I coproliti contenenti coleotteri possono rivelare la dieta di un dinosauriforme del tardo Triassico

Introduzione

I coproliti di vertebrati sono elementi comuni nei depositi fossiliferi marini e non marini dal Paleozoico al recente. Allo stesso modo delle impronte, servono come importanti proxy paleoicnologici per la presenza e la diversità dei vertebrati negli ecosistemi antichi (ad esempio). I coproliti forniscono soprattutto informazioni uniche sulle abitudini alimentari e la fisiologia digestiva degli animali ospiti, che a sua volta fornisce informazioni sui diversi livelli trofici degli antichi ecosistemi. Molte di queste informazioni paleoecologiche sono nascoste nei resti chiusi, ma spesso ben conservati, che comprendono residui di cibo, microbiota e parassiti. L’alto potenziale di conservazione di queste inclusioni organiche è stato attribuito alla litificazione precoce delle feci, un processo che si pensa sia facilitato dall’alto contenuto di fosfati e dall’autolitizzazione batterica. Di conseguenza, anche i tessuti molli possono diventare fossilizzati all’interno delle coproliti. Le inclusioni descritte dai coproliti includono resti vegetali, ossa, denti, capelli, piume, cellule muscolari, esoscheletro di invertebrati, ali di insetti, corpi di parassiti e uova. Tuttavia, le inclusioni sono spesso difficili da studiare perché sono state elaborate nel sistema digestivo dell’animale ospite; di conseguenza, sono spesso frammentarie e caoticamente organizzate nella matrice eterogenea coprolite fossile.

Collegare i coproliti al loro produttore è anche impegnativo (ad esempio), ma naturalmente uno degli obiettivi principali studiando coproliti . Gli strumenti più preziosi per risolvere questa sfida sono la forma, la dimensione e il contenuto dei coproliti, così come la loro associazione con tracce o resti scheletrici. Le grandi dimensioni dei coproliti da sole possono, per esempio, permettere un’attribuzione dei coproliti a grandi predatori apicali. Le dimensioni, e in particolare il diametro degli esemplari (che ha una correlazione positiva con le dimensioni/peso del corpo dell’animale ospite), possono anche essere utilizzati per separare statisticamente gruppi di coproliti. Questa pratica è spesso utilizzata per stimare le dimensioni della popolazione recente sulla base delle feci, così come per separare i produttori di scat simpatriche e di dimensioni simili. Inoltre, le caratteristiche relative alla forma come la presenza o l’assenza di spirali, la segmentazione e la morfologia delle estremità sono anche caratteri che possono essere utili per discriminare tra morfotipi di coproliti. I vertebrati che sono stati abbinati con successo ai loro coproliti includono pesci, coccodrilli, dinosauri non aviari, primi sinapsidi e mammiferi.

Le dimensioni e la forma dei coproliti sono facilmente studiate macroscopicamente. Le inclusioni, tuttavia, sono state tradizionalmente studiate dalla microscopia ottica di sezioni sottili o dalla microscopia elettronica a scansione. Questi metodi distruttivi forniscono solo una rappresentazione limitata e parzialmente casuale del contenuto della coprolite. Recentemente, la microtomografia di sincrotrone a contrasto di fase di propagazione (PPC-SRμCT) ha dimostrato di essere una tecnica potente per analizzare le inclusioni delle intere coproliti, non distruttivamente, in tre dimensioni e ad alta risoluzione. Due coproliti dall’assemblaggio del Tardo Triassico a Krasiejów (Slesia, Polonia) sono già stati analizzati con questa tecnica. Un coprolite era a spirale e conteneva un pesce ganoide parzialmente articolato e resti di bivalvi, suggerendo che il coprolite è stato prodotto dal pesce polmonato Ptychoceratodus. L’altro conteneva numerosi resti di coleotteri che implicavano un animale insettivoro come produttore. Lo scopo di questo studio è stato quello di analizzare tutti gli esemplari scannerizzati al sincrotrone dello stesso morfotipo (e località) di questo coprolite contenente coleotteri, al fine di dedurre il produttore e, in misura maggiore, la sua dieta e paleoecologia.

Materiale e metodi

2.1. Materiale fossile

2.2. Microtomografia di sincrotrone a contrasto di fase

Le coproliti sono state scansionate usando la microtomografia di sincrotrone a contrasto di fase di propagazione (PPC-SRμCT) alla linea di fascio ID19 dell’European Synchrotron Radiation Facility (ESRF) a Grenoble, Francia, in sessioni separate con impostazioni leggermente diverse. Nei casi in cui le impostazioni differiscono e non è indicato altro, la prima impostazione menzionata si applica per ZPAL AbIII/3409 e ZPAL AbIII/3410, la seconda per ZPAL AbIII/3402 e ZPAL AbIII/3411, e la terza (ultima) per ZPAL AbIII/3408. I coproliti sono stati scansionati in serie verticali di 4, 5 e 4 mm, rispettivamente, nella cosiddetta modalità di acquisizione a metà, il che significa che il centro di rotazione è stato posto al lato del campo visivo della telecamera (con conseguente raddoppio del campo visivo ricostruito). La distanza di propagazione, o la distanza tra il campione sul palco di rotazione e la telecamera, è stata impostata a 2800 mm. La telecamera era un rivelatore SCMOS PCO edge 5.5, montato su dispositivi ottici che portavano dimensioni voxel isotropi di 6.36, 6.54 e 13.4 µm rispettivamente, e accoppiato a un GGG:Eu (granato di gadolinio gallio drogato con europio) spesso 1000-μm contro uno scintillatore LuAG:Ce (granato di alluminio lutezio drogato con cesio) spesso 500-μm (solo ZPAL AbIII/3409 e ZPAL AbIII/3410). Il fascio è stato prodotto da un wiggler W150 (11 dipoli, periodo 150 mm) con un gap di 51, 48 e 50 mm, rispettivamente, ed è stato filtrato con 2,8 mm di alluminio (5,6 mm per ZPAL AbIII/3402 e ZPAL AbIII/3411) e 6 mm di rame (5 mm per ZPAL AbIII/3402 e ZPAL AbIII/3411). Lo spettro rilevato risultante aveva energie medie di 112, 111 e 113 keV, rispettivamente. Ogni sotto-scansione è stata eseguita utilizzando 6000 proiezioni di 0,05 (ZPAL AbIII/3409 e ZPAL AbIII/3410), rispettivamente 0,02 s ciascuna su 360°.

Risultati e discussione

3.1. La località

Il deposito del Triassico superiore di quasi 30 m di spessore esposto a Krasiejów comprende due grandi intervalli di ossa, ciascuno di circa 1-1,5 m di spessore (figura 1). Entrambi gli intervalli contengono grandi quantità di resti fossili appartenenti a due comunità ecologiche: una comunità d’acqua dolce e una terrestre. La comunità d’acqua dolce comprende dipnoi (compreso il pesce polmonato Ptychoceratodus roemeri), piccoli attinopterigi, il temnospondil Metoposaurus krasiejovensis, il grande temnospondil Cyclotosaurus intermedius, il grande fitosauro Parasuchus sp. e una diversa fauna invertebrata. La comunità terrestre era composta da piccoli diapsidi (ad esempio sfenodonti), l’arcosauro planante Ozimek volans, il dinosauriforme Silesaurus opolensis, il grande carnivoro ‘rauisuchide’ Polonosuchus silesiacus e l’etosauro onnivoro o erbivoro Stagonolepis olenkae.

L’età precisa del gruppo è difficile da determinare a causa della mancanza di date radiometriche e di palinomorfi diagnostici, ma i macrofossili vegetali, la comunità di vertebrati e alcuni fossili di invertebrati (ad esempio i conchostraci) sono compatibili con un’età tardo-carnica.

3.2. Coproliti

I coproliti sono stati raccolti dagli intervalli ossei inferiori e superiori nella località di Krasiejów (figura 1). Entrambi gli intervalli fossiliferi sono ben esposti sul lato sud-est della cava di argilla e sono stati studiati in dettaglio dal punto di vista sedimentologico e tafonomico. Tutti e cinque i coproliti studiati (ZPAL AbIII/3402, 3408-3411; figura 1 e tabella 1) sono completi o quasi completi e appartengono a un morfotipo caratterizzato da esemplari allungati, arrotondati o leggermente appiattiti, con caratteristiche strutture superficiali irregolari (figura 1). I coproliti hanno un rivestimento esterno sottile e liscio e sono di colore da grigio a marrone. Le loro dimensioni variano da 31 a 54,5 mm di lunghezza e da 16 a 22 mm di diametro massimo (tabella 1).

Le coproliti contengono abbondanti resti di coleotteri e altre inclusioni di artropodi che nella maggior parte dei casi sono troppo frammentate per essere identificate. Le elitre di coleottero costituiscono i resti identificabili più comuni e sono presenti in tutti i coproliti (figure 2 e 3). Le elitre di coleottero sono resti rari nel record fossile di Krasiejów. Fino ad ora, solo pochi e solitamente frammentari esemplari sono stati raccolti da questo sito. Le elitre dei coproliti sono generalmente ben conservate e complete, anche se alcuni esemplari sono danneggiati o tranciati dal tratto alimentare del produttore, dal decadimento microbico e/o dalla diagenesi. Altre inclusioni identificabili comprendono: due tibie di coleottero, un prosternum di carabide, pronotum di coleottero, un ostracode, colonie batteriche e due addomi simili di un artropode non identificato (figure 2-4).

La coprolite ZPAL AbIII/3402 è il campione più grande (figura 2 e tabella 1) e contiene anche la maggiore abbondanza di resti di coleotteri. Resti di coleotteri di molte specie diverse sono evidenziati dalla grande disparità delle elitre. Sono stati trovati tre morfotipi di elitre più piccole: esemplari corti e voluminosi (morfotipo A); esemplari intermedi (morfotipo B) ed esemplari allungati (morfotipo C). Inoltre, nel coprolite si trovano anche tre elitre più grandi, che differiscono l’una dall’altra per l’ornamentazione, la forma, le dimensioni e la morfologia della radice articolare (figura 2). Gli altri coproliti contenenti coleotteri (ZPAL AbIII/3408-3411) contengono solo le elitre piccole (figura 3), che sono in molti casi più mal conservate che nel coprolite ZPAL AbIII/3402. Tuttavia, gli stessi tre morfotipi si incontrano anche nei piccoli esemplari di coprolite. Si trovano anche altre enigmatiche inclusioni di insetti, sebbene queste manchino di morfologia sufficiente per una corretta identificazione.

Colonie batteriche, rappresentate da volumi densamente mineralizzati (pirite) e irregolari a forma di nuvola si trovano in diverse coproliti (figura 4). In ZPAL AbIII/3402 si estende una grande crepa che collega abbondanti sfere mineralizzate secondarie di dimensioni simili (vuoti di fuga di gas; figura 4). Altre caratteristiche comuni trovate nelle coproliti includono crepe mineralizzate secondarie, pieghe conservate relative all’assemblaggio originale delle feci, bolle di gas conservate come vuoti e sfere mineralizzate secondarie (figura 4). I coproliti studiati differiscono per dimensioni e forma da altri morfotipi di coproliti raccolti a Krasiejów che sono stati prodotti da altri vertebrati noti dal record scheletrico nello stesso sito e contengono resti di pesci, bivalvi, frammenti di ossa, rari resti di insetti e/o resti di piante (studio in corso). La forma simile, le dimensioni e il contenuto dei coproliti suggeriscono complessivamente che sono stati prodotti da una sola specie animale. La mancanza di ossa, squame di pesce o frammenti di piante identificabili ci permette di concludere che i produttori di coproliti non avevano una dieta esclusivamente carnivora o erbivora.

È stato proposto che le dimensioni del corpo e il diametro dello scat sono positivamente correlati e considerando la gamma di dimensioni dei coproliti (diametri massimi 16-22 mm), è probabile che il produttore fosse piuttosto un animale di medie dimensioni che un piccolo animale come un eucynodont o un primo lepidosauromorfo (cfr. i moderni mammiferi insettivori).

Studi su animali moderni hanno dimostrato che i resti di cibo delicato sono sottorappresentati nelle feci, mentre gli oggetti più resistenti hanno il modello opposto. Quindi, non possiamo escludere che altre fonti di cibo come prede più morbide e frammenti di piante, che non si trovano nei coproliti, formassero almeno parti della dieta del produttore di coproliti. Tuttavia, gli artropodi (soprattutto insetti), e in particolare i piccoli coleotteri, erano probabilmente la preda più comune di questo animale a giudicare dal loro grande numero nei coproliti. Poiché questi resti sono molto piccoli, ciò implica che l’animale o: (1) mirasse specificamente a piccole prede, (2) ingoiasse accidentalmente i coleotteri o (3) possedesse una struttura nel tratto dell’apparato digerente che separasse i residui di cibo più piccoli da quelli più grandi, che venivano rigurgitati piuttosto che escreti nella materia fecale. La seconda ipotesi è debolmente supportata dal fatto che i resti di coleotteri rappresentano le uniche inclusioni identificabili in tutti i coproliti e che sono rare nei coproliti di altri morfotipi (studio in corso). La scoperta di alcuni resti di coleotteri più grandi nei coproliti più grandi favorisce la terza ipotesi perché se l’animale possedeva una tale struttura, essa sarebbe probabilmente cresciuta man mano che l’animale diventava più grande, permettendo il passaggio di resti di cibo più grandi. Dato che i coproliti sono di dimensioni leggermente diverse, proprio come le inclusioni alimentari, sono stati probabilmente prodotti da individui di dimensioni leggermente diverse e, forse, di stadi ontogenetici.

In sintesi, i coproliti di questo morfotipo sono stati prodotti da un animale di medie dimensioni che mirava agli insetti come preda. È probabile che l’animale possedesse un sistema nel tratto digestivo che separava i resti di cibo più grandi e indigesti che venivano probabilmente rigurgitati come pellet invece di passare attraverso l’intero tratto del sistema digestivo (cfr. uccelli moderni). Queste caratteristiche escludono la maggior parte degli animali conosciuti dal corpo fossile della località come produttori (l’aetosauro S. olenkae era probabilmente un onnivoro/erbivoro scavatore di graffi troppo grande per prendere di mira solo piccoli coleotteri; il fitosauro e i temnospondili mostrano chiari adattamenti alla piscivoria; il grande carnivoro rauisuchiano P. silesiacus era troppo grande e la maggior parte degli altri rettili, come lepidosauromorfi o piccoli arcosauromorfi erano troppo piccoli per produrre feci così grandi) ma si adatta bene al dinosauriforme S. opolensis (peso corporeo stimato 15 kg), che è noto da numerosi corpi fossili nello stesso intervallo fossilifero . Silesaurus opolensis possiede caratteri anatomici che sono più simili a quelli degli uccelli piuttosto che ad altri dinosauri basali. Segue un elenco di caratteri, molti dei quali interpretiamo come collegati agli adattamenti alimentari.

3.3. Anatomia e adattamenti alimentari di Silesaurus opolensis

Silesaurus opolensis possiede adattamenti cranici caratteristici che erano probabilmente collegati alla dieta. Alcuni di questi adattamenti sono visibili nella morfologia della scatola cranica, il che può implicare che S. opolensis si sia evoluto verso un nuovo comportamento alimentare. La nuova ricostruzione del cranio (e gli studi in corso) propone cambiamenti in un certo numero di aspetti rispetto ai lavori precedenti: il cranio era probabilmente più corto e compatto, la fenestra antorbitale è ridotta rispetto ad altri dinosauriformi primitivi, il jugal ben sviluppato ha un alto e ampio contatto con il quadratojugal, e il dentario mostra due file distinte di fosse di riassorbimento. La ricostruzione dell’encefalo propone una nuova disposizione del processo paroccipitale, diretto ventralmente come negli uccelli, raggiungendo il livello del margine ventrale del condilo basioccipitale (figura 5). Modifiche simili osservate negli uccelli hanno portato all’espansione dorsoventrale del m. complexus (analogo al “muscolo della cova” negli uccelli) e del m. depressor mandibulae, che occupano la parte dorsolaterale dell’aspetto posteriore del cranio. Negli uccelli adulti, questi muscoli supportano la mobilità della testa e agiscono fortemente sulla corsa iniziale verso l’alto della testa durante il bere .

I denti della mascella superiore e inferiore sono distribuiti irregolarmente e orientati lateralmente con distinte tracce di usura. Anche se i denti hanno una forma triangolare, sono smussati (figura 5). Le corone di dentina sono coperte da smalto sottile e trasparente, che forma creste e scanalature longitudinali. Le dentellature di entrambi i margini dei denti sono variabili ma generalmente non prominenti. Le basi delle corone sono espanse labiolingualmente, soprattutto sul lato mediale e spesso si sovrappongono ai denti adiacenti. I denti sono saldamente inseriti nei loro alveoli e il loro numero è relativamente piccolo. La premascella portava cinque denti, mentre la mascella e il dentario avevano 11-12 denti. Sulla base della sua morfologia dentale generale, S. opolensis è stato dedotto essere un erbivoro. Ad esempio, l’erbivoro su oggetti morbidi è stato dedotto dai confronti tra i modelli di microusura dentale di S. opolensis e quelli dei mammiferi estanti, anche se la possibilità di onnivoro non è stata esclusa con sicurezza. Tuttavia, i denti di S. opolensis non sono né numerosi né regolarmente distanziati, e mancano delle dentellature grossolane che sono tipiche degli erbivori. Il movimento della mascella ortale di S. opolensis era molto più semplice di quello di altri erbivori di medie dimensioni del tardo Triassico come i rinoceronti, gli aetosauri e alcuni terapsidi. Pertanto, anche se S. opolensis poteva sfruttare le risorse vegetali, molto probabilmente non era un arcosauro strettamente vegetariano.

La caratteristica più insolita del dentario di S. opolensis è la sua punta anteriore affusolata e senza denti che è uncinata verso l’alto (figura 5). Ferigolo & Langer suggerì una corrispondenza tra questa struttura simile a un becco e il predentario degli ornitischi, ma si differenzia da quell’osso perché ha una chiara sinfisi mandibolare, e nessuna sutura che separa la punta dalla parte principale del dentario. La sua superficie è depressa rispetto al resto della mandibola e presenta striature longitudinali indistinte e piccoli forami, il che suggerisce che era ricoperta da un becco cheratinico; una struttura innovativa che si trova in numerosi lignaggi tetrapodi, ma particolarmente caratteristica per gli uccelli dove ha un ruolo importante durante l’alimentazione. La premaxilla ha una superficie liscia e porta i denti fino alla punta anteriore. È molto stretta e l’angolo tra la premaxilla sinistra e quella destra è molto basso. Inoltre, il processo nasale è mediolateralmente sottile, il che implica un muso molto stretto con narici dirette anteriormente. La premaxilla non mostra prove così evidenti di una struttura simile a un becco come il dentario. Tuttavia, oltre agli sporadici forami nutritivi, ci sono anche pori sulla parte anteriore della premascella, che potrebbero aver fornito una vascolarizzazione a una copertura cheratinica. Pertanto, è possibile che una controparte della struttura a becco del dentario, anche se non così prominente, fosse presente nella mascella superiore.

La scoperta di un nuovo esemplare di S. opolensis con una colonna vertebrale articolata ha rivelato che il collo consisteva solo di sette vertebre . Questo è evidenziato da un improvviso cambiamento nelle costole tra la settima e l’ottava vertebra. Delicate e sottili costole si trovano su tutte le cervicali; le più anteriori si sovrapponevano alle tre vertebre successive ed erano più robuste delle costole situate posteriormente, molto più corte. Le lunghe costole irrigidivano il collo, ma la costruzione del condilo occipitale e dell’atlante permetteva ancora un’ampia gamma di movimenti della testa. Più di 400 ossa e quattro scheletri parzialmente articolati di S. opolensis sono stati raccolti nell’intervallo superiore con le ossa . Le ossa dell’orizzonte superiore sono conservate in modo simile, non ordinate, e sono senza alcun danno. Oltre alle ossa che si trovano nell’orizzonte superiore, diverse ossa e un singolo scheletro parzialmente articolato sono stati trovati in altri letti con ossa. L’omero isolato si trovava insieme ai resti di Polonosuchus silesiacus e numerose ossa e scheletri isolati provengono dall’orizzonte inferiore. I coproliti di coleotteri studiati (cinque esemplari) sono stati raccolti dagli intervalli fossiliferi superiori (due esemplari) e inferiori (tre esemplari) (tabella 1) e sono sicuramente molto più rari nel record di Krasiejów rispetto alle ossa di S. opolensis.

Significato paleoecologico ed evolutivo

La mandibola dotata di becco e il muso stretto potrebbero aver funzionato come strumenti efficaci per grufolare nella lettiera e beccare gli insetti da terra, come gli uccelli moderni. I grandi occhi e le narici dirette anteriormente probabilmente partecipavano all’individuazione del cibo (figura 5), e i movimenti verso l’alto potevano essere supportati dalla rigidità del collo. Questa interpretazione si adatta bene al contenuto dei coproliti, che consistono in coleotteri che potrebbero essere abitanti della lettiera. Inoltre, suggeriamo che S. opolensis aveva un tratto alimentare simile a quello degli uccelli, in cui i resti di cibo più grandi venivano rigurgitati, cfr. le palline formate nel ventriglio dei gufi che si muovono verso l’alto fino al proventricolo e vengono successivamente rigurgitate, e quindi non entrano mai nell’intestino tenue.

L’influenza delle diete sull’evoluzione precoce della stirpe dei dinosauri è un argomento di dibattito in corso in cui i silesauridi hanno una posizione chiave perché costituiscono un primo gruppo di dinosauriformi o primi ornitischi. Speriamo che i nostri risultati, che implicano che S. opolensis era probabilmente soprattutto un animale insettivoro, accendano questa discussione e abbiano un impatto sulla nostra comprensione della prima evoluzione dei dinosauri. Va notato, tuttavia, che S. opolensis in molti aspetti era un animale altamente specializzato con diverse autopomorfie (ad esempio vedi sopra e ). Inoltre, anche se non conservato nei coproliti, è probabile che altre fonti di cibo come prede morbide, frammenti di piante e oggetti alimentari più grandi che sono stati rigurgitati (in modo che i resti resistenti non si siano mai conservati nei coproliti) costituivano almeno parti della dieta dell’animale. Non si può escludere che i coleotteri fossero più comuni durante certi periodi dell’anno e rappresentassero una dieta stagionale per S. opolensis in quei periodi. Tuttavia, i nostri risultati dimostrano che i coproliti rappresentano una fonte importante ma in gran parte non sfruttata di dati paleobiologici per svelare le diete dei primi dinosauri e dei loro parenti.

Ricostruzioni e segmentazione

Le ricostruzioni dei dati digitalizzati si sono basate su un approccio di recupero di fase. Gli artefatti dell’anello sono stati corretti utilizzando uno strumento di correzione interno. Le versioni binned (bin2) sono state calcolate per consentire una più rapida elaborazione e screening dei campioni perché i dati a piena risoluzione erano grandi. I volumi finali consistono in pile di immagini TIFF a 16 bit che sono state convertite in immagini JPEG2000 e successivamente importate e segmentate nel software VGStudio MAX versione 3.0 (Volume Graphics Inc.).

Accessibilità dei dati

I dati grezzi di PPC-SRμCT che supportano i risultati di questo studio sotto forma di pile ricostruite di immagini jpeg2000 di tutti i coproliti sono pubblicamente disponibili nel database microtomografico paleontologico dell’ESRF: http://paleo.esrf.fr/picture.php?/2832/category/2226. Gli esemplari di coproliti studiati sono conservati nella collezione dell’Istituto di Paleobiologia, Accademia Polacca delle Scienze (Varsavia).

Contributi degli autori

Interessi concorrenti

Gli autori non dichiarano interessi concorrenti.

Finanziamento

Questa ricerca è stata supportata dallo Swedish Research Council (grant no. 2017-05248).

Footnotes