Fronteras en la Neurociencia de Sistemas

Introducción

El número de estudios sobre la regulación de la emoción se ha incrementado dramáticamente en las últimas dos décadas. Estos estudios reforzaron nuestro conocimiento sobre cómo la eficacia de la regulación de las emociones es crucial para diferentes aspectos de la adaptación afectiva y social saludable (Gross, 2001; John y Gross, 2004). Además, la desregulación de las emociones suele caracterizar los trastornos del estado de ánimo y la ansiedad (Gross y Thompson, 2007).

Dos estrategias principales de regulación de las emociones que se han estudiado especialmente son la revaloración cognitiva y la supresión expresiva (Gross y John, 1998). En particular, la reevaluación cognitiva se define como el intento de reinterpretar una situación que provoca emociones de manera que se altere su significado y se cambie su impacto emocional (Lazarus y Alfert, 1964; Gross y John, 2003). La supresión expresiva se define como el intento de ocultar, inhibir o reducir la conducta expresiva de la emoción en curso (Gross y Levenson, 1993; Gross y John, 2003).

Basado en un análisis de cómo se desarrollan las emociones a lo largo del tiempo, se ha argumentado que la reapreciación cognitiva y la supresión expresiva tienen su impacto principal en diferentes puntos del proceso generador de emociones (Figura 1; Gross, 2001; Gross y John, 2003). En concreto, la reevaluación cognitiva es una estrategia centrada en el antecedente que actúa antes de que se haya producido la activación completa de las tendencias de respuesta a la emoción. Por lo tanto, se puede esperar que modifique todo el curso temporal de la respuesta emocional antes de que se hayan generado completamente las respuestas emocionales. La supresión expresiva es una estrategia centrada en la respuesta que interviene una vez que la emoción ya está en marcha y después de que se hayan generado completamente las respuestas conductuales. Por lo tanto, se puede esperar que requiera esfuerzos repetidos para manejar las respuestas emocionales a medida que surgen continuamente, desafiando los recursos del individuo.

El uso de la reapreciación cognitiva permite implementar y producir un comportamiento interpersonal que se centra adecuadamente en la interacción social y es percibido por los demás como emocionalmente atractivo y receptivo. Por el contrario, la supresión expresiva llega relativamente tarde en el proceso de generación de la emoción y modifica principalmente el aspecto conductual de las respuestas emocionales, sin reducir la experiencia subjetiva y fisiológica de la emoción negativa, a la que no se dirige directamente la supresión y que, por tanto, puede seguir persistiendo y acumulándose sin resolver. Como la supresión expresiva llega tarde en el proceso de generación de la emoción, requiere que el individuo maneje con esfuerzo las respuestas emocionales a medida que se producen constantemente. Estos esfuerzos repetidos agotan los recursos cognitivos en detrimento de las actuaciones sociales y crean una sensación de discrepancia entre la experiencia interior y la expresión exterior del individuo (Higgins, 1987). El efecto final de esta sensación de inautenticidad puede conducir a sentimientos negativos sobre el yo, dificultando el establecimiento de relaciones emocionalmente cercanas y contribuyendo más bien a conductas relacionales evitativas, desviadas y ansiosas (Sheldon et al., 1997; John y Gross, 2004).

En las siguientes secciones se analizarán brevemente los hallazgos experimentales sobre la revalorización cognitiva y la supresión expresiva. A continuación, se tendrán en cuenta los hallazgos de diferencias individuales sobre el uso disposicional de estas dos estrategias. Por último, se analizarán en detalle las bases estructurales del cerebro y la activación funcional vinculada al uso habitual de la revaloración cognitiva y la supresión expresiva.

Estudios experimentales

En los estudios experimentales, se expone a los participantes a situaciones que provocan emociones y se les asigna aleatoriamente el uso de estrategias de revaloración cognitiva o de supresión expresiva o la actuación natural (condición de control). Los estudios experimentales utilizan potentes diseños de investigación: de hecho, al manipular directamente los procesos de regulación de la emoción, pueden demostrar los efectos causales inmediatos de determinadas estrategias sobre las variables dependientes de interés, como las consecuencias afectivas, cognitivas y sociales.

En general, los estudios experimentales han demostrado que la revalorización cognitiva tiene un impacto positivo en el ámbito afectivo al disminuir la experiencia de la emoción negativa y la expresión conductual de la emoción negativa sin ningún aumento de la activación fisiológica. Por el contrario, la supresión tiene un impacto negativo disminuyendo la experiencia de emoción positiva y dejando inalterada la experiencia de emoción negativa subjetiva y exacerbando la activación fisiológica (Gross y Levenson, 1993, 1997; Gross, 2002; Mauss et al., 2005; Hayes et al., 2010; Brans et al, 2013).

Cognitivamente, la reapreciación resulta en un rendimiento de la memoria conductual inalterado o mejorado, mientras que la supresión expresiva perjudica los rendimientos de la memoria (Richards y Gross, 1999, 2000; Dillon et al., 2007; Sheppes y Meiran, 2007, 2008; Hayes et al., 2010). La ventaja de la memoria para la reapreciación cognitiva puede ser subservida por el efecto de los niveles de procesamiento (Dillon et al., 2007), que se caracteriza por un análisis cognitivo más profundo de los estímulos (Craik y Lockhart, 1972).

En los estudios experimentales sobre los efectos de las estrategias de regulación de la emoción en contextos sociales, generalmente se pide a un miembro de cada díada que suprima, reaprima o interactúe de forma natural con su compañero de conversación. Cuando interactuaban con una persona que utilizaba la supresión, los sujetos experimentaban más estrés (es decir, mayores aumentos de la presión arterial) que cuando interactuaban con una persona que utilizaba la revalorización (Butler et al., 2003; Richards et al., 2003). Por lo tanto, mientras que el reappraisal no tiene efectos perjudiciales, los costes cognitivos de la supresión expresiva pueden concurrir para comprometer el funcionamiento social, ya que el supresor no capta la información necesaria para responder adecuadamente a los demás y parece no estar en sintonía con el flujo de la interacción.

Estudios de diferencias individuales

Como los estudios experimentales no pueden dar cuenta de las consecuencias acumulativas a largo plazo del uso de determinadas estrategias de regulación para la vida emocional, las relaciones y el bienestar del individuo, se utilizó un enfoque de investigación complementario y correlacional. Para ello, Gross y John (2003) desarrollaron un cuestionario de autoinforme, el Cuestionario de Regulación de las Emociones (ERQ), para evaluar las diferencias individuales en el uso de la revalorización cognitiva habitual y disposicional y la supresión expresiva. Los estudios que utilizan el ERQ han demostrado que el uso habitual de estas estrategias varía sistemáticamente entre los individuos y es estable en el tiempo (Gross y John, 2003). Además, el reappraisal cognitivo y la supresión expresiva resultaron escasamente relacionados con la inteligencia, la deseabilidad social y los rasgos de personalidad, pero altamente relacionados con los constructos de inautenticidad, afrontamiento del estrés y gestión del estado de ánimo (John y Gross, 2004).

Afectivamente, el uso del reappraisal cognitivo en la vida cotidiana está relacionado con una mayor experiencia y expresión de emociones positivas y una menor experiencia y expresión de emociones negativas. Por el contrario, los individuos que utilizan frecuentemente la supresión expresiva experimentan y expresan menos emociones positivas, sin diferencias en las negativas (Gross y John, 2003; Abler et al., 2010; Larsen et al., 2012). Sin embargo, la supresión expresiva puede aumentar el afecto negativo a través de su estricto vínculo con la inautenticidad, lo que conduce específicamente a sentirse mal con uno mismo e incluso a los síntomas depresivos (John y Gross, 2004).

Cognitivamente, la reapreciación no tiene efectos sobre los rendimientos mnésicos, mientras que la supresión está relacionada negativamente con la memoria, en particular para la información socialmente relevante (Richards y Gross, 2000; Egloff et al., 2006; Hayes et al., 2010; Moore y Zoellner, 2012). En los ámbitos del funcionamiento interpersonal y el bienestar, la revalorización cognitiva se asoció de forma interesante con una mejor salud psicológica. De hecho, los individuos que utilizan habitualmente el reappraisal mostraron menores síntomas de depresión, se mostraron más satisfechos y optimistas, y tuvieron una mayor autoestima, niveles de dominio del entorno, crecimiento personal, autoaceptación, habilidades de afrontamiento, sentido de autonomía, así como mejores relaciones interpersonales (Garnefski et al., 2001; John y Gross, 2004). Por el contrario, los supresores sienten tener menos apoyo social, peores habilidades de afrontamiento, menor satisfacción vital, autoestima, actitud optimista sobre el futuro, mayor evitación y falta de relaciones sociales estrechas y de apoyo, factores todos ellos que aumentan el riesgo de padecer síntomas depresivos (Sheldon et al., 1997; John y Gross, 2004). De todos modos, interesantes estudios recientes demostraron que la cultura ha de ser una variable moderadora de la regulación de las emociones, siendo la relación entre la supresión expresiva y los indicadores negativos de salud mental más fuerte en la cultura occidental que en la oriental (Soto et al., 2011; Hu et al., 2014).

Correlatos neuronales de la revalorización cognitiva y la supresión expresiva

Como el uso habitual de estrategias de regulación de la emoción muestra diferencias individuales estables, podría ser posible que estas estrategias, ya sea como consecuencia (es decir, las diferencias de volumen individuales preexistentes conducen a diferencias en la regulación de la emoción) o precondición (es decir, los volúmenes de las regiones cerebrales se ven afectados por el uso de estrategias de regulación de la emoción) se asocien con diferencias individuales en los volúmenes cerebrales y la activación funcional. Varios estudios han investigado los sustratos neurobiológicos subyacentes del uso de la revaloración cognitiva y la supresión expresiva.

A continuación se presenta una visión general de los estudios sobre las variaciones estructurales y funcionales del cerebro asociadas al uso de la revaloración cognitiva y la supresión expresiva.

Estudios estructurales cerebrales

En un estudio de resonancia magnética (MRI), Welborn et al. (2009) investigaron la relación entre las diferencias de sexo en las subregiones de la corteza orbitofrontal (OFC) y las diferencias afectivas individuales en adultos sanos. Como se informó anteriormente (Gross y John, 2003), las mujeres informaron de que utilizaban la supresión con menos frecuencia que los hombres. También se identificaron diferencias de volumen en función del sexo de los participantes: los hombres mostraban un planum temporal izquierdo más grande y las mujeres un córtex prefrontal ventromedial (vmPFC) más grande, el OFC lateral derecho, el cerebelo y los ganglios basales. Llamativamente, el volumen de la vmPFC (pero no de la OFC) se relacionó positivamente con las diferencias individuales en la revalorización cognitiva y negativamente con el uso de la supresión expresiva. Además, el volumen de la vmPFC medió completamente las diferencias de sexo en la supresión de la emoción y en parte en la reapreciación cognitiva.

En otro estudio de neuroimagen basado en la región de interés (ROI), Giuliani et al. (2011a) encontraron una correlación positiva entre la reapreciación cognitiva y el volumen de la corteza cingulada anterior dorsal (dACC), pero no la ACC ventral, en sujetos femeninos sanos. No se encontraron relaciones entre el volumen del dACC y la supresión expresiva, el afecto negativo o la edad. Dado que la supresión expresiva es una estrategia de regulación de la emoción que requiere conciencia interoceptiva y emocional, se investigó más a fondo el papel de la ínsula anterior en este proceso (Giuliani et al., 2011b). Se demostró que el volumen de la ínsula anterior se correlaciona positivamente con la supresión expresiva, pero no con la revalorización cognitiva y el afecto negativo. Estos hallazgos son consistentes con la idea de que los patrones de rasgos del procesamiento de las emociones están relacionados con la estructura cerebral e indican que las diferencias individuales en la reevaluación cognitiva están relacionadas con diferentes volúmenes de dACC, mientras que las diferencias individuales en la supresión expresiva están relacionadas con diferentes volúmenes de la ínsula anterior.

Usando un enfoque exploratorio de todo el cerebro, Kühn et al. (2011) examinaron los correlatos estructurales del uso habitual de la supresión expresiva de las emociones. Encontraron una correlación positiva del volumen de la corteza prefrontal dorsomedial derecha (dmPFC) con la supresión expresiva, pero ninguna asociación de ninguna otra área cerebral con la revalorización cognitiva. Como se esperaba en base al importante papel que desempeña el dmPFC en el autocontrol y la inhibición voluntaria de la acción (Brass y Haggard, 2007; Brody et al., 2007; Campbell-Meiklejohn et al., 2008; Kühn et al., 2009), la estrategia de regulación de la emoción centrada en la respuesta de la supresión expresiva se asocia con un mayor volumen de materia gris en el dmPFC. Aunque no se puede descartar que el aumento del volumen del dmPFC en los sujetos con estrategias de supresión expresiva sea una condición a priori y no una consecuencia de la conducta, se podría especular que la supresión expresiva está bajo control interno como consecuencia de la interiorización de las normas, costumbres y modales sociales que rigen las expresiones emocionales adecuadas o indeseables.

Recientemente, utilizando una morfometría basada en vóxeles (VBM) en una amplia muestra de individuos jóvenes se analizó la asociación de los volúmenes de materia gris de las ROIs a priori, incluyendo la amígdala, la ínsula, el córtex dACC/paracingulado, el PFC medial y lateral, con la revalorización cognitiva y el uso de la supresión expresiva así como el neuroticismo (Hermann et al., 2013a). Curiosamente, se observó una asociación positiva de la revaloración cognitiva y el neuroticismo con el volumen de la amígdala. Además, la supresión expresiva se asoció positivamente con el volumen de materia gris del córtex dACC/paracingulado y del CPF medial. Estos resultados subrayan el papel de la amígdala en las diferencias individuales en el uso de la revalorización cognitiva, así como en el neuroticismo, que no se había encontrado en estudios anteriores. Además, la asociación del uso de la supresión expresiva con mayores volúmenes del córtex dACC/paracingulado y del PFC medial subraya el papel de estas regiones en la regulación de la conducta emotivo-expresiva. Es evidente que Hermann et al. (2013a) no replicaron los resultados anteriores relativos a un mayor volumen del dACC (Giuliani et al., 2011a) y del vmPFC (Welborn et al., 2009) en los individuos que utilizan frecuentemente revalorizadores cognitivos, y un mayor volumen de la ínsula (Giuliani et al., 2011b) y un menor volumen del vmPFC (Welborn et al., 2009) en los individuos que utilizan frecuentemente la supresión expresiva. En cambio, la correlación positiva de la supresión expresiva con el córtex dACC/paracingulado y con el volumen de materia gris del vmPFC está en consonancia con la implicación del dmPFC en la red vinculada a la inhibición de acciones (Kühn et al, 2009).

Aunque son algo contradictorios, los estudios estructurales cerebrales generales demuestran que distintas variaciones estructurales cerebrales del volumen de materia gris en la amígdala, la ínsula, el dACC, el vmPFC y el dmPFC podrían subyacer a las diferencias individuales en la revalorización cognitiva y el uso de la supresión expresiva. Sin embargo, todavía no se han replicado estos resultados porque la mayoría de los estudios mencionados se centraron en diferentes regiones del cerebro. Además, los factores metodológicos (por ejemplo, el enfoque VBM frente al ROI), así como las características de la muestra (por ejemplo, el género y la edad de los participantes) impiden una comparación razonable de los resultados.

Estudios funcionales del cerebro

Las bases neurales de los procesos de regulación de la emoción se han investigado más a fondo mediante varios estudios de neuroimagen funcional manipulando las estrategias de regulación de la emoción (Ochsner y Gross, 2005). Por lo general, se utilizan imágenes afectivas negativas y se entrena a los participantes para que reduzcan el impacto emocional de las imágenes mediante una reevaluación cognitiva. Es bien sabido que no todos los individuos que experimentan experiencias adversas desarrollan trastornos de ansiedad, como resultado de las diferencias individuales en la regulación de las emociones negativas. De todos modos, se ha demostrado que un uso más frecuente de la reevaluación cognitiva habitual (disposicional) en la vida diaria es más adaptativo. Curiosamente, la regulación a la baja de las emociones negativas a través de la reevaluación cognitiva está indicada por una mayor activación del CPF medial y lateral junto con una menor activación de las estructuras cerebrales relacionadas con la excitación emocional como la amígdala y la ínsula (Ochsner y Gross, 2005; Ochsner et al., 2012).

Además, la revalorización disposicional se ha asociado con una reducción de la ínsula, el hipocampo y la amígdala, así como con una mayor activación del dACC y del CPF dorsolateral en respuesta a estímulos emocionales aversivos (es decir, imágenes o caras; Drabant et al., 2009; Carlson y Mujica-Parodi, 2010; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013; Hermann et al, 2014).

Recientemente, la correlación del uso habitual de la reevaluación cognitiva con una mayor regulación a la baja de la activación de la amígdala durante la regulación de la emoción instruida se informó también en un grupo de pacientes con depresión remitida y controles sanos mediante el uso de la resonancia magnética funcional (fMRI; Kanske et al., 2012). Hermann et al. (2013b) descubrieron que los individuos con fobia dental con puntuaciones de revalorización cognitiva disposicional más altas mostraban una menor activación del dmPFC derecho y una mayor activación del vmPFC derecho y del OFC lateral en el curso de la provocación de los síntomas. La reevaluación cognitiva fue un predictor de la habituación durante la exposición a los estímulos fóbicos más que de la gravedad de los síntomas. Dado que el aprendizaje de la extinción, así como la reevaluación cognitiva, son componentes cruciales de la terapia cognitivo-conductual (TCC) de las fobias basada en la exposición, los hallazgos de Hermann et al. (2013b) señalan la especial importancia de considerar las diferencias individuales en las capacidades generales de reapreciación cognitiva de los pacientes fóbicos antes de las sesiones de exposición y de mejorar estas capacidades si es necesario para fortalecer el resultado (a largo plazo) de la TCC.

Hasta la fecha pocos estudios examinaron los correlatos neurales de la supresión expresiva en respuesta a los estímulos emocionales (Ohira et al., 2006; Goldin et al., 2008; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013). Ohira et al. (2006) demostraron una menor activación de la amígdala durante la supresión de emociones. En otro estudio PET, Goldin et al. (2008) demostraron una mayor activación del CPF, la ínsula y la amígdala durante la supresión de las reacciones faciales de asco en respuesta a clips de películas que provocan asco. Las diferencias individuales en el uso de la supresión expresiva se han asociado además con una mayor activación de la amígdala cuando se inhiben las respuestas a expresiones faciales tristes frente a las alegres (Vanderhasselt et al., 2013). La supresión de las expresiones faciales en respuesta a una imagen negativa comprometió la corteza insular bilateral, la circunvolución supramarginal y la circunvolución frontal media (Hayes et al., 2010).

Paralelamente a los estudios de volumen de materia gris, estos estudios sobre la activación funcional durante la reevaluación cognitiva y la supresión expresiva confirman que la activación diferencial de la amígdala, la ínsula, el dACC, el PFC y el OFC podría subyacer a las diferencias individuales en el uso de diferentes estrategias emocionales.

Discusión

En conjunto, los estudios experimentales y de diferencias individuales apuntalan el papel crucial de la reevaluación cognitiva y la supresión expresiva en el procesamiento y la regulación emocional tanto adaptativa como disfuncional. Además, los estudios estructurales y funcionales del cerebro describen una red cerebral resultante constituida por regiones objetivo para varios procesos de regulación emocional. En concreto, la amígdala desempeña un papel crucial en la regulación de las emociones, ya que procesa la información sensorial procedente del tálamo y la corteza somatosensorial y tiene proyecciones bidireccionales con el hipocampo (recuerdos emocionales) y el hipotálamo (activación fisiológica). La regulación de los procesos emocionales está modulada por una rica red de interconexiones entre la amígdala, la ínsula (enterocepción, sentido del yo) y los circuitos cortico-subcorticales de la OFC (evaluación de la saliencia del estado emocional, selección de conductas adecuadas) y la ACC (interpretación del estado emocional, conducta motivada). También la PFC (funciones ejecutivas, elaboración cognitiva) participa indirectamente en la regulación emocional a través de sus conexiones con la OFC.

No por casualidad se ha informado de la asociación entre el volumen de materia gris de la amígdala y los rasgos/estados relacionados con la ansiedad en numerosos estudios en sujetos sanos (Barrós-Loscertales et al, 2006; Tottenham et al., 2010; van der Plas et al., 2010; Gerritsen et al., 2012), así como la alteración de la activación y el volumen en la amígdala son hallazgos comunes en los trastornos del estado de ánimo y la ansiedad (Etkin y Wager, 2007; Drevets et al., 2008; Irle et al., 2010; Atmaca, 2011; Kempton et al., 2011; Sacher et al., 2012). Además, se ha observado una menor activación del vmPFC junto con una hiperactivación de la amígdala y un reclutamiento disfuncional del ACC y el dmPFC en pacientes con fobia específica y trastorno de estrés postraumático (Schienle et al., 2007; Hermann et al., 2009; Milad et al., 2009), lo que muy probablemente indica un menor control cognitivo de las reacciones emocionales. Curiosamente, los individuos fóbicos que utilizan con más frecuencia la reevaluación cognitiva tienen una mayor activación del vmPFC durante el aprendizaje y el recuerdo de la extinción (Hermann et al., 2013b), probablemente relacionada con un aprendizaje de la extinción más fuerte como consecuencia de una TCC exitosa (Schienle et al., 2007).

La red de control emocional descendente a través de la reevaluación cognitiva involucra también al OFC (Ochsner y Gross, 2005; Hermann et al., 2013b). Por el contrario, el uso habitual de la supresión expresiva de abajo hacia arriba depende en mayor medida de la ínsula anterior (Giuliani et al., 2011a) y del volumen del córtex dACC/paracingulado y del CPF medial (Hermann et al., 2013a), así como del aumento de la activación de la ínsula, el CPF y la amígdala (Ohira et al., 2006; Goldin et al., 2008; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013). En este patrón de correlatos neurales emerge el papel de la ínsula, no sólo en el apoyo primario a la interocepción y la supervisión de la conciencia emocional y la expresión emocional externa, sino también como un punto de relevo entre las señales ascendentes de las regiones cerebrales implicadas en la respuesta emocional y el estado emocional interno, como la amígdala, y las señales ascendentes de otras regiones implicadas en la regulación cognitiva y los objetivos de regulación, como el CPF (Nunn et al, 2008).

Conclusiones

Como consideraciones concluyentes, se requieren más estudios para perfilar con mayor profundidad las relaciones entre los datos estructurales y funcionales, la regulación de la emoción rasgo y estado y sus interacciones. De hecho, dada la estricta relación entre la supresión expresiva, la depresión y los síntomas relacionados con el estrés (Moore et al., 2008), la cuestión de si esta estrategia es un factor de vulnerabilidad o causal sigue abierta. Por lo demás, para evaluar sus efectos a largo plazo sobre la ansiedad, la depresión u otras patologías podrían diseñarse intervenciones clínicas innovadoras entrenando a los clientes en la reevaluación cognitiva o incluso en la reevaluación positiva, un intento reciente de incorporar la meditación mindfulness a la terapia cognitiva (Garland et al, 2009; Hanley y Garland, 2014).

Por último, otra dirección para los estudios futuros es llevar a cabo investigaciones longitudinales que, permitiendo observaciones repetidas de los efectos del uso de determinadas estrategias de regulación de la emoción, ayudarían a comprender el orden causal de los efectos del uso habitual del reappraisal cognitivo o la supresión expresiva.

Declaración de conflicto de intereses

El autor declara que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un potencial conflicto de intereses.