Los coprolitos con escarabajos posiblemente revelan la dieta de un dinosaurio del Triásico Tardío

Introducción

Los coprolitos de vertebrados son elementos comunes en los depósitos fosilíferos marinos y no marinos desde el Paleozoico hasta los recientes. Al igual que las huellas, sirven como importantes proxies paleoicnológicos de la presencia y diversidad de vertebrados en ecosistemas antiguos (por ejemplo). Los coprolitos proporcionan una información única sobre los hábitos alimentarios y la fisiología digestiva de los animales que los albergan, lo que a su vez permite conocer los diferentes niveles tróficos de los antiguos ecosistemas. Gran parte de esta información paleoecológica se encuentra oculta en los restos encerrados, pero a menudo bien conservados, que comprenden residuos alimenticios, microbiota y parásitos. El alto potencial de conservación de estas inclusiones orgánicas se ha atribuido a la litificación temprana de las heces, un proceso que se cree facilitado por el alto contenido en fosfatos y la autolitización bacteriana . En consecuencia, incluso los tejidos blandos pueden fosilizarse dentro de los coprolitos . Las inclusiones descritas en los coprolitos incluyen restos de plantas, huesos, dientes, pelos, plumas, células musculares, exoesqueletos de invertebrados, alas de insectos, cuerpos de parásitos y huevos. Sin embargo, las inclusiones son a menudo difíciles de estudiar porque han sido procesadas en el sistema digestivo del animal huésped; como resultado, a menudo son fragmentarias y están organizadas caóticamente en la matriz heterogénea del coprolito fosilizado.

La vinculación de los coprolitos con su productor es también un reto (por ejemplo ), pero naturalmente uno de los principales objetivos al estudiar los coprolitos . Las herramientas más valiosas para resolver este desafío radican en la forma, el tamaño y el contenido de los coprolitos, así como su asociación con huellas o restos óseos. El gran tamaño de los coprolitos puede permitir, por ejemplo, atribuirlos a grandes depredadores. El tamaño, y en particular el diámetro de los especímenes (que tiene una correlación positiva con el tamaño/peso del animal huésped), también puede utilizarse para separar estadísticamente grupos de coprolitos. Esta práctica se utiliza a menudo para estimar el tamaño reciente de las poblaciones basándose en las heces, así como para separar a los productores de excrementos simpáticos y de tamaño similar . Además, los rasgos característicos relacionados con la forma, como la presencia o ausencia de espirales, la segmentación y la morfología de los extremos, son también caracteres que pueden ser útiles para discriminar entre morfotipos de coprolitos. Entre los vertebrados que han sido emparejados con éxito con sus coprolitos se encuentran los peces , los cocodrilos , los dinosaurios no avianos , los sinápsidos primitivos y los mamíferos .

El tamaño y la forma de los coprolitos son fáciles de estudiar macroscópicamente. Las inclusiones, sin embargo, se han estudiado tradicionalmente mediante microscopía óptica de secciones delgadas o mediante microscopía electrónica de barrido. Estos métodos destructivos sólo proporcionan una representación limitada y parcialmente aleatoria del contenido de la coprolita. Recientemente, la microtomografía de sincrotrón con contraste de fase de propagación (PPC-SRμCT) ha demostrado ser una potente técnica para analizar las inclusiones de los coprolitos completos, de forma no destructiva, en tres dimensiones y con alta resolución . Dos coprolitos del conjunto del Triásico Tardío de Krasiejów (Silesia, Polonia) ya han sido analizados con esta técnica . Uno de los coprolitos era espiral y contenía un pez ganoide parcialmente articulado y restos de bivalvos, lo que sugiere que el coprolito fue producido por el pez pulmonado Ptychoceratodus. El otro contenía numerosos restos de escarabajos, lo que implica que el productor fue un animal insectívoro. El objetivo de este estudio fue analizar todos los especímenes escaneados con sincrotrón del mismo morfotipo (y localidad) que este coprolito con escarabajos para deducir el productor y, en mayor medida, su dieta y paleoecología.

Material y métodos

2.1. Material fósil

2.2. Microtomografía de sincrotrón de contraste de fase

Los coprolitos se escanearon utilizando microtomografía de sincrotrón de contraste de fase de propagación (PPC-SRμCT) en la línea de haz ID19 de la Instalación Europea de Radiación Sincrotrón (ESRF) en Grenoble, Francia, en sesiones separadas con ajustes algo diferentes. En los casos en que las configuraciones difieren y no se indica nada más, la primera configuración mencionada se aplica a ZPAL AbIII/3409 y ZPAL AbIII/3410, la segunda a ZPAL AbIII/3402 y ZPAL AbIII/3411, y la tercera (última) a ZPAL AbIII/3408. Los coprolitos se escanearon en series verticales de 4, 5 y 4 mm, respectivamente, en el llamado modo de adquisición de la mitad, lo que significa que el centro en la rotación se estableció en el lado del campo de visión de la cámara (lo que resulta en una duplicación del campo de visión reconstruido). La distancia de propagación, o la distancia entre la muestra en la etapa de rotación y la cámara, se fijó en 2800 mm. La cámara era un detector sCMOS PCO edge 5.5, montado en dispositivos ópticos que traían tamaños de voxel isotrópicos de 6,36, 6,54 y 13,4 µm respectivamente, y acoplado a un centelleador GGG:Eu (granate de galio gadolinio dopado con europio) de 1000-μm de espesor frente a un centelleador LuAG:Ce (granate de aluminio lutecio dopado con cesio) de 500-μm de espesor (sólo ZPAL AbIII/3409 y ZPAL AbIII/3410). El haz fue producido por un wiggler W150 (11 dipolos, 150 mm de periodo) con una separación de 51, 48 y 50 mm, respectivamente, y fue filtrado con aluminio de 2,8 mm (5,6 mm para ZPAL AbIII/3402 y ZPAL AbIII/3411) y cobre de 6 mm (5 mm para ZPAL AbIII/3402 y ZPAL AbIII/3411). El espectro detectado resultante tenía energías medias de 112, 111 y 113 keV, respectivamente. Cada subescaneo se realizó utilizando 6000 proyecciones de 0,05 (ZPAL AbIII/3409 y ZPAL AbIII/3410), respectivamente 0,02 s cada una sobre 360°.

Resultados y discusión

3.1. La localidad

El yacimiento del Triásico Superior expuesto en Krasiejów, de casi 30 m de espesor, comprende dos grandes intervalos óseos, cada uno de unos 1-1,5 m de espesor (figura 1). Ambos intervalos contienen grandes cantidades de restos fósiles pertenecientes a dos comunidades ecológicas: una de agua dulce y otra terrestre. La comunidad de agua dulce comprende dipnoos (incluido el pez pulmonado Ptychoceratodus roemeri), pequeños actinopterigios, el temnospóndilo Metoposaurus krasiejovensis, el gran temnospóndilo Cyclotosaurus intermedius, el gran fitosaurio Parasuchus sp. y una diversa fauna de invertebrados. La comunidad terrestre estaba compuesta por pequeños diápsidos (por ejemplo, esfenodontes), el arcosauromorfo planeador Ozimek volans, el dinosauriforme Silesaurus opolensis, el gran carnívoro ‘rauisuchid’ Polonosuchus silesiacus y el aetosaurio omnívoro o herbívoro Stagonolepis olenkae.

La edad precisa del conjunto es difícil de determinar debido a la falta de fechas radiométricas y palinomorfos de diagnóstico, pero los macrofósiles de plantas, la comunidad de vertebrados y ciertos fósiles de invertebrados (por ejemplo, conchostracos) son compatibles con una edad del Carniense tardío. Los coprolitos se recogieron en los intervalos óseos inferior y superior de la localidad de Krasiejów (figura 1). Ambos intervalos fosilíferos están bien expuestos en el lado sureste del pozo de arcilla y han sido estudiados en detalle desde el punto de vista sedimentológico y tafonómico. Los cinco coprolitos estudiados (ZPAL AbIII/3402, 3408-3411; figura 1 y tabla 1) están completos o casi completos y pertenecen a un morfotipo que se caracteriza por especímenes alargados, redondeados a ligeramente aplanados, con estructuras superficiales irregulares características (figura 1). Los coprolitos tienen un revestimiento exterior fino y liso y son de color gris a marrón. Su tamaño varía entre 31 y 54,5 mm de longitud y entre 16 y 22 mm de diámetro máximo (tabla 1).

Los coprolitos contienen abundantes restos de escarabajos y otras inclusiones de artrópodos que en la mayoría de los casos están demasiado fragmentados para ser identificados. Los élitros de escarabajos constituyen los restos identificables más comunes y están presentes en todos los coprolitos (figuras 2 y 3). Los élitros de escarabajos son restos poco frecuentes en el registro fósil de Krasiejów. Hasta ahora, sólo se han recogido en este yacimiento unos pocos ejemplares, generalmente fragmentarios. Los élitros de los coprolitos están generalmente bien conservados y completos, aunque algunos ejemplares están dañados o cizallados por el tracto alimentario del productor, la descomposición microbiana y/o la diagénesis. Otras inclusiones identificables son: dos tibias de escarabajo, un prosternum de carábido, pronotos de escarabajo, un ostrácodo, colonias bacterianas y dos abdómenes similares de un artrópodo no identificado (figuras 2-4).

La coprolita ZPAL AbIII/3402 es el ejemplar más grande (figura 2 y tabla 1) y contiene también la mayor abundancia de restos de escarabajos. Los restos de escarabajos de muchas especies diferentes se evidencian por la gran disparidad de los élitros. Se encuentran tres morfotipos de élitros más pequeños: ejemplares cortos y voluminosos (morfotipo A); intermedios (morfotipo B) y alargados (morfotipo C). Además, en el coprolito se encuentran también tres élitros de mayor tamaño, que difieren entre sí en la ornamentación, la forma, el tamaño y la morfología de la raíz articulatoria (figura 2). Los otros coprolitos con escarabajos (ZPAL AbIII/3408-3411) contienen sólo los élitros pequeños (figura 3), que en muchos casos están más mal conservados que en el coprolito ZPAL AbIII/3402. Sin embargo, los mismos tres morfotipos se encuentran también en los especímenes de coprolitos pequeños. También se encuentran otras inclusiones enigmáticas de insectos, aunque éstas carecen de la morfología suficiente para su correcta identificación.

Colonias bacterianas, representadas por volúmenes densamente mineralizados (pirita) e irregulares en forma de nube se encuentran en varios de los coprolitos (figura 4). En ZPAL AbIII/3402 se extiende una gran grieta que conecta abundantes esferas secundarias mineralizadas de tamaños similares (huecos de escape de gas; figura 4). Otros rasgos comunes encontrados en los coprolitos son las grietas mineralizadas secundarias, los pliegues conservados relacionados con el ensamblaje original de las heces, las burbujas de gas conservadas como huecos y las esferas mineralizadas secundarias (figura 4). Los coprolitos estudiados difieren en tamaño y forma de otros morfotipos de coprolitos recogidos en Krasiejów que fueron producidos por otros vertebrados conocidos en el registro esquelético del mismo yacimiento y contienen restos de peces, bivalvos, fragmentos de huesos, raros restos de insectos y/o restos vegetales (estudio en curso). La forma, el tamaño y el contenido similares de los coprolitos sugieren en conjunto que fueron producidos por una sola especie animal. La ausencia de huesos, escamas de pescado o fragmentos vegetales identificables permite concluir que los productores de coprolitos no tenían una dieta exclusivamente carnívora ni herbívora.

Se ha propuesto que el tamaño del cuerpo y el diámetro de las heces están positivamente correlacionados y considerando el rango de tamaño de los coprolitos (diámetros máximos de 16-22 mm), es probable que el productor fuera más bien un animal de tamaño medio que un animal pequeño como un eucynodonto o un lepidosauromorfo temprano (cf. mamíferos insectívoros modernos).

Los estudios sobre animales modernos han demostrado que los restos de alimentos delicados están poco representados en las heces, mientras que los objetos más resistentes tienen el patrón opuesto . Por lo tanto, no podemos excluir que otras fuentes de alimento, como presas más blandas y fragmentos de plantas, que no se encuentran en los coprolitos, formaran al menos parte de la dieta del productor del coprolito. Sin embargo, los artrópodos (especialmente los insectos), y en particular los pequeños escarabajos, fueron probablemente la presa más común de este animal a juzgar por su gran número en los coprolitos. Dado que estos restos son muy pequeños, esto implica que el animal o bien (1) se dirigía específicamente a presas diminutas, (2) se tragaba accidentalmente los escarabajos o (3) poseía una estructura en el aparato digestivo que separaba los residuos alimenticios más pequeños de los más grandes, que eran regurgitados en lugar de excretados en la materia fecal. La segunda hipótesis está débilmente apoyada, ya que los restos de escarabajos representan las únicas inclusiones identificables en todos los coprolitos y que son poco frecuentes en los coprolitos de otros morfotipos (estudio en curso). El descubrimiento de unos pocos restos de escarabajos de mayor tamaño en los coprolitos más grandes favorece la tercera hipótesis, ya que si el animal poseyera una estructura de este tipo, probablemente crecería a medida que el animal fuera más grande, lo que daría lugar a que pudieran pasar restos de comida más grandes. Dado el hecho de que los coprolitos son de tamaño ligeramente diferente, al igual que las inclusiones alimenticias, probablemente fueron producidos por individuos de tamaños ligeramente diferentes y, tal vez, de etapas ontogenéticas.

En resumen, los coprolitos de este morfotipo fueron producidos por un animal de tamaño medio que se dirigía a los insectos como presa. Es probable que ese animal poseyera un sistema en el tracto digestivo que separaba los restos de comida más grandes e indigeribles que probablemente eran regurgitados como bolitas en lugar de pasar por todo el tracto del sistema digestivo (cf. aves modernas). Estas características descartan a la mayoría de los animales conocidos en el registro fósil del cuerpo de la localidad como productores (el aetosaurio S. olenkae era probablemente un omnívoro/herbívoro escarbador demasiado grande para dirigirse únicamente a pequeños escarabajos; el fitosaurio y los temnospondilos muestran claras adaptaciones a la piscívora; el gran carnívoro rauisuchio P. silesiacus era demasiado grande y la mayoría de los demás reptiles, como los lepidosauromorfos o los pequeños arcosauromorfos, eran demasiado pequeños para producir heces tan grandes), pero encaja bien con el dinosauriforme S. opolensis (peso corporal estimado en 15 kg), que se conoce por numerosos fósiles corporales en el mismo intervalo fosilífero . Silesaurus opolensis posee caracteres anatómicos que se asemejan más a los de las aves que a los de otros dinosaurios basales. A continuación se presenta una lista de caracteres, muchos de los cuales interpretamos que están relacionados con adaptaciones a la alimentación.

3.3. Anatomía y adaptaciones alimentarias de Silesaurus opolensis

Silesaurus opolensis posee adaptaciones craneales características que probablemente estaban relacionadas con la dieta . Algunas de estas adaptaciones son visibles en la morfología del encéfalo, lo que puede implicar que S. opolensis evolucionó hacia un nuevo comportamiento alimentario . La nueva reconstrucción del cráneo (y los estudios en curso) propone cambios en varios aspectos con respecto a los trabajos anteriores: el cráneo era probablemente más corto y compacto, la fenestra antorbital es reducida en comparación con otros dinosauriformes tempranos, la yugal bien desarrollada tiene un contacto alto y amplio con la cuadrajugal, y la dentaria muestra dos filas distintas de fosas de resorción. La reconstrucción del encéfalo propone una nueva disposición del proceso paroccipital, dirigido ventralmente como en las aves, alcanzando el nivel del margen ventral del cóndilo basioccipital (figura 5). Modificaciones similares observadas en las aves han dado lugar a la expansión dorsoventral del m. complexus (análogo al «músculo de la eclosión» en las aves) y del m. depressor mandibulae, que ocupan la parte dorsolateral de la cara posterior del cráneo. En las aves adultas, estos músculos apoyan la movilidad de la cabeza y actúan fuertemente en el movimiento inicial hacia arriba de la cabeza mientras se bebe.

Los dientes de la mandíbula superior e inferior están distribuidos irregularmente y orientados lateralmente con claras huellas de desgaste . Aunque los dientes tienen forma triangular, son romos (figura 5). Las coronas de dentina están cubiertas por un esmalte fino y transparente, que forma crestas y surcos longitudinales. Las estrías de los márgenes de los dientes son variables, pero en general no son prominentes. Las bases de las coronas están ampliadas labiolingualmente, sobre todo en la cara medial y a menudo se superponen a los dientes adyacentes . Los dientes están firmemente incrustados en sus alvéolos y su número es relativamente pequeño. El premaxilar tenía cinco dientes, mientras que el maxilar y el dentario tenían entre 11 y 12 dientes. Basándose en su morfología dental general, se dedujo que S. opolensis era un herbívoro . Por ejemplo, la comparación entre los patrones de microdesgaste dental de S. opolensis y los de los mamíferos existentes permitió inferir que era herbívoro sobre objetos blandos, aunque no se descartó con seguridad la posibilidad de que fuera omnívoro. Sin embargo, los dientes de S. opolensis no son numerosos ni están regularmente espaciados, y carecen de las gruesas estrías típicas de los herbívoros. El movimiento de la mandíbula oral de S. opolensis era mucho más sencillo que el de otros herbívoros de tamaño medio del Triásico Tardío, como los rincosáuridos, los aetosaurios y algunos terápsidos. Por lo tanto, aunque S. opolensis podía explotar los recursos vegetales, lo más probable es que no fuera un arcosaurio estrictamente herbívoro.

La característica más inusual de la dentadura de S. opolensis es su extremo anterior afilado y sin dientes que se engancha hacia arriba (figura 5). Ferigolo & Langer sugirió una correspondencia entre esta estructura en forma de pico y el predentario de los ornitisquios, pero difiere de ese hueso porque tiene una sínfisis mandibular clara, y ninguna sutura que separe la punta de la parte principal de la dentaria. Sus superficies están deprimidas en relación con el resto de la mandíbula y presentan estrías longitudinales indistintas y pequeños forámenes, lo que sugiere que estaba cubierta por un pico queratinoso; una estructura innovadora que se encuentra en numerosos linajes de tetrápodos, pero que es especialmente característica de las aves, donde tiene un papel importante durante la alimentación. La premaxila tiene una superficie lisa y lleva dientes hasta el extremo anterior. Es muy estrecha y el ángulo entre la premaxila izquierda y la derecha es muy bajo. Además, la apófisis nasal es mediolateralmente delgada, lo que implica un hocico muy estrecho con las fosas nasales dirigidas hacia delante. La premaxila no muestra evidencias tan obvias de una estructura en forma de pico como la dentaria. Sin embargo, además de los esporádicos forámenes nutritivos, también hay poros en la parte anterior de la premaxila, que podrían haber proporcionado vascularización a una cubierta queratinosa. Por lo tanto, es posible que en la mandíbula superior existiera un homólogo de la estructura en forma de pico de la dentaria, aunque no tan prominente.

El descubrimiento de un nuevo espécimen de S. opolensis con una columna vertebral articulada reveló que el cuello sólo constaba de siete vértebras . Esto se evidencia por un cambio repentino en las costillas entre la séptima y octava vértebra. En todas las cervicales se encuentran costillas delicadas y delgadas; las más anteriores se superponían a las tres vértebras siguientes y eran más robustas que las costillas situadas en la parte posterior, significativamente más cortas. Las largas costillas endurecían el cuello, pero la construcción del cóndilo occipital y el atlas seguían permitiendo una amplia gama de movimientos de la cabeza . Se han recogido más de 400 huesos y cuatro esqueletos parcialmente articulados de S. opolensis en el intervalo superior con huesos . Los huesos del horizonte superior se conservan de forma similar, sin clasificar, y no presentan daños. Aparte de los huesos del horizonte superior, se han encontrado varios huesos y un único esqueleto parcialmente articulado en otros yacimientos óseos. El húmero aislado apareció junto con los restos de Polonosuchus silesiacus y numerosos huesos y esqueletos aislados proceden del horizonte inferior. Los coprolitos con escarabajos estudiados (cinco ejemplares) se recogieron en los intervalos fosilíferos superiores (dos ejemplares) e inferiores (tres ejemplares) (tabla 1) y son definitivamente mucho más raros en el registro de Krasiejów que los huesos de S. opolensis.

Significado paleoecológico y evolutivo

La mandíbula con pico y el estrecho hocico podrían haber funcionado como eficaces herramientas para hozar en la hojarasca y picotear insectos del suelo, de forma muy parecida a las aves modernas. Los grandes ojos y las fosas nasales dirigidas hacia delante probablemente participaban en la detección de alimentos (figura 5), y los movimientos hacia arriba podrían haber sido apoyados por la rigidez del cuello. Esta interpretación encaja bien con el contenido de los coprolitos, que consisten en escarabajos que bien podrían ser habitantes de la litera. Además, sugerimos que S. opolensis tenía un tracto alimentario similar al de las aves, en el que se regurgitaban los restos de comida de mayor tamaño, cf. las bolitas que se forman en la molleja de los búhos y que ascienden hasta el proventrículo y son posteriormente regurgitadas, por lo que nunca entran en el intestino delgado.

La influencia de las dietas en la evolución temprana del linaje de los dinosaurios es un tema de debate permanente en el que los silesáuridos tienen una posición clave porque constituyen un grupo temprano de dinosauriformes u ornitisquios tempranos . Esperamos que nuestros resultados, que implican que S. opolensis fue probablemente un animal insectívoro en su mayor parte, susciten este debate y tengan impacto en nuestra comprensión de la evolución de los primeros dinosaurios. Cabe señalar, sin embargo, que S. opolensis en muchos aspectos era un animal altamente especializado con varias autopomorfías (por ejemplo, véase más arriba y ). Además, aunque no se conservan en los coprolitos, es probable que otras fuentes de alimento, como presas blandas, fragmentos de plantas y alimentos de mayor tamaño que fueron regurgitados (por lo que los restos resistentes nunca se conservaron en los coprolitos) constituyeran al menos parte de la dieta del animal. No se puede excluir que los escarabajos fueran más comunes durante ciertos períodos del año y representaran una dieta estacional para S. opolensis durante esas épocas. Sin embargo, nuestros resultados demuestran que los coprolitos representan una fuente importante, pero en gran medida sin explotar, de datos paleobiológicos para desentrañar las dietas de los primeros dinosaurios y sus parientes.

Reconstrucciones y segmentación

Las reconstrucciones de los datos escaneados se basaron en un enfoque de recuperación de fase . Los artefactos anulares se corrigieron con una herramienta de corrección propia . Se calcularon versiones binadas (bin2) para permitir un procesamiento y cribado más rápido de las muestras, ya que los datos de resolución completa eran grandes. Los volúmenes finales consisten en pilas de imágenes TIFF de 16 bits que fueron convertidas en imágenes JPEG2000 y posteriormente importadas y segmentadas en el software VGStudio MAX versión 3.0 (Volume Graphics Inc.).

Accesibilidad a los datos

Los datos brutos del PPC-SRμCT que apoyan los hallazgos de este estudio en forma de pilas reconstruidas de imágenes jpeg2000 de todos los coprolitos están disponibles públicamente en la base de datos microtomográficos paleontológicos del ESRF: http://paleo.esrf.fr/picture.php?/2832/category/2226. Los especímenes de coprolitos estudiados están almacenados en la colección del Instituto de Paleobiología de la Academia Polaca de Ciencias (Varsovia).

Contribuciones de los autores

Intereses contrapuestos

Los autores declaran no tener intereses contrapuestos.

Financiación

Esta investigación fue apoyada por el Consejo Sueco de Investigación (subvención nº 2017-05248).

Notas a pie de página