Coprolitos de caruncho possivelmente revelam a dieta de um dinosauriform Triássico Final

Introdução

Coprolitos de vertebrados são elementos comuns em depósitos fósseis marinhos e não marinhos desde o Paleozóico até aos recentes. Da mesma forma que as pegadas, eles servem como importantes substitutos paleoichnológicos para a presença e diversidade de vertebrados em ecossistemas antigos (e.g. ). Os coprolitos fornecem especialmente informações únicas sobre os hábitos alimentares e fisiologia digestiva dos animais hospedeiros, o que por sua vez dá uma visão dos diferentes níveis tróficos dos ecossistemas antigos. Grande parte desta informação palaeoecológica encontra-se escondida nos restos de comida, mas muitas vezes bem preservada, que compreendem resíduos alimentares, microbiota e parasitas. O elevado potencial de preservação destas inclusões orgânicas tem sido atribuído à litterificação precoce das fezes, um processo que se pensa ser facilitado pelo elevado teor de fosfato e autolitrificação bacteriana . Consequentemente, mesmo os tecidos moles podem tornar-se fossilizados dentro dos coprolitos . As inclusões descritas a partir dos coprolitos incluem restos vegetais, ossos, dentes, pêlos, penas, células musculares, exoesqueleto invertebrado, asas de insetos, corpos de parasitas e ovos . No entanto, as inclusões são frequentemente difíceis de estudar porque foram processadas no sistema digestivo do animal hospedeiro; como resultado, são frequentemente fragmentadas e caóticamente organizadas na matriz heterogênea de coprolitos fossilizados.

Ligar coprolitos ao seu produtor também é um desafio (ex. ), mas naturalmente um dos principais objetivos do estudo dos coprolitos . As ferramentas mais valiosas para resolver este desafio estão na forma, tamanho e conteúdo dos coprolitos, bem como a sua associação com faixas ou restos do esqueleto. Os coprolíticos de grandes dimensões podem, por exemplo, permitir a atribuição de coprolitos a grandes predadores de ápice . O tamanho, e em particular o diâmetro dos espécimes (que tem uma correlação positiva com o tamanho corporal/peso do animal hospedeiro), também pode ser utilizado para separar estatisticamente grupos de coprolitos. Esta prática é frequentemente usada para estimar os tamanhos recentes da população com base nas fezes, bem como para separar os produtores simpáticos e os produtores de escamas de tamanho semelhante. Além disso, características relacionadas à forma como a presença ou ausência de espirais, segmentação e morfologia das extremidades também são caracteres que podem ser úteis para discriminar entre morfótipos de coprolitos. Os vertebrados que foram combinados com sucesso com seus coprolitos incluem peixes, crocodilianos, dinossauros não-aviosos, sinapsídeos precoces e mamíferos .

O tamanho e a forma do coprolito são facilmente estudados macroscopicamente. As inclusões, contudo, têm sido tradicionalmente estudadas por microscopia óptica de secções finas ou por microscopia electrónica de varrimento. Estes métodos destrutivos fornecem apenas uma representação limitada e parcialmente aleatória do conteúdo coprolítico. Recentemente, a microtomografia sincrotrônica de propagação de fase (PPC-SRμCT) demonstrou ser uma técnica poderosa para analisar as inclusões de coprolitos inteiros, não destrutivamente, em três dimensões e de alta resolução. Dois coprolitos do Late Triassic assemblage em Krasiejów (Silésia, Polônia) já foram analisados usando esta técnica . Um coprolite era espiral e continha um peixe ganoide parcialmente articulado e restos bivalves, sugerindo que o coprolite foi produzido pelo peixe pulmão Ptychoceratodus. O outro continha numerosos restos de escaravelho, implicando um animal insectívoro como produtor. O objectivo deste estudo foi o de analisar todos os espécimes digitalizados em sincrotrão do mesmo morfótipo (e localidade) que este co-produtor de escaravelho a fim de deduzir o produtor, e em maior medida, a sua dieta e paleoecologia.

Material e métodos

2.1. Material fóssil

2.2. Microtomografia sincrotrônica de contraste de fase

Os coprolitos foram escaneados usando microtomografia de contraste de fase de propagação (PPC-SRμCT) na linha de feixe ID19 do European Synchrotron Radiation Facility (ESRF) em Grenoble, França, em sessões separadas com configurações um pouco diferentes. Nos casos em que as configurações são diferentes e nada mais é dito, a primeira configuração mencionada aplica-se para ZPAL AbIII/3409 e ZPAL AbIII/3410, a segunda para ZPAL AbIII/3402 e ZPAL AbIII/3411, e a terceira (última) para ZPAL AbIII/3408. Os coprolitos foram digitalizados em séries verticais de 4, 5 e 4 mm, respectivamente, no chamado modo de meia aquisição, o que significa que o centro em rotação foi colocado ao lado do campo de visão da câmera (resultando em uma duplicação do campo de visão reconstruído). A distância de propagação, ou a distância entre a amostra na fase de rotação e a câmara, foi definida em 2800 mm. A câmara era um detector sCMOS PCO edge 5.5, montado em dispositivos ópticos com voxel isotrópico de 6.36, 6.54 e 13.4 µm respectivamente, e acoplado a um GGGG:Eu de 1000-μm de espessura (granada de gadolínio gálio dopado com europium) contra um LuAG:Ce de 500-μm de espessura (granada de lutécio alumínio dopado com césio) cintilador (apenas ZPAL AbIII/3409 e ZPAL AbIII/3410). A viga foi produzida por um wiggler W150 (11 dipolos, período de 150 mm) com uma abertura de 51, 48 e 50 mm, respectivamente, e foi filtrada com alumínio 2,8 mm (5,6 mm para ZPAL AbIII/3402 e ZPAL AbIII/3411) e cobre 6 mm (5 mm para ZPAL AbIII/3402 e ZPAL AbIII/3411). O espectro detectado resultante teve energias médias de 112, 111 e 113 keV, respectivamente. Cada sub-varredura foi realizada utilizando 6000 projeções de 0,05 (ZPAL AbIII/3409 e ZPAL AbIII/3410), respectivamente 0,02 s cada uma sobre 360°.

Resultados e discussão

3,1. A localidade

O depósito Triássico Superior exposto em Krasiejów, com quase 30 m de espessura, compreende dois grandes intervalos de carga óssea, cada um com cerca de 1-1,5 m de espessura (figura 1). Ambos os intervalos contêm grandes quantidades de restos fósseis pertencentes a duas comunidades ecológicas – uma de água doce e outra terrestre. A comunidade de água doce compreende dipnoanos (incluindo o peixe pulmão Ptychoceratodus roemeri), pequenos actinoptergianos, o temnospondyl Metoposaurus krasiejovensis, o grande temnospondyl Cyclotosaurus intermedius, o grande phytosaur Parasuchus sp. e uma fauna invertebrada diversa. A comunidade terrestre era composta por pequenos diapsides (por exemplo, esfenodontes), o arqui-auromorfo planador Ozimek volans, o dinosauriforme Silesaurus opolensis, o grande carnívoro ‘rauisuchid’ Polonosuchus silesiacus e o omnívoro ou herbívoro aetosaur Stagonolepis olenkae.

A idade precisa da montagem é difícil de determinar devido à falta de datas radiométricas e palinomorfos diagnósticos, mas os macrofósseis vegetais, a comunidade vertebrada e certos fósseis invertebrados (por exemplo, conchostracans) são compatíveis com uma idade Carniana tardia .

3.2. Coprolitos

Os coprolitos foram recolhidos a partir dos intervalos de carga óssea inferior e superior na localidade de Krasiejów (figura 1). Ambos os intervalos fossilíferos estão bem expostos no lado sudeste do poço de barro e foram estudados em detalhe a partir de aspectos sedimentológicos e taphonómicos . Todos os cinco coprolitos estudados (ZPAL AbIII/3402, 3408-3411; figura 1 e tabela 1) são completos ou quase completos e pertencem a um morfótipo que é caracterizado por exemplares alongados, arredondados a ligeiramente achatados, com estruturas superficiais irregulares características (figura 1). Os coprolitos têm um revestimento exterior fino e liso e são de cor cinza a marrom. Os tamanhos variam de 31 a 54,5 mm de comprimento e de 16 a 22 mm de diâmetro máximo (tabela 1).

Os coprolitos contêm restos abundantes de besouro e outras inclusões de artrópodes que na maioria dos casos são demasiado fragmentados para serem identificados. O élitro de besouro constitui os restos identificáveis mais comuns e estão presentes em todos os coprolitos (figuras 2 e 3). O élitro do besouro são restos raros no registo fóssil de Krasiejów. Até agora, apenas alguns espécimes, geralmente fragmentados, foram recolhidos neste local. Os élitros de coprolitos são geralmente bem preservados e completos, embora alguns espécimes sejam danificados ou tosquiados do tracto alimentar do produtor, deterioração microbiana e/ou diagénese. Outras inclusões identificáveis compreendem: duas tíbias de besouro, um prosternum carabídeo, pronótomos de besouro, um ostracod, colônias bacterianas e dois abdômens semelhantes de um artrópode não identificado (figuras 2-4).

Coprolite ZPAL AbIII/3402 é o maior espécime (figura 2 e tabela 1) e contém também a maior abundância de restos de escaravelho. Restos de escaravelhos de muitas espécies diferentes são evidenciados pela grande disparidade do élitro. Encontram-se três morfótipos de élitros mais pequenos: exemplares curtos e volumosos (morfotipo A); exemplares intermédios (morfotipo B) e exemplares alongados (morfotipo C). Além disso, três elestros maiores também são encontrados no coprolite, todos diferindo um do outro em ornamentação, forma, tamanho e morfologia da raiz articulatória (figura 2). Os outros coprolitos portadores de besouro (ZPAL AbIII/3408-3411) contêm apenas o pequeno élitro (figura 3), que em muitos casos são mais mal conservados do que no coprolítico ZPAL AbIII/3402. No entanto, os mesmos três morfotipos também são encontrados nos espécimes de coprolitos pequenos. Outras inclusões enigmáticas de insetos também são encontradas, embora estas não tenham morfologia suficiente para uma identificação adequada.

Colônias bacterianas, representadas por volumes densamente mineralizados (pirita) e irregulares em forma de nuvens são encontradas em vários dos coprolitos (figura 4). Em ZPAL AbIII/3402 uma grande fenda se espalha que conecta abundantes esferas secundárias mineralizadas de tamanhos similares (vazios de fuga de gás; figura 4). Outras características comuns encontradas nos coprolitos incluem fissuras secundárias mineralizadas, dobras preservadas relacionadas com a montagem original das fezes, bolhas de gás preservadas como vazios e esferas mineralizadas secundárias (figura 4). Os coprolitos estudados diferem em tamanho e forma de outros morfotipos de coprolitos coletados de Krasiejów que foram produzidos por outros vertebrados conhecidos do registro esquelético no mesmo local e contêm restos de peixes, bivalves, fragmentos de ossos, restos de insetos raros e/ou restos vegetais (estudo em andamento). A forma, tamanho e conteúdo semelhantes dos coprolitos sugerem que eles foram produzidos por uma espécie animal. A falta de espinhas, escamas de peixe ou fragmentos de plantas identificáveis permite-nos concluir que os produtores de coprolitos não tinham uma dieta carnívora ou herbívora exclusiva.

Propõe-se que o tamanho do corpo e o diâmetro da escama estão positivamente correlacionados e considerando a gama de tamanhos dos coprolitos (diâmetros máximos 16-22 mm), é provável que o produtor tenha sido um animal de tamanho médio em vez de um animal pequeno como um eucynodont ou um lepidosauromorph precoce (cf. mamíferos insetívoros modernos).

Estudos sobre animais modernos demonstraram que restos de alimentos delicados estão subrepresentados nas fezes, enquanto objetos mais resistentes têm o padrão oposto . Assim, não podemos excluir que outras fontes alimentares, como presas mais macias e fragmentos de plantas, que não são encontrados nos coprolitos, formaram pelo menos partes da dieta do produtor de coprolitos. No entanto, os artrópodes (especialmente os insectos), e em particular os pequenos besouros, foram provavelmente a presa mais comum deste animal, a julgar pelo seu grande número nos coprolitos. Uma vez que estes restos são muito pequenos, isso implica que o animal também não o é: (1) especificamente visou pequenas presas, (2) engoliu acidentalmente os escaravelhos ou (3) possuía uma estrutura no trato digestivo que separava os resíduos alimentares menores dos maiores, que eram regurgitados em vez de excretados na matéria fecal. A segunda hipótese é fracamente suportada pois os restos de escaravelhos representam as únicas inclusões identificáveis em todos os coprolitos e que são raras nos coprolitos de outros morfótipos (estudo em curso). A descoberta de alguns restos maiores de escaravelho nos coprolitos maiores favorece a terceira hipótese porque se o animal possuísse tal estrutura, provavelmente cresceria à medida que o animal se tornasse maior, resultando em restos maiores de comida capazes de passar. Dado que os coprolitos são de tamanho ligeiramente diferente, tal como as inclusões alimentares, foram provavelmente produzidos por indivíduos de tamanhos ligeiramente diferentes e, talvez, por fases ontogenéticas.

Em suma, os coprolitos deste morfótipo foram produzidos por um animal de tamanho médio que visou os insectos como presas. É provável que o animal possuísse um sistema no trato digestivo que separava os restos alimentares indigestíveis maiores que provavelmente eram regurgitados como pellets ao invés de passar por todo o trato do sistema digestivo (cf. aves modernas). Estas características excluem a maioria dos animais conhecidos do registo fóssil corporal da localidade como produtores (o aetossauro S. olenkae era provavelmente um coveiro omnívoro/bívoro demasiado grande para visar apenas os escaravelhos pequenos; os fitoesteróis e temnospondilhos mostram claras adaptações à piscivoria; o grande carnívoro rauisuchiano P. silesiacus era muito grande e a maioria dos outros répteis, como os lepidosauromorfos ou pequenos arcosauromorfos eram muito pequenos para produzir fezes tão grandes) mas encaixam bem com o dinosauriforme S. opolensis (peso corporal estimado em 15 kg), que é conhecido de numerosos fósseis corporais no mesmo intervalo fóssilífero. Silesaurus opolensis possui caracteres anatômicos mais parecidos com os das aves do que com os de outros dinossauros basais. Abaixo segue uma lista de caracteres, muitos dos quais interpretamos como ligados a adaptações de alimentação.

3.3. Anatomia e adaptações de alimentação do Silesaurus opolensis

Silesaurus opolensis possui adaptações cranianas características que provavelmente estavam ligadas à dieta. Algumas destas adaptações são visíveis na morfologia da base cerebral, o que pode implicar que S. opolensis evoluiu para um novo comportamento alimentar . A nova reconstrução craniana (e estudos em curso) propõe mudanças em vários aspectos em relação a trabalhos anteriores: o crânio era provavelmente mais curto e compacto, a fenestra antorbital é reduzida em comparação com outros dinosauriformes precoces, o jugal bem desenvolvido tem um alto e amplo contato com o quadratojugal e a dentadura mostra duas filas distintas de fossos de reabsorção. A reconstrução da braincase propõe um novo arranjo do processo paroccipital, dirigido ventralmente como nas aves, atingindo o nível da margem ventral do côndilo basioccipital (figura 5). Modificações similares observadas em aves resultaram na expansão dorsoventral de m. complexus (análogo ao ‘músculo eclodidor’ das aves) e m. depressor mandibulae, que ocupam a parte dorsolateral do aspecto posterior do crânio. Em aves adultas, esses músculos suportam a mobilidade da cabeça e atuam fortemente no upstroke inicial da cabeça enquanto bebem .

Os dentes dos maxilares superior e inferior estão irregularmente distribuídos e orientados lateralmente com traços distintos de desgaste . Embora os dentes tenham uma forma triangular, são rombos (figura 5). As coroas dentinas são cobertas com esmalte fino e transparente, que forma cristas longitudinais e ranhuras. As serrilhas de ambas as margens dos dentes são variáveis mas geralmente não proeminentes . As bases das coroas são expandidas labiolingualmente, especialmente no lado medial e muitas vezes sobrepondo-se aos dentes adjacentes . Os dentes são firmemente embutidos em seus alvéolos e seu número é relativamente pequeno. A premaxila tinha cinco dentes, enquanto a maxila e a dentadura tinham 11-12 dentes. Com base na sua morfologia dentária geral, a S. opolensis foi deduzida como sendo um herbívoro . Por exemplo, herbívoros em objetos moles foram inferidos a partir de comparações entre os padrões de microdesgaste dentário de S. opolensis e os de mamíferos existentes, embora a possibilidade de omnívoros não tenha sido descartada com segurança. No entanto, os dentes de S. opolensis não são numerosos nem regularmente espaçados e faltam as serrilhas grosseiras que são típicas dos herbívoros. O movimento oral do maxilar de S. opolensis foi muito mais simples do que o de outros herbívoros Triássicos tardios de tamanho médio como os rhynchosaurs, aetosaurs e algumas terapias. Portanto, embora S. opolensis pudesse explorar recursos vegetais, muito provavelmente não era um arcossauro comedor de plantas.

A característica mais incomum da dentadura de S. opolensis é a sua ponta anterior cónica, sem dentes, que é enganchada para cima (figura 5). Ferigolo & Langer sugeriu correspondência entre essa estrutura tipo bico e o predentinário dos ornithischians, mas ela difere daquele osso por ter uma sínfise mandibular clara, e nenhuma sutura separando a ponta da parte principal da dentadura. Sua superfície é deprimida em relação ao restante da mandíbula e suporta estrias indistintas, longitudinais e pequenos foramina, sugerindo que foi coberta com um bico queratinoso; uma estrutura inovadora encontrada em numerosas linhagens tetrápodes, mas especialmente característica para aves onde tem um papel importante durante a alimentação. A premaxila tem uma superfície lisa e transporta os dentes até à ponta anterior. É muito estreita e o ângulo entre a premaxila esquerda e direita era muito baixo. Além disso, o processo nasal é mediolateralmente fino, o que implica um focinho muito estreito com narinas dirigidas anteriormente. A premaxila não mostra evidência tão óbvia para uma estrutura semelhante ao bico como a dentadura. No entanto, além dos esporádicos foramina nutriente, existem também poros na parte anterior da premaxila, que poderiam ter proporcionado vascularização a uma cobertura queratinosa. Portanto, é possível que uma contraparte da estrutura tipo bico da dentadura, embora não tão proeminente, estivesse presente no maxilar superior.

A descoberta de um novo espécime de S. opolensis com coluna vertebral articulada revelou que o pescoço consistia apenas de sete vértebras. Isto é evidenciado por uma súbita mudança nas costelas entre a sétima e a oitava vértebras. As costelas delicadas e delgadas são encontradas em todas as cervicais; as mais anteriores sobrepõem-se às três vértebras seguintes e eram mais robustas do que as significativamente mais curtas, localizadas posteriormente. As costelas longas endureceram o pescoço, mas a construção do côndilo occipital e do atlas ainda permitiu uma ampla gama de movimentos da cabeça. Mais de 400 ossos e quatro esqueletos parcialmente articulados de S. opolensis foram coletados no intervalo superior com os ossos . Os ossos do horizonte superior são preservados de forma semelhante, não classificados, e estão sem qualquer dano. Além dos ossos que ocorrem no horizonte superior, vários ossos e um esqueleto parcialmente articulado foram encontrados em outros leitos portadores de ossos. O úmero isolado ocorreu junto com os restos de Polonosuchus silesiacus e numerosos ossos e esqueleto isolados vêm do horizonte inferior. Os coprolitos de besouro estudados (cinco espécimes) foram coletados em intervalos fósseis superiores (dois espécimes) e inferiores (três espécimes) (quadro 1) e são definitivamente muito mais raros no registro de Krasiejów do que os ossos de S. opolensis.

Importância paleo-ecológica e evolutiva

A mandíbula de bico e o focinho estreito poderiam ter funcionado como ferramentas eficazes para enraizar na ninhada e debicar os insectos do chão, tal como as aves modernas. Olhos grandes e narinas dirigidas anteriormente provavelmente participaram na detecção de alimentos (figura 5), e os movimentos ascendentes poderiam ter sido suportados pela rigidez do pescoço. Esta interpretação encaixa bem no conteúdo de coprolitos, que consistem em escaravelhos que podem muito bem ser ninhadas. Além disso, sugerimos que S. opolensis tinha um tracto alimentar semelhante ao das aves, em que os restos de comida maiores eram regurgitados, cf. os pellets formados na moela das corujas que se movem para cima até ao proventrículo e que são subsequentemente regurgitados, e assim nunca entram no intestino delgado.

A influência das dietas na evolução precoce da linhagem dos dinossauros é um tema de debate contínuo no qual os silsauros têm uma posição chave porque constituem um grupo precoce de dinosauriformes ou ornitísios precoces. Esperamos que os nossos resultados, que implicam que S. opolensis foi provavelmente um animal insectívoro, despertem esta discussão e tenham impacto na nossa compreensão da evolução precoce dos dinossauros. Deve-se notar, no entanto, que S. opolensis em muitos aspectos foi um animal altamente especializado com várias autopomorfoses (por exemplo, veja acima e ). Também, embora não conservado nos coprolitos, é provável que outras fontes alimentares, tais como presas macias, fragmentos de plantas e alimentos maiores que foram regurgitados (de modo que os restos resistentes nunca foram preservados nos coprolitos) constituíram pelo menos partes da dieta do animal. Não se pode excluir que os escaravelhos fossem mais comuns durante certos períodos do ano e representassem uma dieta sazonal para S. opolensis durante esses períodos. No entanto, os nossos resultados mostram que os coprolitos representam uma fonte importante mas largamente inexplorada de dados paleobiológicos para desvendar as dietas dos dinossauros primitivos e seus parentes.

Reconstruções e segmentação

As reconstruções dos dados digitalizados foram baseadas numa abordagem de recuperação de fases . Os artefatos do anel foram corrigidos usando uma ferramenta interna de correção . As versões em caixa (bin2) foram calculadas para permitir um processamento e triagem mais rápidos das amostras porque os dados de resolução total eram grandes. Os volumes finais consistem em pilhas de imagens TIFF de 16 bits que foram convertidas em imagens JPEG2000 e posteriormente importadas e segmentadas no software VGStudio MAX versão 3.0 (Volume Graphics Inc.).

Acessibilidade aos dados

Os dados brutos da PPC-SRμCT que suportam os resultados deste estudo na forma de pilhas reconstruídas de imagens jpeg2000 de todos os coprolitos estão disponíveis publicamente na base de dados paleontológicos microtomográficos da ESRF: http://paleo.esrf.fr/picture.php?/2832/category/2226. Os exemplares de coprolitos estudados são armazenados na coleção do Instituto de Paleobiologia, Academia Polonesa de Ciências (Varsóvia).

Contribuições dos autores

Interesses concorrentes

Os autores declaram não haver interesses concorrentes.

Funding

Esta pesquisa foi apoiada pelo Swedish Research Council (grant no. 2017-05248).

Notas de rodapé