Les coprolithes de coléoptères révèlent peut-être le régime alimentaire d’un dinosauriforme du Trias supérieur

Introduction

Les coprolithes de vertébrés sont des éléments courants dans les dépôts fossilifères marins et non marins du Paléozoïque au récent. De la même manière que les empreintes de pas, ils servent d’importants proxies paléoichnologiques pour la présence et la diversité des vertébrés dans les écosystèmes anciens (par exemple ). Les coprolithes fournissent notamment des informations uniques sur les habitudes alimentaires et la physiologie digestive des animaux hôtes, ce qui permet de mieux comprendre les différents niveaux trophiques des écosystèmes anciens. Une grande partie de ces informations paléoécologiques est cachée dans les restes fermés, mais souvent bien conservés, qui comprennent des résidus alimentaires, du microbiote et des parasites. Le potentiel élevé de préservation de ces inclusions organiques a été attribué à la lithification précoce des fèces, un processus qui serait facilité par une teneur élevée en phosphate et l’autolithification bactérienne. Par conséquent, même les tissus mous peuvent se fossiliser dans les coprolithes. Les inclusions décrites dans les coprolithes comprennent des restes de plantes, des os, des dents, des poils, des plumes, des cellules musculaires, des exosquelettes d’invertébrés, des ailes d’insectes, des corps de parasites et des œufs. Cependant, les inclusions sont souvent difficiles à étudier car elles ont été transformées dans le système digestif de l’animal hôte ; en conséquence, elles sont souvent fragmentaires et organisées de façon chaotique dans la matrice hétérogène fossilisée des coprolithes.

Lier les coprolithes à leur producteur est également un défi (par exemple ), mais naturellement l’un des principaux objectifs étudiant les coprolithes . Les outils les plus précieux pour résoudre ce défi réside dans la forme, la taille et le contenu des coprolites, ainsi que leur association avec des pistes ou des restes squelettiques. Les grandes tailles des coprolithes peuvent, par exemple, permettre d’attribuer les coprolithes à de grands prédateurs apex. La taille, et en particulier le diamètre des spécimens (qui a une corrélation positive avec la taille/le poids de l’animal hôte), peut également être utilisée pour séparer statistiquement des groupes de coprolithes. Cette pratique est souvent utilisée pour estimer la taille des populations récentes sur la base des fèces, ainsi que pour séparer les producteurs d’excréments sympatriques et de taille similaire. De plus, les traits caractéristiques liés à la forme tels que la présence ou l’absence de spirales, la segmentation et la morphologie des extrémités sont également des caractères qui peuvent être utiles pour discriminer les morphotypes de coprolithes. Les vertébrés qui ont été appariés avec succès à leurs coprolithes comprennent les poissons , les crocodiliens , les dinosaures non aviaires , les premiers synapsides et les mammifères .

La taille et la forme des coprolithes sont facilement étudiées macroscopiquement. Les inclusions, cependant, ont traditionnellement été étudiées par microscopie optique de sections minces ou par microscopie électronique à balayage. Ces méthodes destructives ne fournissent qu’une représentation limitée et partiellement aléatoire du contenu de la coprolite. Récemment, la microtomographie synchrotron à contraste de phase de propagation (PPC-SRμCT) s’est avérée être une technique puissante pour analyser les inclusions des coprolithes entiers, de manière non destructive, en trois dimensions et à haute résolution . Deux coprolithes de l’assemblage du Trias supérieur de Krasiejów (Silésie, Pologne) ont déjà été analysés à l’aide de cette technique. L’un des coprolithes était en spirale et contenait un poisson ganoïde partiellement articulé et des restes de bivalves, ce qui suggère que le coprolithe a été produit par le dipneuste Ptychoceratodus. L’autre contenait de nombreux restes de coléoptères impliquant un animal insectivore comme producteur. L’objectif de cette étude était d’analyser tous les spécimens passés au synchrotron du même morphotype (et de la même localité) que ce coprolithe porteur de coléoptères afin de déduire le producteur, et dans une plus large mesure, son régime alimentaire et sa paléoécologie.

Matériel et méthodes

2.1. Matériel fossile

2.2. Microtomographie synchrotron à contraste de phase

Les coprolithes ont été scannés à l’aide de la microtomographie synchrotron à contraste de phase à propagation (PPC-SRμCT) à la ligne de faisceau ID19 de l’Installation européenne de rayonnement synchrotron (ESRF) à Grenoble, en France, lors de sessions séparées avec des réglages quelque peu différents. Dans les cas où les paramètres diffèrent et où rien d’autre n’est indiqué, le premier paramètre mentionné s’applique à ZPAL AbIII/3409 et ZPAL AbIII/3410, le second à ZPAL AbIII/3402 et ZPAL AbIII/3411, et le troisième (dernier) à ZPAL AbIII/3408. Les coprolithes ont été scannés en séries verticales de 4, 5 et 4 mm, respectivement, dans le mode dit de demi-acquisition, ce qui signifie que le centre de rotation a été placé sur le côté du champ de vision de la caméra (ce qui entraîne un doublement du champ de vision reconstruit). La distance de propagation, ou la distance entre l’échantillon sur la platine de rotation et la caméra, était fixée à 2800 mm. La caméra était un détecteur sCMOS PCO edge 5,5, monté sur des dispositifs optiques apportant des tailles de voxels isotropes de 6,36, 6,54 et 13,4 µm respectivement, et couplé à un scintillateur GGG:Eu (grenat de gadolinium gallium dopé à l’europium) de 1000-μm d’épaisseur contre un scintillateur LuAG:Ce (grenat de lutécium aluminium dopé au césium) de 500-μm d’épaisseur (uniquement ZPAL AbIII/3409 et ZPAL AbIII/3410). Le faisceau a été produit par un wiggler W150 (11 dipôles, période 150 mm) avec un écartement de 51, 48 et 50 mm, respectivement, et a été filtré avec de l’aluminium de 2,8 mm (5,6 mm pour ZPAL AbIII/3402 et ZPAL AbIII/3411) et du cuivre de 6 mm (5 mm pour ZPAL AbIII/3402 et ZPAL AbIII/3411). Le spectre détecté résultant avait des énergies moyennes de 112, 111 et 113 keV, respectivement. Chaque sous-scanner a été effectué en utilisant 6000 projections de 0,05 (ZPAL AbIII/3409 et ZPAL AbIII/3410), respectivement 0,02 s chacune sur 360°.

Résultats et discussion

3.1. La localité

Le dépôt du Trias supérieur de près de 30 m d’épaisseur exposé à Krasiejów comprend deux intervalles osseux majeurs, chacun d’environ 1-1,5 m d’épaisseur (figure 1). Les deux intervalles contiennent de grandes quantités de restes fossiles appartenant à deux communautés écologiques – une communauté d’eau douce et une communauté terrestre. La communauté d’eau douce comprend des dipneustes (dont le dipneuste Ptychoceratodus roemeri), de petits actinoptérygiens, le temnospondyle Metoposaurus krasiejovensis, le grand temnospondyle Cyclotosaurus intermedius, le grand phytosaure Parasuchus sp. et une faune invertébrée diversifiée. La communauté terrestre était composée de petits diapsides (par exemple des sphénodontes), de l’archosauromorphe planeur Ozimek volans, du dinosauriforme Silesaurus opolensis, du grand  » rauisuchidé  » carnivore Polonosuchus silesiacus et de l’aétosaure omnivore ou herbivore Stagonolepis olenkae.

L’âge précis de l’assemblage est difficile à déterminer en raison du manque de dates radiométriques et de palynomorphes diagnostiques, mais les macrofossiles végétaux, la communauté de vertébrés et certains fossiles d’invertébrés (par exemple, les conchostracés) sont compatibles avec un âge du Carnien tardif .

3.2. Coprolithes

Les coprolithes ont été collectés dans les intervalles osseux inférieurs et supérieurs de la localité de Krasiejów (figure 1). Les deux intervalles fossilifères sont bien exposés sur le côté sud-est de la carrière d’argile et ont été étudiés en détail d’un point de vue sédimentologique et taphonomique. Les cinq coprolithes étudiés (ZPAL AbIII/3402, 3408-3411 ; figure 1 et tableau 1) sont complets ou quasi-complets et appartiennent à un morphotype qui se caractérise par des spécimens allongés, arrondis à légèrement aplatis, avec des structures de surface irrégulières caractéristiques (figure 1). Les coprolithes ont un revêtement extérieur mince et lisse et sont de couleur grise à brune. Leur taille varie de 31 à 54,5 mm de longueur et de 16 à 22 mm de diamètre maximal (tableau 1).

Les coprolithes contiennent d’abondants restes de coléoptères et d’autres inclusions d’arthropodes qui sont dans la plupart des cas trop fragmentés pour être identifiés. Les élytres de coléoptères constituent les restes identifiables les plus courants et sont présents dans tous les coprolithes (figures 2 et 3). Les élytres de coléoptères sont des restes rares dans le registre fossile de Krasiejów. Jusqu’à présent, seuls quelques spécimens, généralement fragmentaires, ont été collectés sur ce site. Les élytres des coprolithes sont généralement bien conservés et complets, bien que certains spécimens soient endommagés ou cisaillés par le tube digestif du producteur, la décomposition microbienne et/ou la diagenèse. Les autres inclusions identifiables comprennent : deux tibias de coléoptères, un prosternum de carabe, des pronotums de coléoptères, un ostracode, des colonies bactériennes et deux abdominaux similaires d’un arthropode non identifié (figures 2-4).

La coprolite ZPAL AbIII/3402 est le plus gros spécimen (figure 2 et tableau 1) et contient également la plus grande abondance de restes de coléoptères. Les restes de coléoptères de nombreuses espèces différentes sont mis en évidence par la grande disparité des élytres. On trouve trois morphotypes d’élytres plus petits : des spécimens courts et volumineux (morphotype A) ; des spécimens intermédiaires (morphotype B) et des spécimens allongés (morphotype C). En outre, trois élytres plus grands sont également trouvés dans le coprolithe, tous différant les uns des autres par l’ornementation, la forme, la taille et la morphologie de la racine articulaire (figure 2). Les autres coprolithes contenant des coléoptères (ZPAL AbIII/3408-3411) ne contiennent que les petits élytres (figure 3), qui sont dans de nombreux cas plus mal conservés que dans le coprolithe ZPAL AbIII/3402. Cependant, les trois mêmes morphotypes sont également rencontrés dans les petits spécimens de coprolithe. D’autres inclusions énigmatiques d’insectes sont également trouvées, bien que celles-ci ne présentent pas une morphologie suffisante pour une identification correcte.

Des colonies bactériennes, représentées par des volumes densément minéralisés (pyrite) et irréguliers en forme de nuage, sont trouvées dans plusieurs des coprolithes (figure 4). Dans ZPAL AbIII/3402, une grande fissure s’étend qui relie d’abondantes sphères minéralisées secondaires de tailles similaires (vides d’échappement de gaz ; figure 4). Les autres caractéristiques communes trouvées dans les coprolithes comprennent des fissures minéralisées secondaires, des plis préservés liés à l’assemblage original des fèces, des bulles de gaz préservées sous forme de vides et des sphères minéralisées secondaires (figure 4). Les coprolithes étudiés diffèrent en taille et en forme des autres morphotypes de coprolithes collectés à Krasiejów qui ont été produits par d’autres vertébrés connus à partir du dossier squelettique du même site et qui contiennent des restes de poissons, des bivalves, des fragments d’os, des restes d’insectes rares et/ou des restes de plantes (étude en cours). La forme, la taille et le contenu similaires des coprolithes suggèrent qu’ils ont été produits par une seule espèce animale. L’absence d’os, d’écailles de poisson ou de fragments de plantes identifiables nous permet de conclure que les producteurs de coprolithes n’avaient pas un régime exclusivement carnivore ou herbivore.

Il a été proposé que la taille du corps et le diamètre des excréments soient positivement corrélés et compte tenu de la gamme de taille des coprolithes (diamètres maximaux 16-22 mm), il est probable que le producteur était plutôt un animal de taille moyenne qu’un petit animal tel qu’un eucynodonte ou un lépidosauromorphe précoce (cf. mammifères insectivores modernes).

Les études sur les animaux modernes ont démontré que les restes alimentaires délicats sont sous-représentés dans les fèces, tandis que les objets plus résistants présentent le schéma inverse . Ainsi, nous ne pouvons pas exclure que d’autres sources de nourriture telles que des proies plus molles et des fragments de plantes, qui ne sont pas trouvées dans les coprolithes, formaient au moins des parties du régime alimentaire du producteur de coprolithes. Néanmoins, les arthropodes (surtout les insectes), et en particulier les petits coléoptères, étaient probablement la proie la plus commune de cet animal à en juger par leur grand nombre dans les coprolithes. Comme ces restes sont très petits, cela implique que l’animal soit : (1) ciblait spécifiquement les proies minuscules, (2) avalait accidentellement les coléoptères ou (3) possédait une structure dans le tube digestif qui séparait les résidus alimentaires plus petits des plus grands, qui étaient régurgités plutôt qu’excrétés dans la matière fécale. La seconde hypothèse est faiblement étayée car les restes de coléoptères représentent les seules inclusions identifiables dans tous les coprolithes et qu’ils sont rares dans les coprolithes d’autres morphotypes (étude en cours). La découverte de quelques restes de coléoptères plus gros dans les plus grands coprolithes favorise la troisième hypothèse, car si l’animal possédait une telle structure, elle aurait probablement grandi au fur et à mesure que l’animal devenait plus gros, ce qui aurait permis le passage de restes alimentaires plus gros. Compte tenu du fait que les coprolithes sont de taille légèrement différente, tout comme les inclusions alimentaires, ils ont probablement été produits par des individus de tailles légèrement différentes et, peut-être, de stades ontogénétiques différents.

En somme, les coprolithes de ce morphotype ont été produits par un animal de taille moyenne qui ciblait les insectes comme proies. Il est probable que cet animal possédait un système dans le tube digestif qui séparait les restes alimentaires indigestes plus grands qui étaient probablement régurgités sous forme de boulettes au lieu de passer par l’ensemble du tube digestif (cf. les oiseaux modernes). Ces caractéristiques excluent la majorité des animaux connus à partir des fossiles corporels de la localité comme producteurs (l’aétosaure S. olenkae était probablement un grattoir omnivore/herbivore trop grand pour cibler uniquement les petits coléoptères ; le phytosaure et les temnospondyles montrent des adaptations claires à la piscivorie ; le grand rauisuchien carnivore P. silesiacus était trop grand et la majorité des autres reptiles, comme les lépidosauromorphes ou les petits archosauromorphes, étaient trop petits pour produire des fèces aussi volumineuses) mais s’accorde bien avec le dinosauriforme S. opolensis (poids corporel estimé à 15 kg), qui est connu grâce à de nombreux fossiles corporels dans le même intervalle fossilifère . Silesaurus opolensis possède des caractères anatomiques qui ressemblent davantage à ceux des oiseaux qu’à ceux d’autres dinosaures basaux. Suit une liste de caractères, dont beaucoup sont interprétés comme liés à des adaptations alimentaires.

3.3. Anatomie et adaptations alimentaires de Silesaurus opolensis

Silesaurus opolensis possède des adaptations crâniennes caractéristiques qui étaient probablement liées au régime alimentaire . Certaines de ces adaptations sont visibles dans la morphologie de la boîte crânienne, ce qui peut impliquer que S. opolensis a évolué vers un nouveau comportement alimentaire . La nouvelle reconstruction du crâne (et les études en cours) propose des changements dans un certain nombre d’aspects par rapport aux travaux précédents : le crâne était probablement plus court et plus compact, la fenêtre antorbitaire est réduite par rapport à d’autres dinosauriformes précoces, le jugal bien développé a un contact haut et large avec le quadratojugal, et le dentaire montre deux rangées distinctes de puits de résorption. La reconstruction de la boîte crânienne propose une nouvelle disposition du processus paroccipital, dirigé ventralement comme chez les oiseaux, atteignant le niveau de la marge ventrale du condyle basioccipital (figure 5). Des modifications similaires observées chez les oiseaux ont entraîné l’expansion dorsoventrale du m. complexus (analogue au  » muscle de l’éclosion  » chez les oiseaux) et du m. depressor mandibulae, qui occupent la partie dorsolatérale de la face postérieure du crâne. Chez les oiseaux adultes, ces muscles favorisent la mobilité de la tête et agissent fortement sur la remontée initiale de la tête lors de l’abreuvement .

Les dents de la mâchoire supérieure et inférieure sont irrégulièrement réparties et orientées latéralement avec des traces d’usure distinctes . Même si les dents ont une forme triangulaire, elles sont émoussées (figure 5). Les couronnes dentinaires sont recouvertes d’un émail fin et transparent, qui forme des crêtes et des rainures longitudinales. Les dentelures des deux bords de la dent sont variables mais généralement non proéminentes. Les bases des couronnes sont élargies labiolingualement, surtout sur le côté médial et recouvrent souvent les dents adjacentes . Les dents sont fermement encastrées dans leurs alvéoles et leur nombre est relativement faible. Le prémaxillaire porte cinq dents, tandis que le maxillaire et le dentaire en portent 11-12. Sur la base de sa morphologie dentaire générale, S. opolensis a été déduit comme étant un herbivore. Par exemple, l’herbivorie sur des objets mous a été déduite des comparaisons entre les modèles de micro-usure dentaire de S. opolensis et ceux des mammifères existants, bien que la possibilité d’omnivorie n’ait pas été exclue avec certitude . Cependant, les dents de S. opolensis ne sont ni nombreuses ni régulièrement espacées, et elles ne présentent pas les grosses dentures typiques des herbivores. Le mouvement de la mâchoire orthale de S. opolensis était beaucoup plus simple que celui d’autres herbivores de taille moyenne du Trias tardif, tels que les rhynchosaures, les aetosaures et certains thérapsides. Par conséquent, bien que S. opolensis puisse exploiter les ressources végétales, il n’était très probablement pas un archosaure phytophage strict.

La caractéristique la plus inhabituelle de la denture de S. opolensis est son extrémité antérieure effilée et édentée qui est crochetée vers le haut (figure 5). Ferigolo &Langer a suggéré une correspondance entre cette structure en forme de bec et le prédentaire des ornithischiens, mais il diffère de cet os car il possède une symphyse mandibulaire claire, et aucune suture séparant la pointe de la partie principale du dentaire. Ses surfaces sont déprimées par rapport au reste de la mandibule et portent des stries longitudinales indistinctes et de petits foramina, ce qui suggère qu’il était recouvert d’un bec kératinisé ; une structure innovante que l’on retrouve chez de nombreuses lignées de tétrapodes, mais particulièrement caractéristique des oiseaux où elle joue un rôle important lors de l’alimentation. Le prémaxillaire a une surface lisse et porte des dents jusqu’à l’extrémité antérieure. Il est très étroit et l’angle entre le prémaxillaire gauche et droit est très faible. De plus, le processus nasal est médiolatéralement mince, ce qui implique un museau très étroit avec des narines dirigées vers l’avant. Le prémaxillaire ne présente pas une structure en forme de bec aussi évidente que le dentaire. Cependant, en plus des foramina nutritifs sporadiques, il y a aussi des pores sur la partie antérieure du prémaxillaire, qui pourraient avoir fourni une vascularisation à une couverture kératinique. Par conséquent, il est possible qu’un pendant à la structure en forme de bec du dentaire, bien que moins proéminent, était présent dans la mâchoire supérieure.

La découverte d’un nouveau spécimen de S. opolensis avec une colonne vertébrale articulée a révélé que le cou ne comprenait que sept vertèbres . Ceci est mis en évidence par un changement soudain des côtes entre la septième et la huitième vertèbre. On trouve des côtes délicates et fines sur toutes les cervicales ; les plus antérieures recouvraient les trois vertèbres suivantes et étaient plus robustes que les côtes nettement plus courtes situées à l’arrière. Les longues côtes raidissaient le cou, mais la construction du condyle occipital et de l’atlas permettait tout de même un large éventail de mouvements de la tête . Plus de 400 os et quatre squelettes partiellement articulés de S. opolensis ont été recueillis dans l’intervalle supérieur avec ossements . Les os de l’horizon supérieur sont conservés de manière similaire, non triés, et sont sans aucun dommage. En dehors des os présents dans l’horizon supérieur, plusieurs os et un seul squelette partiellement articulé ont été trouvés dans d’autres lits osseux. L’humérus isolé se trouvait avec les restes de Polonosuchus silesiacus et de nombreux os et squelettes isolés proviennent de l’horizon inférieur. Les coprolithes étudiés contenant des coléoptères (cinq spécimens) ont été collectés dans les intervalles fossilifères supérieurs (deux spécimens) et inférieurs (trois spécimens) (tableau 1) et sont définitivement beaucoup plus rares dans le registre de Krasiejów que les os de S. opolensis.

Signification paléoécologique et évolutive

La mandibule portant un bec et le museau étroit auraient pu fonctionner comme des outils efficaces pour s’enraciner dans la litière et picorer les insectes au sol, un peu comme les oiseaux modernes. Les grands yeux et les narines orientées vers l’avant ont probablement participé à la détection de la nourriture (figure 5), et les mouvements vers le haut ont pu être soutenus par la rigidité du cou. Cette interprétation s’accorde bien avec le contenu des coprolithes, composés de coléoptères qui pourraient bien être des habitants de la litière. De plus, nous suggérons que S. opolensis avait un tube digestif similaire à celui des oiseaux, dans lequel les restes alimentaires plus grands étaient régurgités, cf. les boulettes formées dans le gésier des hiboux qui se déplacent vers le haut jusqu’au proventricule et sont ensuite régurgitées, et n’entrent donc jamais dans l’intestin grêle.

L’influence des régimes alimentaires sur l’évolution précoce de la lignée des dinosaures est un sujet de débat permanent dans lequel les silésauridés occupent une position clé car ils constituent un groupe précoce de dinosauriformes ou d’ornithischiens précoces . Nous espérons que nos résultats, qui impliquent que S. opolensis était probablement surtout un animal insectivore, susciteront cette discussion et auront un impact sur notre compréhension de l’évolution des premiers dinosaures. Il faut cependant noter que S. opolensis était, à bien des égards, un animal hautement spécialisé avec plusieurs autopomorphies (voir ci-dessus et ). De plus, bien qu’elles ne soient pas conservées dans les coprolithes, il est probable que d’autres sources de nourriture, telles que des proies molles, des fragments de plantes et des aliments plus gros qui étaient régurgités (de sorte que les restes résistants ne sont jamais conservés dans les coprolithes), constituaient au moins une partie du régime alimentaire de l’animal. On ne peut pas exclure que les coléoptères étaient plus fréquents pendant certaines périodes de l’année et représentaient un régime saisonnier pour S. opolensis pendant ces périodes. Néanmoins, nos résultats montrent que les coprolithes représentent une source importante mais largement inexploitée de données paléobiologiques pour démêler les régimes alimentaires des premiers dinosaures et de leurs proches.

Reconstructions et segmentation

Les reconstructions des données scannées ont été basées sur une approche de récupération de phase . Les artefacts annulaires ont été corrigés à l’aide d’un outil de correction interne . Des versions binées (bin2) ont été calculées pour permettre un traitement et un criblage plus rapides des échantillons car les données à pleine résolution étaient volumineuses. Les volumes finaux consistent en des piles d’images TIFF 16 bits qui ont été converties en images JPEG2000, puis importées et segmentées dans le logiciel VGStudio MAX version 3.0 (Volume Graphics Inc.).

Accessibilité des données

Les données brutes de PPC-SRμCT qui soutiennent les conclusions de cette étude sous la forme de piles reconstruites d’images jpeg2000 de tous les coprolithes sont accessibles au public dans la base de données microtomographiques paléontologiques de l’ESRF : http://paleo.esrf.fr/picture.php?/2832/category/2226. Les spécimens de coprolithe étudiés sont stockés dans la collection de l’Institut de paléobiologie, Académie polonaise des sciences (Varsovie).

Contributions des auteurs

Intérêts concurrents

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

Financement

Cette recherche a été soutenue par le Conseil suédois de la recherche (subvention n° 2017-05248).

Footnotes

.