I 1974 er Jeffrey Dahmer førsteårsstuderende på high school og bor i Bath, Ohio, sammen med sine forældre, Lionel og Joyce, og sin lillebror, Dave. Jeffrey udvikler en besættelse af en mandlig jogger, som han ser hver dag fra sin skolebus. Som hobby samler Jeffrey døde dyr, som han opløser til knogler ved hjælp af kemikalier, som hans far, der er kemiker, stiller til rådighed for ham. Denne hobby er initieret af hans besatte interesse for, hvordan dyrene “passer sammen”.
I 1978 smadrer Lionel Jeffreys samling af knogler og beordrer ham til at få venner i skolen. I skolen efterligner Jeffrey sin mors indretningsarkitekt (som har cerebral parese) tale og gestikulationer, rydder sin rygsæk og laver høje lyde, hvilket tiltrækker sig opmærksomhed fra den håbefulde kunstner John “Derf” Backderf og hans venner. Jeffrey inspirerer Derf til at tegne ham i forskellige situationer; tegninger, der senere vil blive indarbejdet i Derfs grafiske roman My Friend Dahmer. Derf og hans venner danner “Dahmer Fan Club” og bruger Jeffrey til en række drengestreger som f.eks. at få ham med på alle klubbens årbogsbilleder og snyde sig til et møde med den daværende vicepræsident Walter Mondale under en skoleudflugt til Washington, D.C.
I mellemtiden begynder Joyce at få et tilbagefald til kronisk psykisk sygdom, hvilket fører til stadig mere bitre skænderier mellem hende og Lionel. For at klare sig, begynder Jeffrey at drikke meget og begynder selv at slå dyr ihjel.
Den jogger, som Jeffrey er besat af, viser sig at være Dr. Matthews, der er læge for en af Derfs venner. Jeffrey foregiver at være forkølet, så han kan få en aftale med ham, og han kan undersøge Jeffrey nøgen. Dr. Matthews bliver ubehagelig under brokundersøgelsen, da han opdager, at Jeffrey har en erektion. Da Jeffrey vender hjem, trækker han sig tilbage på sit værelse og onanerer til hændelsen. Den følgende nat fantaserer Jeffrey om at være sammen med Dr. Matthews’ lig. Han begynder at forfølge Dr. Matthews med et baseballbat, men kommer aldrig til at angribe ham.
Jeffreys far flytter ud, mens Jeffrey er væk på studietur. Efter turen gør Jeffrey nogle forsøg på at bevare forbindelsen til sine venner, f.eks. ved at tage en date med til skoleballet, men i sidste ende fjerner han sig fra dem. Ved eksamen giver Lionel Jeffrey nøglerne til familiens Volkswagen Beetle, som han senere vil bruge til at begå sit første mord. Uden at Lionel ved det, forlader Joyce Ohio for at bo hos slægtninge i Wisconsin, hvor hun tager Dave med sig og efterlader Jeffrey helt alene.
Den aften ser Derf Jeffrey gå alene hjem med blod på fingerneglene. Derf tilbyder Jeffrey et lift og finder ham alene og uden planer for fremtiden. Derf fortæller ham, at han tager af sted til college den følgende dag og tilbyder ham sine tegninger af Jeffrey, hvilket han afslår. Han inviterer truende Derf indenfor til en øl, men Derf afviser ham. Da Derf går tilbage til sin bil, tager Jeffrey et baseballbat op og er ved at slå ham med det, men senere lægger han det dog fra sig. Da Derf sætter sig ind i bilen og kører hjem, lægger han mærke til battet. Jeffrey har aldrig mere kontakt med sine venner fra gymnasiet igen. Næste morgen kører Jeffrey rundt og samler blafferen Steven Hicks op fra en koncert. I slutteksterne bemærkes det, at Hicks aldrig blev set igen, og at Jeffrey Dahmer indrømmede at have dræbt 17 mænd, da han endelig blev anholdt.