Koproliter som bär skalbaggar avslöjar möjligen kosten hos en dinosauriform från sen trias

Introduktion

Koproliter från vertebrater är vanliga inslag i marina och icke-marina fossila avlagringar från paleozoiskan till den senaste tiden. På samma sätt som fotavtryck tjänar de som viktiga paleoichnologiska proxies för förekomsten och mångfalden av ryggradsdjur i gamla ekosystem (t.ex. ). Koproliter ger särskilt unik information om värddjurens matvanor och matsmältningsfysiologi, vilket i sin tur ger insikter om de olika trofiska nivåerna i forntida ekosystem . Mycket av denna paleoekologiska information ligger dold i de slutna, men ofta välbevarade, resterna som består av matrester, mikrobiota och parasiter. Den höga bevaringskapaciteten hos dessa organiska inneslutningar har tillskrivits tidig stenläggning av avföringen, en process som tros underlättas av hög fosfathalt och bakteriell autolitbildning . Följaktligen kan även mjuka vävnader fossiliseras i koproliter . Bland de inklusioner som beskrivits i koproliter finns växtrester, ben, tänder, hår, fjädrar, muskelceller, exoskelett från ryggradslösa djur, insektsvingar, parasitkroppar och ägg . Inklusionerna är dock ofta svåra att studera eftersom de har bearbetats i värddjurets matsmältningssystem; som ett resultat är de ofta fragmentariska och kaotiskt organiserade i den heterogena fossila koprolitmatrisen.

Att koppla koproliterna till deras producent är också en utmaning (t.ex. ), men är naturligtvis ett av de viktigaste målen när man studerar koproliter . De mest värdefulla verktygen för att lösa denna utmaning ligger i koproliternas form, storlek och innehåll, samt deras koppling till spår eller skelettrester. Enbart stora koproliter kan till exempel göra det möjligt att hänföra koproliterna till stora toppredatorer . Storleken, och särskilt exemplarens diameter (som har en positiv korrelation med värddjurets kroppsstorlek/vikt), kan också användas för att statistiskt skilja grupper av koproliter åt. Denna metod används ofta för att uppskatta den senaste tidens populationsstorlek på grundval av avföring, samt för att separera sympatriska och lika stora avföringsproducenter . Dessutom är karakteristiska egenskaper som rör formen, t.ex. förekomst eller avsaknad av spiraler, segmentering och ändarnas morfologi, också tecken som kan vara användbara för att skilja mellan olika koprolitmorfotyper. Bland de ryggradsdjur som framgångsrikt har matchats till sina koproliter finns fiskar, krokodiler, icke-aviära dinosaurier, tidiga synapsider och däggdjur.

Koproliternas storlek och form är lätt att studera makroskopiskt. Inklusionerna har dock traditionellt studerats genom optisk mikroskopi av tunna snitt eller genom svepelektronmikroskopi. Dessa destruktiva metoder ger endast en begränsad och delvis slumpmässig representation av koprolitinnehållet. Nyligen visade sig propagationsfas-kontrast synkrotronmikrotomografi (PPC-SRμCT) vara en kraftfull teknik för att analysera inneslutningarna i hela koproliter, icke-destruktivt, tredimensionellt och med hög upplösning . Två koproliter från den sena triassiska samlingen i Krasiejów (Schlesien, Polen) har redan analyserats med hjälp av denna teknik . Den ena koproliten var spiralformad och innehöll en delvis artikulerad ganoid fisk och bivalva rester, vilket tyder på att koproliten producerades av lungfisken Ptychoceratodus. Den andra innehöll många skalbaggsrester, vilket tyder på att det var ett insektsätande djur som producerade den. Syftet med den här studien var att analysera alla synkrotronskannade exemplar av samma morfotyp (och lokalitet) som denna skalbaggebärande koprolit för att härleda producenten och i ännu högre grad dess diet och paleoekologi.

Material och metoder

2.1. Fossilt material

2.2. Fas-kontrast synkrotronmikrotomografi

Koproliterna skannades med hjälp av propagationsfas-kontrast synkrotronmikrotomografi (PPC-SRμCT) vid strållinje ID19 vid European Synchrotron Radiation Facility (ESRF) i Grenoble, Frankrike, i separata sessioner med något olika inställningar. I de fall där inställningarna skiljer sig åt och inget annat anges gäller den förstnämnda inställningen för ZPAL AbIII/3409 och ZPAL AbIII/3410, den andra för ZPAL AbIII/3402 och ZPAL AbIII/3411 och den tredje (sista) för ZPAL AbIII/3408. Koproliterna skannades i vertikala serier på 4, 5 respektive 4 mm i det s.k. halva förvärvsläget, vilket innebär att centrum vid rotationen sattes vid sidan av kamerans synfält (vilket resulterar i en fördubbling av det rekonstruerade synfältet). Utbredningsavståndet, dvs. avståndet mellan provet på rotationsbordet och kameran, sattes till 2800 mm. Kameran var en sCMOS PCO edge 5,5-detektor, monterad på optiska enheter med isotropa voxelstorlekar på 6,36, 6,54 respektive 13,4 µm och kopplad till en 1000 μm tjock GGG:Eu (gadoliniumgalliumgranat dopad med europium) mot en 500 μm tjock LuAG:Ce (lutetiumaluminiumgranat dopad med cesium) scintillator (endast ZPAL AbIII/3409 och ZPAL AbIII/3410). Strålen producerades av en W150 wiggler (11 dipoler, 150 mm period) med ett gap på 51, 48 respektive 50 mm och filtrerades med 2,8 mm aluminium (5,6 mm för ZPAL AbIII/3402 och ZPAL AbIII/3411) och 6 mm koppar (5 mm för ZPAL AbIII/3402 och ZPAL AbIII/3411). Det resulterande detekterade spektrumet hade genomsnittliga energier på 112, 111 respektive 113 keV. Varje subscanning utfördes med 6000 projektioner på 0,05 (ZPAL AbIII/3409 och ZPAL AbIII/3410) respektive 0,02 s vardera över 360°.

Resultat och diskussion

3.1. Lokalen

Den nästan 30 m tjocka avlagringen från övre trias som exponeras i Krasiejów består av två större benbärande intervall, vart och ett med en tjocklek på ca 1-1,5 m (figur 1). Båda intervallen innehåller stora mängder fossila lämningar som tillhör två ekologiska samhällen – ett sötvattens och ett terrestriskt samhälle . Sötvattensamhället omfattar dipnoer (inklusive lungfisken Ptychoceratodus roemeri), små aktinopterygier, temnospondylen Metoposaurus krasiejovensis, den stora temnospondylen Cyclotosaurus intermedius, den stora fytosaurien Parasuchus sp. och en mångsidig ryggradslös fauna. Det landbaserade samhället bestod av små diapsider (t.ex. sphenodonts), den glidande archosauromorfen Ozimek volans, den dinosauriforma Silesaurus opolensis, den stora köttätande ”rauisuchiden” Polonosuchus silesiacus och den allätande eller växtätande aetosaurien Stagonolepis olenkae.

Den exakta åldern på samlingen är svår att fastställa på grund av brist på radiometriska dateringar och diagnostiska palynomorfer, men växtmakrofossil, vertebratsamhället och vissa ryggradslösa fossil (t.ex. conchostracans) är kompatibla med en ålder från slutet av Karnien .

3.2. Koproliter

Koproliterna samlades in från de nedre och övre benbärande intervallen på Krasiejów-lokalen (figur 1). Båda de fossilförande intervallen är väl exponerade på den sydöstra sidan av lergruvan och har studerats i detalj utifrån sedimentologiska och tafonomiska aspekter . Alla fem studerade koproliter (ZPAL AbIII/3402, 3408-3411; figur 1 och tabell 1) är kompletta eller nästan kompletta och tillhör en morfotyp som kännetecknas av långsträckta, rundade till något tillplattade exemplar, med karakteristiska oregelbundna ytstrukturer (figur 1). Koproliterna har en tunn, slät yttre beläggning och är grå till bruna i färgen. De varierar i storlek från 31 till 54,5 mm i längd och från 16 till 22 mm i maximal diameter (tabell 1).

Koproliterna innehåller rikligt med skalbaggsrester och andra inklusioner av leddjur som i de flesta fall är för fragmenterade för att kunna identifieras. Skalbaggens elytra utgör de vanligaste identifierbara resterna och finns i alla koproliter (figur 2 och 3). Skalbagge elytra är sällsynta lämningar i fossilregistret från Krasiejów. Hittills har endast ett fåtal och oftast fragmentariska exemplar samlats in från denna plats. Elytra från koproliter är i allmänhet välbevarade och kompletta, även om vissa exemplar är skadade eller klippta från producentens matsmältningskanal, mikrobiell nedbrytning och/eller diagenes. Andra identifierbara inneslutningar omfattar: två skenben från en skalbagge, ett prosternum från en karabid, pronotum från en skalbagge, en ostrakod, bakteriekolonier och två liknande bukben från en oidentifierad ledfot (figur 2-4).

Coprolit ZPAL AbIII/3402 är det största exemplaret (figur 2 och tabell 1) och innehåller också den största mängden skalbaggarester. Rester av skalbaggar av många olika arter framgår av de stora skillnaderna på elytrorna. Tre morfotyper av mindre elytra har hittats: korta och kraftiga exemplar (morfotyp A), intermediära exemplar (morfotyp B) och långsträckta exemplar (morfotyp C). Dessutom finns också tre större elytra i koproliten, som alla skiljer sig från varandra i ornamentik, form, storlek och morfologi hos ledroten (figur 2). De andra skalbaggebärande koproliterna (ZPAL AbIII/3408-3411) innehåller endast de små elytra (figur 3), som i många fall är sämre bevarade än i koproliten ZPAL AbIII/3402. Samma tre morfotyper påträffas dock även i de små coprolit-exemplaren. Andra gåtfulla insektsinklusioner finns också, även om dessa saknar tillräcklig morfologi för en korrekt identifiering.

Bakteriekolonier, representerade av tätt mineraliserade (pyrit) och oregelbundna molnformade volymer finns i flera av koproliterna (figur 4). I ZPAL AbIII/3402 breder en stor spricka ut sig som förbinder rikligt med sekundärt mineraliserade sfärer av liknande storlek (gasflyktshåligheter; figur 4). Andra gemensamma drag som hittas i koproliterna är sekundärt mineraliserade sprickor, bevarade veck relaterade till den ursprungliga sammansättningen av faeces, gasbubblor bevarade som hålrum och sekundärt mineraliserade sfärer (figur 4). De studerade koproliterna skiljer sig i storlek och form från andra insamlade koprolitmorfotyper från Krasiejów som producerades av andra ryggradsdjur som är kända från skelettregistret på samma plats och som innehåller fiskrester, musslor, benfragment, sällsynta insektsrester och/eller växtrester (pågående studie). Den liknande formen, storleken och innehållet i koproliterna tyder på att de har producerats av samma djurart. Avsaknaden av ben, fiskfjäll eller identifierbara växtfragment gör att vi kan dra slutsatsen att koprolitproducenterna varken hade en exklusiv köttätande eller växtätande diet.

Det har föreslagits att kroppsstorlek och diameter på avföring är positivt korrelerade och med tanke på storleken på koproliterna (maximal diameter 16-22 mm) är det troligt att producenten snarare var ett medelstort djur än ett litet djur som en eucynodont eller en tidig lepidosauromorph (jfr moderna insektsätande däggdjur).

Studier av moderna djur har visat att ömtåliga matrester är underrepresenterade i avföring, medan mer motståndskraftiga föremål har det motsatta mönstret. Vi kan alltså inte utesluta att andra födokällor som mjukare bytesdjur och växtfragment, som inte återfinns i koproliterna, utgjorde åtminstone delar av kosten för koprolitproducenten. Trots detta var leddjur (särskilt insekter), och i synnerhet små skalbaggar, troligen det vanligaste bytet för detta djur, med tanke på deras stora antal i koproliterna. Eftersom dessa kvarlevor är mycket små innebär det att djuret antingen: (1) specifikt inriktade sig på små byten, (2) råkade svälja skalbaggarna eller (3) hade en struktur i matsmältningskanalen som separerade mindre matrester från större, som kräktes upp i stället för att utsöndras i fekalierna. Den andra hypotesen stöds svagt eftersom rester av skalbaggar utgör de enda identifierbara inneslutningarna i alla koproliter och att de är sällsynta i koproliter av andra morfotyper (pågående studie). Upptäckten av ett fåtal större skalbaggsrester i de största koproliterna gynnar den tredje hypotesen, för om djuret hade en sådan struktur skulle den troligen växa när djuret blev större, vilket skulle leda till att större matrester kunde passera igenom. Med tanke på att koproliterna är av lite olika storlek, precis som födoinklusionerna, producerades de troligen av individer av lite olika storlek och, kanske, ontogenetiska stadier.

Sammanfattningsvis producerades koproliterna av den här morfotypen av ett medelstort djur som riktade in sig på insekter som bytesdjur. Det är troligt att djuret hade ett system i matsmältningskanalen som separerade större osmältbara matrester som troligen kräktes upp som pellets istället för att passera genom hela matsmältningskanalen (jfr moderna fåglar). Dessa egenskaper utesluter majoriteten av de djur som man känner till från lokalens fossilregister som producenter (aetosaurien S. olenkae var troligen en allätande/herbivorisk skrapgrävare som var för stor för att enbart ta små skalbaggar; fytosaurien och temnospondylerna uppvisar tydliga anpassningar till fiskätande djur; den stora köttätande rauisuchianen P. silesiacus var för stor och majoriteten av de andra reptilerna, som lepidosauromorphs eller små archosauromorphs, var för små för att producera så stor avföring), men passar väl ihop med den dinosauriforma S. opolensis (uppskattad kroppsvikt 15 kg), som är känd från ett stort antal kroppsfossil från samma fossila intervall. Silesaurus opolensis har anatomiska kännetecken som mer liknar dem hos fåglar än hos andra basala dinosaurier. Nedan följer en lista över karaktärer, av vilka vi tolkar många som kopplade till födoadaptioner.

3.3. Anatomi och födoanpassningar hos Silesaurus opolensis

Silesaurus opolensis besitter karakteristiska kraniala anpassningar som troligen var kopplade till kosten . Vissa av dessa anpassningar är synliga i hjärnhusets morfologi, vilket kan innebära att S. opolensis utvecklats mot ett nytt födobeteende . Den nya skallrekonstruktionen (och pågående studier) föreslår förändringar i ett antal aspekter jämfört med tidigare arbeten : skallen var troligen kortare och mer kompakt, den antorbitala fenestra är reducerad jämfört med andra tidiga dinosauriformer, den välutvecklade jugalen har en hög och bred kontakt med quadratojugalen, och dentaren visar två tydliga rader av resorptionspitsar. Rekonstruktionen av hjärnhuset föreslår ett nytt arrangemang av den paroccipitala processen, riktad ventralt som hos fåglar, som når upp till nivån för den ventrala marginalen av den basioccipitala kondylen (figur 5). Liknande förändringar som observerats hos fåglar har resulterat i en dorsoventral expansion av m. complexus (analogt med ”kläckmuskeln” hos fåglar) och m. depressor mandibulae, som upptar den dorsolaterala delen av kraniets bakre sida. Hos vuxna fåglar stödjer dessa muskler huvudets rörlighet och verkar starkt på huvudets första uppåtriktade rörelse när man dricker .

Tänderna i över- och underkäken är oregelbundet fördelade och orienterade lateralt med tydliga spår av slitage . Även om tänderna har en triangulär form är de trubbiga (figur 5). Dentinkronorna är täckta av tunn, genomskinlig emalj som bildar längsgående åsar och spår. Tandranden på båda tandranden är varierande men i allmänhet inte framträdande . Kronornas baser är labiolingualt expanderade, särskilt på den mediala sidan och överlappar ofta de intilliggande tänderna . Tänderna är fast inbäddade i sina alveoler och deras antal är relativt litet. Premaxilla hade fem tänder, medan maxilla och dentary hade 11-12 tänder. På grundval av den allmänna tandmorfologin drogs slutsatsen att S. opolensis var en växtätare . Till exempel utgick man från jämförelser mellan S. opolensis’ och de befintliga däggdjurens tandmönster att den var växtätare av mjuka föremål, även om man inte med säkerhet kunde utesluta att den var allätare . Tänderna hos S. opolensis är dock varken talrika eller regelbundet fördelade, och de saknar de grova tandsnitt som är typiska för växtätare. S. opolensis’ ortala käkrörelse var mycket enklare än hos andra medelstora växtätare från sen trias, t.ex. rhynchosaurier, aetosaurier och vissa therapsider . Även om S. opolensis kunde utnyttja växtresurser var den därför troligen inte en strikt växtätande archosaurie.

Den mest ovanliga egenskapen hos S. opolensis tandben är dess avsmalnande, tandlösa främre spets som är krokig uppåt (figur 5). Ferigolo & Langer föreslog en korrespondens mellan denna näbbliknande struktur och ornitischiernas predentary, men det skiljer sig från det benet eftersom det har en tydlig underkäksymphysis och ingen sutur som skiljer spetsen från huvuddelen av dentary. Dess ytor är nedtryckta i förhållande till resten av mandibeln och har otydliga, längsgående strimmor och små foramina, vilket tyder på att den var täckt av en keratinös näbb ; en innovativ struktur som återfinns hos många tetrapoder, men som är särskilt karakteristisk för fåglar där den har en viktig roll under födointag. Premaxilla har en slät yta och bär tänder till den främre spetsen. Den är mycket smal och vinkeln mellan vänster och höger premaxilla var mycket liten. Dessutom är näsfortsatsen mediolateralt tunn, vilket innebär en mycket smal nos med näsborrarna riktade framåt. Premaxilla visar inte lika tydliga tecken på en näbbliknande struktur som dentary. Förutom de sporadiska näringsforamina finns det dock även porer på den främre delen av premaxilla, som skulle kunna ha gett vaskularisering till ett keratintäcke. Därför är det möjligt att en motsvarighet till den näbbliknande strukturen i dentären, även om den inte var lika framträdande, fanns i överkäken.

Fyndet av ett nytt exemplar av S. opolensis med en artikulerad kotpelare avslöjade att nacken endast bestod av sju ryggkotor . Detta framgår av en plötslig förändring av revbenen mellan den sjunde och åttonde kotan. Delikata och smala revben finns på alla halskotor; de främre revbenen överlappade de tre följande kotorna och var mer robusta än de betydligt kortare bakre revbenen. De långa revbenen stelnade nacken, men konstruktionen av bakhuvudkondylen och atlasen möjliggjorde ändå ett brett spektrum av huvudets rörelser . Mer än 400 ben och fyra delvis ledade skelett av S. opolensis har samlats in i det övre intervallet med ben . Benen från övre horisonten är bevarade på ett liknande sätt, inte sorterade, och är utan skador. Förutom de ben som förekommer i den övre horisonten har flera ben och ett enda delvis artikulerat skelett hittats i andra benbärande lager. Det isolerade överarmsbenet förekom tillsammans med resterna av Polonosuchus silesiacus och många isolerade ben och skelett kommer från den nedre horisonten . De studerade skalbaggebärande koproliterna (fem exemplar) samlades in från övre (två exemplar) och undre (tre exemplar) fossila intervall (tabell 1) och är definitivt mycket ovanligare i Krasiejów-registret än ben av S. opolensis.

Paläoekologisk och evolutionär betydelse

Den näbbbärande underkäken och den smala nosen kan ha fungerat som effektiva verktyg för att rota i ströbädden och picka insekter från marken, ungefär som moderna fåglar. Stora ögon och framåtriktade näsborrar deltog förmodligen i upptäckten av föda (figur 5), och de uppåtriktade rörelserna kan ha fått stöd av nackens styvhet. Denna tolkning stämmer väl överens med innehållet i koproliterna, som består av skalbaggar som mycket väl skulle kunna vara ströbäddslevande. Dessutom föreslår vi att S. opolensis hade en liknande matsmältningskanal som fåglar, där större matrester regurgiterades, jfr. de pellets som bildas i magsäcken hos ugglor och som rör sig uppåt till proventriculus och därefter regurgiteras, och därmed aldrig kommer in i tunntarmen.

Diets inflytande på den tidiga utvecklingen av dinosauriernas släktskap är ett ämne som är föremål för en pågående debatt där silesauriderna har en nyckelposition eftersom de utgör en tidig grupp av dinosauriformer eller tidiga ornithischianer . Vi hoppas att våra resultat, som innebär att S. opolensis troligen främst var ett insektsätande djur, kommer att väcka denna diskussion och ha betydelse för vår förståelse av den tidiga dinosaurieutvecklingen. Det bör dock noteras att S. opolensis i många avseenden var ett mycket specialiserat djur med flera autopomorfer (se t.ex. ovan och ). Även om det inte finns bevarat i koproliterna är det också troligt att andra födokällor som mjuka bytesdjur, växtfragment och större födoämnen som kräktes (så att resistenta rester aldrig bevarades i koproliterna) utgjorde åtminstone delar av djurets föda. Det kan inte uteslutas att skalbaggar var vanligare under vissa perioder av året och utgjorde en säsongsbetonad diet för S. opolensis under dessa perioder. Icke desto mindre visar våra resultat att koproliter utgör en viktig men till stor del outnyttjad källa till paleobiologiska data för att avslöja dieten hos tidiga dinosaurier och deras släktingar.

Rekonstruktioner och segmentering

Rekonstruktionerna av de skannade datamaterialet baserades på en fasåtervinningsmetod . Ringartefakter korrigerades med hjälp av ett internt korrigeringsverktyg . Binned versioner (bin2) beräknades för att möjliggöra snabbare bearbetning och screening av proverna eftersom data med full upplösning var stora. De slutliga volymerna består av staplar av 16-bitars TIFF-bilder som konverterades till JPEG2000-bilder och därefter importerades och segmenterades i programvaran VGStudio MAX version 3.0 (Volume Graphics Inc.).

Datatillgänglighet

Rådata från PPC-SRμCT som stöder resultaten av denna studie i form av rekonstruerade staplar av jpeg2000-bilder av alla koproliter är offentligt tillgängliga i ESRF:s paleontologiska mikrotomografiska databas: http://paleo.esrf.fr/picture.php?/2832/category/2226. De studerade koprolitexemplaren förvaras i samlingen vid Institutet för paleobiologi, Polska vetenskapsakademin (Warszawa).

Författarnas bidrag

Kompletterande intressen

Författarna deklarerar inga konkurrerande intressen.

Finansiering

Denna forskning stöddes av Vetenskapsrådet (bidrag nr 2017-05248).

Fotnoter