Billebærende koprolitter afslører muligvis kosten for en dinosauriform fra sen trias

Indledning

Vertebrate koprolitter er almindelige elementer i marine og ikke-marine fossile aflejringer fra palæozoisk til nyere tid. På samme måde som fodaftryk tjener de som vigtige palæoichnologiske proxies for tilstedeværelsen og diversiteten af hvirveldyr i gamle økosystemer (f.eks. ). Koprolitter giver især enestående oplysninger om værtsdyrenes fødevaner og fordøjelsesfysiologi, hvilket igen giver indsigt i de forskellige trofiske niveauer i oldtidens økosystemer . En stor del af denne palæoøkologiske information ligger skjult i de lukkede, men ofte velbevarede rester, som omfatter madrester, mikrobiota og parasitter. Det store bevaringspotentiale i disse organiske indeslutninger er blevet tilskrevet en tidlig lithificering af fæces, en proces, der menes at være muliggjort af et højt fosfatindhold og bakteriel autolitificering . Som følge heraf kan selv blødt væv blive fossiliseret i koprolitter . Blandt de inklusioner, der er beskrevet i koprolitter, kan nævnes planterester, knogler, tænder, hår, fjer, muskelceller, hvirvelløse dyrs exoskelet, insektvinger, parasitlegemer og æg . Inklusionerne er dog ofte svære at studere, fordi de er blevet behandlet i værtsdyrets fordøjelsessystem; som følge heraf er de ofte fragmentariske og kaotisk organiseret i den heterogene fossiliserede coprolitmatrix.

Linking coprolites to their producer is also challenging (e.g. ), but naturally one of the main goals studying coprolites . De mest værdifulde redskaber til at løse denne udfordring ligger i koprolitternes form, størrelse og indhold samt deres tilknytning til spor eller skeletrester. Store koprolitstørrelser alene kan f.eks. gøre det muligt at henføre koprolitterne til store toprovdyr . Størrelsen, og især diameteren på eksemplarerne (som har en positiv sammenhæng med værtsdyrets kropsstørrelse/vægt), kan også bruges til statistisk at adskille grupper af koprolitter. Denne praksis anvendes ofte til at anslå nyere populationsstørrelser på grundlag af ekskrementer samt til at adskille sympatriske og lignende størrelse af ekskrementproducenter . Desuden er karakteristiske træk i forbindelse med formen som f.eks. tilstedeværelsen eller fraværet af spiraler, segmentering og endernes morfologi også karakterer, der kan være nyttige til at skelne mellem koprolitmorfotyper. Blandt de hvirveldyr, der med held er blevet matchet med deres koprolitter, kan nævnes fisk , krokodiller , ikke-fyriske dinosaurer , tidlige synapsider og pattedyr .

Koprolitternes størrelse og form kan let undersøges makroskopisk. Inklusionerne er imidlertid traditionelt blevet undersøgt ved optisk mikroskopi af tyndsnit eller ved scanning elektronmikroskopi. Disse destruktive metoder giver kun en begrænset og delvis tilfældig repræsentation af koprolitindholdet. For nylig blev propagationsfasekontrastsynkrotronmikrotomografi (PPC-SRμCT) vist at være en effektiv teknik til at analysere inklusionerne i hele koprolitter, ikke-destruktivt, i tre dimensioner og med høj opløsning . To koprolitter fra den sen-triasiske samling i Krasiejów (Schlesien, Polen) er allerede blevet analyseret ved hjælp af denne teknik . Den ene koprolit var spiralformet og indeholdt en delvist artikuleret ganoid fisk og toskallede rester, hvilket tyder på, at koprolitten blev produceret af lungefisken Ptychoceratodus . Den anden indeholdt talrige billerester, hvilket tyder på, at det var et insektædende dyr, der producerede den. Formålet med denne undersøgelse var at analysere alle synkrotron-scannede eksemplarer af samme morfotype (og lokalitet) som denne billebærende koprolit med henblik på at udlede producenten og i videst muligt omfang dens kost og palæoøkologi.

Materiale og metoder

2.1. Fossilt materiale

2.2. Fase-kontrast synkrotron mikrotomografi

Koprolitterne blev scannet ved hjælp af propagation fase-kontrast synkrotron mikrotomografi (PPC-SRμCT) ved beamline ID19 på European Synchrotron Radiation Facility (ESRF) i Grenoble, Frankrig, i separate sessioner med lidt forskellige indstillinger. I de tilfælde, hvor indstillingerne er forskellige, og intet andet er angivet, gælder de førstnævnte indstillinger for ZPAL AbIII/3409 og ZPAL AbIII/3410, den anden for ZPAL AbIII/3402 og ZPAL AbIII/3411, og den tredje (sidste) for ZPAL AbIII/3408. Koprolitterne blev scannet i lodrette serier på henholdsvis 4, 5 og 4 mm i den såkaldte halve optagelsestilstand, hvilket betyder, at centrum ved rotationen blev sat i siden af kameraets synsfelt (hvilket resulterer i en fordobling af det rekonstruerede synsfelt). Udbredelsesafstanden, dvs. afstanden mellem prøven på rotationsbordet og kameraet, blev sat til 2800 mm. Kameraet var en sCMOS PCO edge 5.5-detektor monteret på optiske enheder med isotrope voxelstørrelser på henholdsvis 6,36, 6,54 og 13,4 µm og koblet til en 1000 μm tyk GGG:Eu (gadoliniumgalliumgranat doteret med europium) mod en 500 μm tyk LuAG:Ce (lutetiumaluminiumgranat doteret med cæsium) scintillator (kun ZPAL AbIII/3409 og ZPAL AbIII/3410). Strålen blev frembragt af en W150 wiggler (11 dipoler, 150 mm periode) med en afstand på henholdsvis 51, 48 og 50 mm, og blev filtreret med 2,8 mm aluminium (5,6 mm for ZPAL AbIII/3402 og ZPAL AbIII/3411) og 6 mm kobber (5 mm for ZPAL AbIII/3402 og ZPAL AbIII/3411). Det resulterende detekterede spektrum havde gennemsnitlige energier på henholdsvis 112, 111 og 113 keV. Hver underscanning blev udført ved hjælp af 6000 projektioner af 0,05 (ZPAL AbIII/3409 og ZPAL AbIII/3410), henholdsvis 0,02 s hver over 360°.

Resultater og diskussion

3.1. Lokaliteten

Den næsten 30 m tykke aflejring fra Øvre Trias, der er eksponeret i Krasiejów, består af to større knogleholdige intervaller, der hver har en tykkelse på ca. 1-1,5 m (figur 1). Begge intervaller indeholder store mængder fossile rester, der tilhører to økologiske samfund – et ferskvandssamfund og et terrestrisk samfund . Ferskvandssamfundet omfatter dipnoer (herunder lungefisken Ptychoceratodus roemeri), små actinopterygians, temnospondyl Metoposaurus krasiejovensis, den store temnospondyl Cyclotosaurus intermedius, den store phytosaur Parasuchus sp. og en forskelligartet invertebraterfauna. Det terrestriske samfund bestod af små diapsider (f.eks. sphenodonts), den glidende arkosauromorfe Ozimek volans, den dinosauriform Silesaurus opolensis, den store kødædende “rauisuchid” Polonosuchus silesiacus og den altædende eller planteædende aetosaur Stagonolepis olenkae.

Den præcise alder af samlingen er vanskelig at bestemme på grund af mangel på radiometriske dateringer og diagnostiske palynomorfer, men plantemakrofossiler, hvirveldyrsamfundet og visse hvirvelløse fossiler (f.eks. conchostracans) er forenelige med en alder fra senkarnian.

3.2. Koprolitter

Koprolitterne blev indsamlet fra de nederste og øverste knoglebærende intervaller på Krasiejów-lokaliteten (figur 1). Begge fossilifremstillede intervaller er godt eksponeret på den sydøstlige side af lergruben og er blevet undersøgt i detaljer ud fra sedimentologiske og taphonomiske aspekter . Alle fem undersøgte koprolitter (ZPAL AbIII/3402, 3408-3411; figur 1 og tabel 1) er komplette eller næsten komplette og tilhører en morfotype, der er karakteriseret ved aflange, afrundede til let fladtrykte eksemplarer med karakteristiske uregelmæssige overfladestrukturer (figur 1). Koprolitterne har en tynd, glat ydre belægning og er grå til brune i farven. De varierer i størrelse fra 31 til 54,5 mm i længde og fra 16 til 22 mm i maksimal diameter (tabel 1).

Koprolitterne indeholder rigeligt med billerester og andre leddyrsinklusioner, som i de fleste tilfælde er for fragmenterede til at blive identificeret. Billernes elytra udgør de mest almindelige identificerbare rester og er til stede i alle koprolitter (figur 2 og 3). Billelytra er sjældne rester i de fossile optegnelser fra Krasiejów. Indtil nu er der kun indsamlet få og oftest fragmentariske eksemplarer fra dette sted. Elytraerne fra koprolitter er generelt velbevarede og komplette, selv om nogle eksemplarer er beskadiget eller skåret af fra producentens fordøjelseskanal, mikrobielt forfald og/eller diagenese. Andre identificerbare inklusioner omfatter: to biller tibiae, et carabid prosternum, biller pronotum, en ostrakod, bakteriekolonier og to lignende abdomener af et uidentificeret leddyr (figur 2-4).

Coprolit ZPAL AbIII/3402 er det største eksemplar (figur 2 og tabel 1) og indeholder også den største mængde af billerester. Rester af biller af mange forskellige arter fremgår af den store uensartethed på elytraerne. Der er fundet tre morfotyper af mindre elytra: korte og tykke eksemplarer (morfotype A); mellemliggende eksemplarer (morfotype B) og aflange eksemplarer (morfotype C). Desuden er der også fundet tre større elytras i koprolitten, som alle adskiller sig fra hinanden med hensyn til ornamentik, form, størrelse og morfologi af ledroden (figur 2). De andre billebærende koprolitter (ZPAL AbIII/3408-3411) indeholder kun de små elytra (figur 3), som i mange tilfælde er dårligere bevaret end i koprolit ZPAL AbIII/3402. De samme tre morfotyper er dog også fundet i de små coproliteksemplarer. Andre gådefulde insektindeslutninger er også fundet, selv om disse mangler tilstrækkelig morfologi til en korrekt identifikation.

Bakteriekolonier, repræsenteret af tæt mineraliserede (pyrit) og uregelmæssige skyformede volumener, er fundet i flere af koprolitterne (figur 4). I ZPAL AbIII/3402 breder en stor revne sig ud, der forbinder rigelige sekundære mineraliserede kugler af lignende størrelser (gasflugthuller; figur 4). Andre fælles træk fundet i koprolitterne omfatter sekundære mineraliserede revner, bevarede folder relateret til den oprindelige samling af fækalierne, gasbobler bevaret som hulrum og sekundære mineraliserede kugler (figur 4). De undersøgte koprolitter adskiller sig i størrelse og form fra andre indsamlede koprolitmorfotyper fra Krasiejów, som blev produceret af andre hvirveldyr, der er kendt fra skeletoptegnelserne på samme sted, og som indeholder fiske-rester, toskallede dyr, knoglefragmenter, sjældne insektrester og/eller planterester (igangværende undersøgelse). Den ensartede form, størrelse og indhold af koprolitterne tyder alt i alt på, at de blev produceret af én dyreart. Manglen på knogler, fiskeskæl eller identificerbare plantefragmenter giver os mulighed for at konkludere, at koprolitproducenterne hverken udelukkende havde en kødædende eller planteædende kost.

Det er blevet foreslået, at kropsstørrelse og diameter af ekskrementer er positivt korreleret, og i betragtning af størrelsesområdet for koprolitterne (maksimal diameter 16-22 mm) er det sandsynligt, at producenten snarere var et mellemstort dyr end et lille dyr som en eucynodont eller en tidlig lepidosauromorph (jf. moderne insektædende pattedyr).

Studier af moderne dyr har vist, at sarte madrester er underrepræsenteret i ekskrementer, mens mere modstandsdygtige genstande har det modsatte mønster. Vi kan således ikke udelukke, at andre fødekilder såsom blødere byttedyr og plantefragmenter, som ikke findes i koprolitterne, i det mindste udgjorde dele af koprolitproducentens kost. Ikke desto mindre var leddyr (især insekter), og især små biller, sandsynligvis det mest almindelige bytte for dette dyr at dømme ud fra deres store antal i koprolitterne. Da disse rester er meget små, tyder det på, at dyret enten: (1) specifikt målrettede små byttedyr, (2) ved et uheld slugte billerne eller (3) besad en struktur i fordøjelsessystemet, der adskilte mindre madrester fra større, som blev kastet op i stedet for at blive udskilt i afføringsmaterialet. Den anden hypotese understøttes svagt, da billerester udgør de eneste identificerbare inklusioner i alle koprolitter, og at de er sjældne i koprolitter af andre morfotyper (igangværende undersøgelse). Opdagelsen af nogle få større billerester i de største koprolitter taler for den tredje hypotese, for hvis dyret havde en sådan struktur, ville den sandsynligvis vokse, efterhånden som dyret blev større, hvilket ville resultere i, at større madrester kunne passere igennem. I betragtning af, at koprolitterne er af lidt forskellig størrelse, ligesom fødeindkapslingerne, blev de sandsynligvis produceret af individer af lidt forskellige størrelser og måske ontogenetiske stadier.

Sammenfattende blev koprolitterne af denne morfotype produceret af et middelstort dyr, der målrettede insekter som bytte. Det er sandsynligt, at dyret besad et system i fordøjelseskanalen, der skilte større ufordøjelige madrester ud, som sandsynligvis blev regurgiteret som pellets i stedet for at passere gennem hele fordøjelseskanalen (jf. moderne fugle). Disse karakteristika udelukker de fleste af de dyr, der er kendt fra lokalitetens fossilfund, som producenter (aetosauren S. olenkae var sandsynligvis en altædende/herbivore kradsgraver, der var for stor til udelukkende at gå efter små biller; phytosaurerne og temnospondylerne viser klare tilpasninger til piscivore dyr; den store kødædende rauisuchianer P. silesiacus var for stor, og de fleste af de andre krybdyr, som lepidosauromorfer eller små archosauromorfer, var for små til at producere så store ekskrementer), men passer godt med den dinosauriform S. opolensis (anslået kropsvægt 15 kg), som er kendt fra talrige kropsfossiler i samme fossilinterval . Silesaurus opolensis har anatomiske karakterer, der minder mere om fugles karakterer end om andre basale dinosaurers karakterer. Nedenfor følger en liste over karakterer, hvoraf vi tolker mange af dem som knyttet til fødetilpasninger.

3.3. Anatomi og fødetilpasninger hos Silesaurus opolensis

Silesaurus opolensis besidder karakteristiske kranietilpasninger, der sandsynligvis var forbundet med kosten . Nogle af disse tilpasninger er synlige i hjerneskalens morfologi, hvilket kan antyde, at S. opolensis udviklede sig i retning af en ny fødeadfærd . Den nye kranierekonstruktion (og igangværende undersøgelser) foreslår ændringer i en række aspekter i forhold til tidligere arbejder : kraniet var sandsynligvis kortere og mere kompakt, den antorbitale fenestra er reduceret sammenlignet med andre tidlige dinosauriformer, den veludviklede jugal har en høj og bred kontakt med quadratojugal, og dentaren viser to tydelige rækker af resorptionsgruber. Rekonstruktionen af hjerneskallen foreslår et nyt arrangement af den paroccipitale procesus, der er rettet ventralt som hos fugle og når op på niveau med den ventrale kant af basioccipitalkondylus (figur 5). Lignende ændringer, som er observeret hos fugle, har resulteret i en dorsoventral udvidelse af m. complexus (svarende til “klækmusklen” hos fugle) og m. depressor mandibulae, som optager den dorsolaterale del af kraniets bageste side. Hos voksne fugle støtter disse muskler hovedets bevægelighed og virker kraftigt på hovedets første opadgående bevægelse under drikkeriet .

Tænderne i over- og underkæben er uregelmæssigt fordelt og orienteret lateralt med tydelige slidspor . Selv om tænderne har en trekantet form, er de stumpe (figur 5). Dentinkronerne er dækket af tynd, gennemsigtig emalje, som danner langsgående kamme og riller. Tandkanterne på begge tandkanter er variable, men generelt ikke fremtrædende . Kronernes baser er labiolingualt udvidede, især på den mediale side, og de overlapper ofte de tilstødende tænder . Tænderne er fast indlejret i deres alveoler, og deres antal er relativt lille. Premaxilla bar fem tænder, mens maxilla og dentary havde 11-12 tænder. På grundlag af dens generelle tandmorfologi blev S. opolensis udledt til at være planteæder . F.eks. blev der ud fra sammenligninger mellem S. opolensis’ og eksisterende pattedyrs tandmønstre konkluderet, at de var planteædere af bløde genstande, selv om muligheden for omnivori ikke med sikkerhed blev udelukket . Tænderne hos S. opolensis er imidlertid hverken talrige eller regelmæssigt fordelt, og de mangler de grove tandsnit, som er typiske for planteædere. S. opolensis’ ortale kæbebebevægelse var meget enklere end hos andre mellemstore planteædere fra sen trias, såsom rhynchosaurer, aetosaurer og nogle therapsider . Selv om S. opolensis kunne udnytte planteressourcerne, var den derfor højst sandsynligt ikke en strengt planteædende archosaur.

Det mest usædvanlige træk ved S. opolensis’ tandkød er den tilspidsede, tandløse forreste spids, der er kroget opad (figur 5). Ferigolo & Langer foreslog en korrespondance mellem denne næblignende struktur og ornithischiernes prædentary, men den adskiller sig fra denne knogle, fordi den har en tydelig underkæbensymfyse og ingen sutur, der adskiller spidsen fra hoveddelen af dentary. Dens overflader er nedtrykt i forhold til resten af underkæben og bærer utydelige, langsgående striber og små foramina, hvilket tyder på, at den var dækket af et keratinholdigt næb ; en innovativ struktur, der findes i mange tetrapode slægter, men som især er karakteristisk for fugle, hvor den spiller en vigtig rolle under fødeindtagelsen. Forkæben har en glat overflade og bærer tænder til den forreste spids. Den er meget smal, og vinklen mellem venstre og højre premaxilla var meget lav. Desuden er næsefremspringet mediolateralt tyndt, hvilket indebærer en meget smal snude med næseborene rettet fremad. Premaxilla viser ikke så tydelige tegn på en næblignende struktur som dentary. Ud over de sporadiske næringsforamina er der dog også porer på den forreste del af premaxilla, som kunne have givet vaskularisering til et keratinholdigt dække. Derfor er det muligt, at der i overkæben fandtes en pendant til dentærens næblignende struktur, om end ikke så fremtrædende.

Fundet af et nyt eksemplar af S. opolensis med en leddelt rygsøjle afslørede, at halsen kun bestod af syv ryghvirvler . Dette fremgår af en pludselig ændring i ribbenene mellem den syvende og ottende ryghvirvel. Der findes fine og slanke ribben på alle halshvirvler; de forreste ribben overlappede de næste tre ryghvirvler og var mere robuste end de betydeligt kortere bagvedliggende ribben. De lange ribben stivede nakken, men konstruktionen af bagkropskondylus og atlas muliggjorde stadig en bred vifte af hovedbevægelser . Mere end 400 knogler og fire delvist artikulerede skeletter af S. opolensis er blevet indsamlet i det øverste interval med knogler . Knoglerne fra den øvre horisont er bevaret på samme måde, ikke sorteret, og er uden skader. Ud over de knogler, der forekommer i den øvre horisont, er der fundet adskillige knogler og et enkelt delvist artikuleret skelet i andre benholdige lag . Den isolerede overarmsknogle er fundet sammen med resterne af Polonosuchus silesiacus, og adskillige isolerede knogler og skeletter stammer fra den nederste horisont . De undersøgte billebærende koprolitter (fem eksemplarer) blev indsamlet fra øvre (to eksemplarer) og nedre (tre eksemplarer) fossilintervaller (tabel 1) og er helt sikkert meget sjældnere i Krasiejów-registrene end knogler af S. opolensis.

Palæoøkologisk og evolutionær betydning

Den næbbærende underkæbe og den smalle snude kunne have fungeret som effektive redskaber til at rode i strøelsen og hakke insekter op af jorden, ganske som moderne fugle. Store øjne og fortilrettede næsebor deltog sandsynligvis i fødeopsporing (figur 5), og de opadgående bevægelser kunne være blevet understøttet af nakkens stivhed. Denne fortolkning passer godt med indholdet af koprolitterne, som består af biller, der godt kunne være strøelsesbeboere. Desuden foreslår vi, at S. opolensis havde en lignende fordøjelseskanal som fugle, hvor større madrester blev regurgiteret, jf. de pellets, der dannes i spiserøret hos ugler, som bevæger sig opad til proventriculus og efterfølgende regurgiteres, og som således aldrig kommer ind i tyndtarmen.

Diæternes indflydelse på den tidlige udvikling af dinosauriernes slægter er et emne for en løbende debat, hvor silesauriderne har en nøgleposition, fordi de udgør en tidlig gruppe af dinosauriformer eller tidlige ornithischier . Vi håber, at vores resultater, som antyder, at S. opolensis sandsynligvis hovedsagelig var et insektædende dyr, vil sætte gang i denne diskussion og få indflydelse på vores forståelse af den tidlige dinosaurers udvikling. Det skal dog bemærkes, at S. opolensis i mange henseender var et højt specialiseret dyr med adskillige autopomorphier (se f.eks. ovenfor og ). Selv om det ikke er bevaret i koprolitterne, er det også sandsynligt, at andre fødekilder såsom bløde byttedyr, plantefragmenter og større fødeemner, der blev regurgiteret (således at resistente rester aldrig blev bevaret i koprolitterne), udgjorde i det mindste dele af dyrets kost. Det kan ikke udelukkes, at biller var mere almindelige i visse perioder af året og udgjorde en sæsonbestemt kost for S. opolensis i disse perioder. Ikke desto mindre viser vores resultater, at koprolitter udgør en vigtig, men stort set uudnyttet kilde til palæobiologiske data til at afdække diæten hos tidlige dinosaurer og deres slægtninge.

Rekonstruktioner og segmentering

Rekonstruktionerne af de scannede data var baseret på en fasehentningsmetode . Ring artefakter blev korrigeret ved hjælp af et internt korrektionsværktøj . Binned versioner (bin2) blev beregnet for at muliggøre hurtigere behandling og screening af prøverne, fordi dataene i fuld opløsning var store. De endelige mængder består af stakke af 16 bit TIFF-billeder, der blev konverteret til JPEG2000-billeder og efterfølgende importeret og segmenteret i softwaren VGStudio MAX version 3.0 (Volume Graphics Inc.).

Datatilgængelighed

Råddataene fra PPC-SRμCT, der understøtter resultaterne af denne undersøgelse i form af rekonstruerede stakke af jpeg2000-billeder af alle koprolitter, er offentligt tilgængelige i ESRF’s palæontologiske mikrotomografiske database: http://paleo.esrf.fr/picture.php?/2832/category/2226. De undersøgte coprolitprøver opbevares i samlingen af Institute of Paleobiology, Polish Academy of Sciences (Warszawa).

Autors bidrag

Konkurrerende interesser

Forfatterne erklærer ingen konkurrerende interesser.

Funding

Denne forskning blev støttet af det svenske forskningsråd (bevilling nr. 2017-05248).

Fodnoter