År 1974 är Jeffrey Dahmer en nybörjare på high school och bor i Bath, Ohio, med sina föräldrar Lionel och Joyce och sin yngre bror Dave. Jeffrey utvecklar en besatthet av en manlig joggare som han ser varje dag från sin skolbuss. Som hobby samlar Jeffrey på döda djur som han löser upp till ben med hjälp av kemikalier som hans far, som är kemist, tillhandahåller. Denna hobby initieras av hans tvångsmässiga intresse för hur djur ”passar ihop”.
Året 1978 förstör Lionel Jeffreys samling av ben och beordrar honom att skaffa sig vänner i skolan. I skolan imiterar Jeffrey talet och gesterna hos sin mammas inredningsarkitekt (som har cerebral pares), rensar sin ryggsäck och gör höga ljud, vilket väcker uppmärksamhet hos den blivande konstnären John ”Derf” Backderf och hans vänner. Jeffrey inspirerar Derf att teckna honom i olika situationer; teckningar som senare skulle införlivas i Derfs grafiska roman My Friend Dahmer. Derf och hans vänner bildar ”Dahmer Fan Club” och använder Jeffrey för en rad olika upptåg, t.ex. att smyga med honom på varje foto i klubbens årsbok och att lura sig till ett möte med den dåvarande vicepresidenten Walter Mondale under en skolutflykt till Washington D.C.
Under tiden börjar Joyce att drabbas av kronisk psykisk ohälsa, vilket leder till alltmer bittra gräl mellan henne och Lionel. För att hantera situationen börjar Jeffrey dricka mycket och börjar själv döda djur.
Den joggare som Jeffrey är besatt av visar sig vara dr Matthews, läkaren till en av Derfs vänner. Jeffrey fejkar en förkylning så att han kan få ett möte med honom och han kan undersöka Jeffrey naken. Dr Matthews blir obekväm under bråckundersökningen när han märker att Jeffrey har erektion. När Jeffrey kommer hem drar han sig tillbaka till sitt rum och onanerar till händelsen. Följande natt fantiserar Jeffrey om att vara med dr Matthews lik. Han börjar förfölja dr Matthews med ett basebollträ men går aldrig till attack mot honom.
Jeffreys pappa flyttar ut medan Jeffrey är borta på studiebesök. Efter resan gör Jeffrey några försök att hålla kontakten med sina vänner, t.ex. genom att ta med sig en dejt till skolbalen, men i slutändan avlägsnar han sig från dem. Vid examen ger Lionel Jeffrey nycklarna till familjens Volkswagen Beetle som han senare skulle använda för att begå sitt första mord. Utan Lionels vetskap lämnar Joyce Ohio för att bo hos släktingar i Wisconsin, tar med sig Dave och lämnar Jeffrey helt ensam.
Den kvällen ser Derf Jeffrey gå hem ensam, med blod på naglarna. Derf erbjuder Jeffrey skjuts och upptäcker att han lever ensam utan några planer för framtiden. Derf berättar för honom att han ska åka till college dagen därpå och erbjuder honom sina teckningar av Jeffrey, vilket han tackar nej till. Han bjuder hotfullt in Derf på en öl, men Derf tackar nej. När Derf går tillbaka till sin bil plockar Jeffrey upp ett basebollträ och är på väg att slå honom med det, även om han senare lägger ner det. När Derf sätter sig i bilen och kör hem märker han slagträet. Jeffrey har aldrig mer kontakt med sina vänner från gymnasiet igen. Nästa morgon kör Jeffrey runt och plockar upp liftaren Steven Hicks från en konsert. I sluttexterna noteras att Hicks aldrig sågs igen och att Jeffrey Dahmer erkände att han hade dödat 17 män när han slutligen arresterades.