En 1974, Jeffrey Dahmer est un lycéen de première année qui vit à Bath, Ohio, avec ses parents, Lionel et Joyce, et son jeune frère, Dave. Jeffrey développe une obsession pour un joggeur masculin qu’il voit tous les jours depuis son bus scolaire. Comme passe-temps, Jeffrey collectionne des animaux morts qu’il dissout jusqu’aux os en utilisant des produits chimiques fournis par son père, qui est chimiste. Ce hobby est initié par son intérêt obsessionnel pour la façon dont les animaux sont « emboîtés ».
En 1978, Lionel met à la poubelle la collection d’ossements de Jeffrey et lui ordonne de se faire des amis à l’école. Pendant l’école, Jeffrey imite la parole et les gestes du décorateur d’intérieur de sa mère (qui souffre d’infirmité motrice cérébrale), débarrasse son sac à dos et fait du bruit, attirant ainsi l’attention de l’artiste en herbe John « Derf » Backderf et de ses amis. Jeffrey inspire Derf à le dessiner dans diverses situations, dessins qui seront plus tard incorporés dans le roman graphique de Derf, Mon ami Dahmer. Derf et ses amis forment le » Dahmer Fan Club « , utilisant Jeffrey pour diverses farces, comme le faire apparaître furtivement sur toutes les photos de l’annuaire du club, ou encore l’escroquer pour obtenir une rencontre avec le vice-président de l’époque, Walter Mondale, lors d’une sortie scolaire à Washington, D.C.
Pendant ce temps, Joyce commence à rechuter dans une maladie mentale chronique, ce qui entraîne des disputes de plus en plus amères entre elle et Lionel. Pour faire face à la situation, Jeffrey se met à boire beaucoup et commence à tuer lui-même des animaux.
Le joggeur par lequel Jeffrey est obsédé se révèle être le docteur Matthews, le médecin d’un des amis de Derf. Jeffrey simule un rhume afin d’obtenir un rendez-vous avec lui et qu’il puisse examiner Jeffrey nu. Le Dr Matthews se sent mal à l’aise pendant l’examen de l’hernie lorsqu’il remarque que Jeffrey a une érection. Lorsque Jeffrey rentre chez lui, il se retire dans sa chambre et se masturbe en pensant à l’incident. La nuit suivante, Jeffrey fantasme sur le cadavre du Dr Matthews. Il commence à traquer le Dr Matthews avec une batte de baseball mais ne passe jamais à l’acte.
Le père de Jeffrey déménage pendant que Jeffrey est parti en excursion. Après le voyage, Jeffrey fait quelques tentatives pour rester en contact avec ses amis, par exemple en amenant une cavalière au bal de fin d’année, mais il finit par s’éloigner d’eux. Lors de la remise des diplômes, Lionel remet à Jeffrey les clés de la Volkswagen Coccinelle familiale, qu’il utilisera plus tard pour commettre son premier meurtre. A l’insu de Lionel, Joyce quitte l’Ohio pour aller vivre chez des parents dans le Wisconsin, emmenant Dave avec elle et laissant Jeffrey complètement seul.
Ce soir-là, Derf aperçoit Jeffrey qui rentre seul chez lui, avec du sang sur les ongles. Derf propose à Jeffrey de le raccompagner, le trouvant vivant seul et sans projet d’avenir. Derf lui dit qu’il part pour l’université le lendemain et lui offre ses dessins de Jeffrey, ce qu’il refuse. Il l’invite de manière menaçante à entrer pour boire une bière, mais Derf refuse. Alors que Derf retourne à sa voiture, Jeffrey prend une batte de baseball et s’apprête à le frapper avec, mais il la pose ensuite. En montant dans sa voiture et en rentrant chez lui, Derf remarque la batte. Jeffrey n’a plus jamais de contact avec ses amis du lycée. Le lendemain matin, Jeffrey se promène en voiture et prend Steven Hicks, un auto-stoppeur, à un concert. Le générique de fin indique que Hicks n’a jamais été revu et que Jeffrey Dahmer a admis avoir tué 17 hommes lorsqu’il a finalement été arrêté.