstruidas en los estómagos no vacíos y la menor proporción de presas ricas en energía en verano. También encontramos menores masas de presa reconstruidas en las marsopas en peor estado. Nuestros resultados muestran que las diferencias individuales importan, en el sentido de que la dieta de las marsopas se desarrolla con el tamaño de la marsopa (como indicador de la edad) y que este desarrollo puede verse afectado por el cambio de las estaciones, y por los percances individuales, que conducen a la inanición.

2. La distribución de las marsopas Phocoena phocoena en el Mar del Norte se ha desplazado hacia el sur en los últimos años. Al parecer, muchos animales abandonaron zonas anteriormente ricas en lanzones y se trasladaron a una región en la que los gobios y gadoides, mucho más magros, son presas importantes. Este cambio de área de distribución, y presumiblemente de dieta, no parece haber afectado a la condición corporal de todas las marsopas del sur. La condición corporal varía en los especímenes varados encontrados en los Países Bajos, desde muy buena hasta muy pobre. La emaciación es una causa común de muerte en esta especie, lo que indica que los períodos de disminución de la cantidad o calidad de las presas pueden ser perjudiciales para la especie. Por lo tanto, se plantea la cuestión de si las marsopas demacradas no pudieron encontrar suficiente comida o si su alimento era de calidad insuficiente. Los estómagos de los animales demacrados no están necesariamente vacíos sino que, de hecho, a menudo contienen restos de comida. En este estudio examinamos estos restos y comparamos la composición de las presas de las marsopas bien alimentadas con la de los ejemplares progresivamente más delgados, recogidos entre 2006 y 2014. Nuestra hipótesis es que las marsopas podrían morir de hambre al comer relativamente demasiadas presas con un bajo contenido en grasa que tienen una baja densidad energética. Este tipo de alimento puede denominarse comida basura: presas demasiado magras para mantener una buena condición corporal. Los resultados muestran que hay una diferencia significativa en la composición de las presas entre los animales en buena condición corporal y los animales en mala condición corporal, que los animales hambrientos tienen menos restos de presas en sus estómagos y que estas presas, en promedio, son de menor calidad. Las marsopas sanas toman una mezcla de peces grasos y presas más magras: los «cuatro grandes» en términos dietéticos son los clupeidos y los lanzones, con un contenido de grasa relativamente alto, y los gadoidos y los gobios, que son presas más magras. Nuestros resultados muestran que existe una correlación negativa entre la pérdida de masa corporal y la ingestión de peces grasos. Esto indica que la emaciación se debe probablemente a la falta de presas ricas en energía, y que las marsopas necesitan estas presas en su dieta para evitar la inanición.

3. Las capturas accidentales en la pesca, especialmente en las redes de fondo, son una causa importante de muerte en las marsopas Phocoena phocoena. La identificación de las capturas accidentales a partir de estudios post-mortem de cadáveres de marsopas varadas suele ser difícil y se basa en una combinación de características. Una característica que se considera consistente con la captura accidental es un estómago lleno, ya que esto indica una muerte aguda. Aquí mostramos que cuando las marsopas son capturadas mayoritariamente de forma accidental en redes de fondo, la composición de las especies de presa, más que la cantidad de restos de presa en sus estómagos, es la característica más informativa para identificar la captura accidental. Las capturas accidentales seguras y altamente probables (es decir, aquellos cadáveres de marsopas traídos por los pescadores o con marcas de red y otras evidencias de captura accidental) tenían una alta proporción de presas de peces demersales en sus estómagos, generalmente >94% en masa de todos los peces identificados. Los casos menos seguros, denominados capturas accidentales probables y posibles, incluían progresivamente más animales con menores porcentajes de masa de presas de peces demersales. Las capturas accidentales seguras y altamente probables también tendían a tener mayores proporciones de presas demersales en sus estómagos, en comparación con los animales que habían muerto por otras causas de muerte (por ejemplo, emaciación, enfermedad infecciosa, depredación por focas grises o causas desconocidas). Esta relación se utilizó para mejorar la clasificación de las marsopas clasificadas como probables o posibles capturas accidentales. La composición de las especies de presa puede utilizarse, por tanto, como un criterio adicional de captura accidental durante los estudios post mortem de los cetáceos varados, si se conoce el tipo de pesquería responsable de las capturas accidentales.

4. A medida que los ríos se limpian, la vida vuelve a sus estuarios y partes altas. Las especies de peces diádromos vuelven a aumentar en muchos de los principales ríos que desembocan en el Mar del Norte. Se ha observado que las marsopas (Phocoena phocoena), que son depredadoras de peces, vuelven también a los estuarios y ríos del Mar del Norte. Sin embargo, su mera presencia en estos ríos no prueba que estos pequeños cetáceos exploten realmente a los peces que regresan. Los estudios de la dieta de las marsopas que se encuentran río arriba pueden arrojar luz sobre su elección de presas y su papel ecológico en el sistema. Aquí mostramos que una parte importante de la dieta de las marsopas encontradas en el río Escalda Occidental (2007-2014) comprende peces diádromos, particularmente juveniles de eperlano europeo (Osmerus eperlanus). El eperlano contribuyó en un 46% a la dieta de las marsopas (% de masa de presa) en el Escalda Occidental, frente al 14% en la desembocadura del río y el 3% en el Mar del Norte a ambos lados de la desembocadura. Aunque el número de marsopas está aumentando en el río, no todo es bueno. Los animales encontrados muertos en las orillas del río se encontraban generalmente en un estado nutricional pobre y tenían una elevada probabilidad de ser encontrados muertos con el estómago vacío. Los animales que nadaban muy lejos río arriba a veces se enfrentaban a grandes obras hidráulicas como esclusas, lo que podría haber dificultado su regreso al mar. Se informó de la muerte de un número relativamente elevado de animales más tarde, pero hasta la fecha se han recogido muy pocos para el análisis del contenido estomacal para hacer posible una comparación válida entre las dietas en las partes bajas y altas de este sistema fluvial.

5. Se analizó el ADN de las heridas externas de 3 marsopas portuarias Phocoena phocoena muertas que quedaron varadas en los Países Bajos. Se tomaron muestras de las heridas punzantes y de los bordes de las grandes heridas abiertas con hisopos de algodón estériles. Con cebadores específicos dirigidos a la región de control del ADNmt de la foca gris Halichoerus grypus, se amplificó un fragmento de ADN de 196 pb a partir de 4 heridas punzantes. La secuenciación de los fragmentos confirmó la presencia de ADN de foca gris en las heridas punzantes. Las secuencias de ADN difieren entre los casos, lo que implica que se trata de 3 focas grises individuales. Dado que 8 hisopos de control procedentes de la piel intacta y de la bolsa de transporte, así como 6 hisopos procedentes de heridas abiertas en las mismas marsopas portuarias, dieron todos ellos resultados negativos, se considera improbable la contaminación con ADN ambiental. Los resultados proporcionan un vínculo entre los varamientos de marsopas mutiladas y las recientes observaciones de focas grises que atacan a las marsopas. El nuestro es el primer estudio que utiliza técnicas forenses para identificar el ADN en las marcas de mordedura de los cadáveres recuperados en el medio marino. Este enfoque puede extenderse a la identificación de otros agresores marinos, incluidos los casos de personas mutiladas en el mar.

6. Las marsopas comunes (Phocoena phocoena) que varían en gran número alrededor del sur del Mar del Norte con mutilaciones mortales de bordes afilados han estimulado la controversia entre los científicos, la industria pesquera y los conservacionistas, cuyas opiniones sobre la causa probable difieren. La reciente detección de ADN de foca gris (Halichoerus grypus) en las marcas de mordedura de tres marsopas portuarias mutiladas, así como las observaciones directas de ataques de foca gris a marsopas, han identificado a esta especie de foca como una causa probable. Las características de las marcas de mordedura se evaluaron en un análisis retrospectivo de fotografías de marsopas muertas que vararon entre 2003 y 2013 (n=1081) en la costa holandesa. Había 271 animales que estaban lo suficientemente frescos como para permitir la evaluación macroscópica de las heridas asociadas a la foca gris con certeza. En el 25% de ellos, se identificaron marcas de mordeduras y garras que coincidían con las marcas encontradas en los animales que habían dado positivo para el ADN de la foca gris. Los animales afectados eran en su mayoría jóvenes sanos que tenían una gruesa capa de grasa y se habían alimentado recientemente. Concluimos que la mayoría de las marsopas mutiladas fueron víctimas de ataques de foca gris y que la depredación por parte de esta especie es una de las principales causas de muerte de las marsopas en los Países Bajos. Proporcionamos un árbol de decisión que ayudará en la identificación de futuros casos de depredación de foca gris sobre marsopas.

7. A lo largo de las costas holandesas cientos de marsopas portuarias Phocoena phocoena quedan varadas cada año. Un fenómeno recurrente en los Países Bajos es una oleada de varamientos a finales del invierno y principios de la primavera de marsopas gravemente mutiladas, que en su mayoría se encuentran en buen estado nutricional (capa gruesa de grasa). Estas marsopas mutiladas carecen de partes de la piel y la grasa, y a veces del tejido muscular. Al revisar las fotografías de los animales varados tomadas en los sitios de varamiento, así como los resultados de la necropsia, encontramos 273 animales mutilados desde 2005 hasta 2012. Las mutilaciones podían clasificarse en varias categorías, pero las heridas se habían infligido sobre todo en los costados de estos animales, en forma de zigzag, o en la región de la garganta y las mejillas. Se comparó el contenido estomacal de 31 zigzags, 12 gargantas/mejillas y 31 animales de control no mutilados, de las mismas categorías de edad y grosor de la grasa; todos estos animales habían varado entre diciembre y abril de 2006-2012. La dieta de los individuos con lesiones en zigzag a los lados consistía en gran parte en gobios, mientras que los animales que tenían heridas en la garganta/mejilla se habían alimentado predominantemente de clupeidos. En comparación, los animales sin mutilaciones tenían una dieta más variada, que incluía gobios y clupeidos, pero también una gran proporción de lanzones y gadoidos. El hallazgo de que el tipo de mutilación se corresponde con una determinada dieta sugiere que las marsopas que se alimentaban de diferentes presas, o en diferentes microhábitats, recibían golpes diferentes. Los animales que se alimentan en el fondo del mar (de gobios) aparentemente corren el riesgo de ser golpeados desde el lado, mientras que los animales que supuestamente se alimentan en la parte superior de la columna de agua (de clupeidos en cardumen), fueron golpeados predominantemente desde abajo, en la región de la garganta. La mayor variación en la dieta de las marsopas no mutiladas sugiere que utilizan una mayor variedad de microhábitats.

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