Im Jahr 1974 ist Jeffrey Dahmer ein High-School-Neuling, der mit seinen Eltern, Lionel und Joyce, und seinem jüngeren Bruder Dave in Bath, Ohio, lebt. Jeffrey entwickelt eine Besessenheit für einen männlichen Jogger, den er jeden Tag vom Schulbus aus sieht. Als Hobby sammelt Jeffrey tote Tiere, die er mit Chemikalien, die ihm sein Vater, ein Chemiker, zur Verfügung stellt, bis auf die Knochen auflöst. Auslöser für dieses Hobby ist sein obsessives Interesse daran, wie Tiere „zusammenpassen“.
1978 verwüstet Lionel Jeffreys Knochensammlung und befiehlt ihm, sich in der Schule Freunde zu suchen. In der Schule imitiert Jeffrey die Sprache und Gestik des Innenarchitekten seiner Mutter (der an einer Zerebralparese leidet), räumt seinen Rucksack ab und macht laute Geräusche, wodurch er die Aufmerksamkeit des aufstrebenden Künstlers John „Derf“ Backderf und seiner Freunde auf sich zieht. Jeffrey inspiriert Derf dazu, ihn in verschiedenen Situationen zu zeichnen; Zeichnungen, die später in Derfs Graphic Novel My Friend Dahmer einfließen werden. Derf und seine Freunde gründen den „Dahmer Fan Club“ und benutzen Jeffrey für eine Reihe von Streichen, z. B. um ihn heimlich auf jedem Jahrbuchfoto des Clubs abzubilden und sich während eines Schulausflugs nach Washington, D.C., zu einem Treffen mit dem damaligen Vizepräsidenten Walter Mondale zu mogeln.
In der Zwischenzeit erleidet Joyce einen Rückfall in eine chronische Geisteskrankheit, was zu immer erbitterteren Auseinandersetzungen zwischen ihr und Lionel führt. Um damit fertig zu werden, trinkt Jeffrey viel und beginnt, selbst Tiere zu töten.
Der Jogger, von dem Jeffrey besessen ist, entpuppt sich als Dr. Matthews, der Arzt eines von Derfs Freunden. Jeffrey täuscht eine Erkältung vor, um einen Termin bei ihm zu bekommen, und er kann Jeffrey nackt untersuchen. Dr. Matthews wird während der Leistenbruchuntersuchung unruhig, als er bemerkt, dass Jeffrey eine Erektion hat. Als Jeffrey nach Hause kommt, zieht er sich in sein Zimmer zurück und masturbiert auf den Vorfall. In der folgenden Nacht fantasiert Jeffrey davon, mit Dr. Matthews‘ Leiche zusammen zu sein. Er beginnt, Dr. Matthews mit einem Baseballschläger zu verfolgen, greift ihn aber nie an.
Jeffreys Vater zieht aus, während Jeffrey auf einem Ausflug ist. Nach dem Ausflug unternimmt Jeffrey einige Versuche, den Kontakt zu seinen Freunden aufrechtzuerhalten, z. B. indem er eine Verabredung zum Abschlussball mitbringt, aber letztendlich entfernt er sich von ihnen. Bei der Abschlussfeier übergibt Lionel Jeffrey die Schlüssel zum Volkswagen Käfer der Familie, mit dem er später seinen ersten Mord begehen wird. Ohne dass Lionel es weiß, verlässt Joyce Ohio, um bei Verwandten in Wisconsin zu leben, nimmt Dave mit und lässt Jeffrey ganz allein zurück.
An diesem Abend sieht Derf Jeffrey allein nach Hause gehen, mit Blut an den Fingernägeln. Derf bietet Jeffrey eine Mitfahrgelegenheit an und stellt fest, dass er allein lebt und keine Pläne für die Zukunft hat. Derf erzählt ihm, dass er am nächsten Tag aufs College geht und bietet ihm seine Zeichnungen von Jeffrey an, was dieser ablehnt. Er lädt Derf drohend auf ein Bier ein, aber Derf lehnt ab. Als Derf zu seinem Auto zurückgeht, nimmt Jeffrey einen Baseballschläger in die Hand und will ihn damit schlagen, legt ihn aber später wieder weg. Als Derf ins Auto steigt und nach Hause fährt, bemerkt er den Schläger. Jeffrey hat nie wieder Kontakt zu seinen Highschool-Freunden. Am nächsten Morgen fährt Jeffrey herum und nimmt den Anhalter Steven Hicks von einem Konzert mit. Im Abspann wird erwähnt, dass Hicks nie wieder gesehen wurde und dass Jeffrey Dahmer bei seiner Verhaftung zugab, 17 Menschen getötet zu haben.