Fronteras de la Neurociencia Humana

Introducción

Se cree que las mujeres tienen superioridad en la competencia emocional, como la comprensión de las emociones de otras personas incrustadas en las señales faciales (Hall, 1978; Hall y Matsumoto, 2004; Kret y De Gelder, 2012; Sawada et al, 2014; Weisenbach et al., 2014), incluso entre adolescentes y niños (McClure, 2000; Lee et al., 2013). Sin embargo, sigue sin estar claro si esta ventaja se extiende a las interacciones interpersonales reales, ya que a los participantes de estudios anteriores se les pidió que reconocieran las emociones a partir de imágenes estáticas sin un contexto socio-emocional naturalista (Hall, 1978; Filkowski et al., 2017). Esto es de gran importancia dado que la decodificación de la información emocional siempre tiene lugar en un contexto específico (Fukushima y Hiraki, 2006; Jack y Schyns, 2015; Wiggert et al., 2015; Pádua Júnior et al., 2016). Por lo tanto, el presente estudio abordó esta cuestión mediante el registro de las respuestas conductuales y electrofisiológicas mientras los participantes realizaban un juego de apuestas interpersonales con las emociones faciales de los oponentes dadas como retroalimentación (Chen et al., 2017).

Se informa ampliamente de que las mujeres son más sensibles a las emociones faciales en comparación con los hombres (McClure, 2000; Donges et al., 2012; Erol et al., 2013; Lee et al., 2013; Weisenbach et al., 2014). Por ejemplo, las mujeres fueron más precisas en la categorización de expresiones de miedo en relación con los hombres en la prueba de percepción de emociones faciales (Weisenbach et al., 2014) y los juicios de distancia de las mujeres eran más propensos a ser influenciados por las emociones faciales (Kim y Son, 2015). Y dicha ventaja conductual también se observó en la adolescencia, siendo las chicas más sensibles a las emociones faciales que los chicos (Lee et al., 2013). Esta superioridad femenina en la decodificación de emociones también se observó a nivel subliminal. Por ejemplo, en un experimento de cebado afectivo subliminal, Donges et al. (2012) informaron de que las mujeres manifestaban un mayor cebado afectivo debido a las caras felices que los hombres. Asimismo, Hoffmann et al. (2010) descubrieron que las mujeres eran más precisas que los hombres a la hora de reconocer sutiles manifestaciones faciales de emoción. Además, dicha ventaja femenina en el reconocimiento de emociones faciales se extiende a otros materiales como la voz (Demenescu et al., 2014; Lambrecht et al., 2014), las pantallas de luz puntual (Alaerts et al., 2011), la música (Hunter et al., 2011) y las expresiones de emoción multisensoriales (Collignon et al., 2010).

Correspondiendo al rendimiento conductual, la superioridad femenina en la decodificación de emociones se asocia con diferentes vías neuronales y variadas neurodinámicas. Un reciente estudio de meta-análisis mostró que la corteza prefrontal medial, la corteza cingulada anterior, el polo frontal y el tálamo fueron más reclutados en los hombres en relación con las mujeres durante la percepción de la emoción, mientras que las mujeres mostraron una activación distinta en la amígdala bilateral, el hipocampo y algunas regiones del cerebro medio dorsal (Filkowski et al., 2017), lo que sugiere que los hombres tienden a reclutar regiones prefrontales bilaterales implicadas en el pensamiento racional y el control cognitivo mientras que las mujeres tienden a reclutar la amígdala bilateral implicada en la evaluación emocional rápida (AlRyalat, 2017). En cuanto a la neurodinámica, se informó de que las mujeres produjeron un P100 significativamente mayor a las caras temerosas que los hombres en la tarea de discriminación de la emoción (Lee et al., 2017), y generaron una latencia más larga y un componente P450 de mayor amplitud que los hombres al detectar explícitamente las caras felices y tristes entre las caras neutras (Orozco y Ehlers, 1998), lo que sugiere que la ventaja femenina en el procesamiento de la emoción surge en la etapa temprana del procesamiento de características visuales de bajo nivel y en la etapa tardía de la evaluación profunda de la emocionalidad. Asimismo, las mujeres (pero no los hombres) dieron respuestas conspicuas de N200 y P300 a imágenes moderadamente negativas (Li et al., 2008; Yuan et al., 2009) y demostraron un aumento de N200 cuando veían estímulos desagradables (Lithari et al., 2010), lo que implica que la diferencia de género en la decodificación de la emoción prevalece en la codificación perceptiva inicial y la categorización deliberativa de las expresiones emocionales. Además, Güntekin y Başar (2007) descubrieron que las mujeres generaban respuestas beta occipitales significativamente mayores (15-24 Hz) que los hombres durante la presentación de expresiones faciales y argumentaron que la sincronización beta podría mediar la ventaja femenina en el procesamiento de las emociones.

Los estudios revisados anteriormente revelaron una importante visión de la superioridad femenina en el procesamiento de las emociones. Sin embargo, hasta donde sabemos, la influencia de los factores contextuales en el procesamiento de las emociones se ha descuidado en gran medida, a pesar de que estos factores ejercen un gran impacto en la forma en que los observadores finalmente disciernen las expresiones faciales (Barrett et al., 2011; Kring y Campellone, 2012). Por lo tanto, esperamos arrojar luz sobre esta cuestión utilizando la versión interpersonal de la tarea de juego de Gehring y Willoughby (Gehring y Willoughby, 2002; Chen et al., 2017), en la que los participantes eligieron entre dos opciones monetarias y recibieron retroalimentación combinada ortogonalmente con señales monetarias y señales emocionales (Vrtička et al., 2014). Utilizando este paradigma interpersonal, esperamos indagar en la ventaja femenina en el procesamiento de la emoción en un contexto naturalista concurrente con la retroalimentación emocional y monetaria.

Los estudios neurofisiológicos del procesamiento de la retroalimentación se centraron en dos componentes del potencial relacionado con el evento (ERP). Uno es el componente de pico frontocentral aproximadamente 250-300 ms después de la retroalimentación, que se cree que refleja la evaluación temprana de la retroalimentación del rendimiento y la supervisión de la acción (Zhou et al., 2010; Ullsperger et al., 2014; Proudfit, 2015; Sambrook y Goslin, 2015). Originalmente se vinculó a la retroalimentación negativa y se denominó negatividad relacionada con la retroalimentación (FRN; Gehring y Willoughby, 2002; Yeung et al., 2004), sin embargo, investigaciones más recientes han indicado que el efecto de la FRN puede ser impulsado más bien por una positividad de la recompensa (RewP), que atenúa un componente frontocentral N2 por defecto y que está presente para los resultados positivos pero no para los negativos (Proudfit, 2015; Heydari y Holroyd, 2016). El otro es el P300 relacionado con la retroalimentación, una desviación positiva con distribución parietal que se produce entre 300 ms y 600 ms después de la retroalimentación. Este componente positivo, que se relaciona con una valoración más elaborada y consciente del significado motivacional de la retroalimentación del rendimiento, se informó que era mayor para la retroalimentación positiva en comparación con la retroalimentación negativa (Yeung et al., 2004; Leng y Zhou, 2010; Li et al., 2010; Ulrich y Hewig, 2014; Mason et al., 2016; Zhao et al., 2016). Además, estos dos componentes son sensibles tanto a la retroalimentación monetaria como a la emocional, ya que el estudio anterior informó que la recompensa emocional y la monetaria elicitaron RewP morfológicamente similares (Ethridge et al., 2017) y P300 relacionados con la retroalimentación (Oumeziane et al., 2017).

Dado que las señales de emoción pueden sesgar la toma de decisiones (van Kleef et al., 2004; Averbeck y Duchaine, 2009; Parkinson et al., 2012; Chen et al., 2017), predijimos que las señales emocionales interactuarían con las señales monetarias en el procesamiento de la retroalimentación. Específicamente, las expresiones de enojo de los oponentes deberían aumentar la tendencia al riesgo y disminuir el RewP y el P300 relacionado con la retroalimentación asociado con las victorias y las derrotas, mientras que las expresiones felices demuestran el efecto opuesto si la emoción interpersonal ejerce su influencia a través de la reacción afectiva (van Kleef, 2009). Además, teniendo en cuenta que las mujeres superan a los hombres en la decodificación de emociones (Hall, 1978; Hall y Matsumoto, 2004; Kret y De Gelder, 2012; Sawada et al., 2014; Weisenbach et al., 2014) y se cree que las mujeres son más sensibles a las emociones interpersonales que los hombres (Briton y Hall, 1995; Spence et al, 1975), planteamos la hipótesis de que la modulación de las emociones interpersonales era más conspicua en las mujeres en relación con los hombres.

Materiales y métodos

Participantes

Cincuenta estudiantes universitarios diestros (25 mujeres) fueron reclutados para participar en este experimento. Todos los participantes declararon una agudeza auditiva normal y una agudeza visual normal o corregida a normal y no tenían problemas neurológicos o psiquiátricos. Cuatro participantes (dos mujeres) fueron excluidos del análisis debido a los excesivos artefactos del EEG en las grabaciones. Los participantes restantes no mostraron diferencias significativas entre los géneros en cuanto a la edad, la personalidad y la inteligencia emocional (IE; véase la Tabla 1 para la ilustración). Este estudio se llevó a cabo de acuerdo con las recomendaciones de la Declaración de Helsinki. El protocolo fue aprobado por el Comité Ético de la Universidad Normal de Shaanxi. Todos los sujetos dieron su consentimiento informado por escrito de acuerdo con la Declaración de Helsinki.

Procedimiento

Al entrar en el laboratorio, se presentaba al participante a un confederado del mismo género que actuaría como contrincante en un juego de azar a través de una red informática. Se les dijo que jugarían como competidores, es decir, que una pérdida para el participante significa una ganancia para su oponente en la misma cantidad, y viceversa. A continuación, se grabaron sus expresiones faciales (feliz, enfadado y neutral) con una Canon EOS 600D y se utilizaron como estímulos de retroalimentación. Sin que el participante lo supiera, la expresión facial del confederado fue pregrabada y validada de antemano. Inmediatamente después de dar el consentimiento informado, se dotó a los participantes de 40 yenes. Se les dijo que el dinero era suyo para arriesgarlo durante el estudio y se les pidió que lo colocaran en sus carteras. Se dijo a los participantes que se darían recompensas o castigos adicionales en función de sus resultados. Las ganancias reales de cada participante oscilaban entre ¥30 y ¥50.

Siguiendo nuestro estudio anterior (Chen et al., 2017), la tarea del presente estudio se adaptó de la tarea de juego de Gehring y Willoughby (Gehring y Willoughby, 2002). La adaptación clave fue la interactividad (Chen et al., 2017) y la retroalimentación que se combinó ortogonalmente con señales monetarias y emocionales (Vrtička et al., 2008, 2014; Chen et al., 2017). La figura 1 muestra un diagrama esquemático de un ensayo en esta tarea. En concreto, tras un periodo de fijación, se dijo a los participantes que el ordenador seleccionaría al azar al ejecutante y al observador para cada ronda de juego. La persona seleccionada como ejecutante vería los números 10 o 50 (céntimos) y haría una elección pulsando el botón correspondiente lo antes posible. Después de la elección presentada durante 300-1500 ms al azar, el observador veía el resultado monetario y elegía una de sus expresiones faciales para indicar su actitud: mientras que la felicidad significa que está contento con el resultado, la ira significa que está enfadado con el resultado, y las expresiones neutras significan que no hay emociones específicas. A continuación, la expresión facial seleccionada se superponía con las señales monetarias («+50» o «-50») en la frente y se presentaban como retroalimentación durante 1000 ms. Mientras que «+» indicaba que el ejecutante ganaba los puntos, «-» indicaba que perdía los puntos. Sin que el participante lo supiera, los resultados monetarios y las respuestas afectivas del confederado estaban predeterminados. Cada participante fue seleccionado como ejecutante dos tercios de los ensayos y como observador el tercio restante. Cada participante recibió cuatro tipos de respuesta (feliz-ganar, feliz-perder, enfadado-ganar y enfadado-perder) a partes iguales con 64 ensayos. Para que el juego fuera más realista, se incluyeron 32 ensayos neutrales-ganar y 32 neutrales-perder como rellenos, que no se incluyeron en el análisis de datos. El experimento completo consistió en 448 ensayos, divididos en ocho bloques con 56 ensayos cada uno.

Registro EEG

Las mediciones EEG se registraron en 64 sitios del cuero cabelludo utilizando electrodos de estaño montados en una tapa elástica (Brain Product, Múnich, Alemania) de acuerdo con el sistema ampliado 10-20 modificado, cada uno referenciado en línea a la FCZ. El electrooculograma vertical (EOG) se registró supraorbitalmente e infraorbitalmente desde el ojo derecho. El EOG horizontal se registró en el borde orbital izquierdo frente al derecho. Las mediciones de EEG y EOG se amplificaron utilizando un paso de banda de 0,05-100 Hz y se digitalizaron continuamente a 1000 Hz para su análisis fuera de línea. La impedancia de todos los electrodos se mantuvo por debajo de 5 kΩ.

Análisis de datos

Preprocesamiento

El «10» se define como la opción de bajo riesgo (pequeña ganancia o pérdida potencial) mientras que el «50» se define como la opción de alto riesgo (gran ganancia o pérdida potencial). La preferencia por el riesgo se midió como el «ratio de riesgo» dividiendo el número de opciones de alto riesgo por el número total de opciones. Siguiendo estudios anteriores (Gehring y Willoughby, 2002; Chen et al., 2017), analizamos el resultado anterior sobre el comportamiento de riesgo en el ensayo actual. Así, se calculó el ratio de riesgo del segundo ensayo durante los ensayos consecutivos y los correspondientes tiempos de reacción (TR; más allá de tres desviaciones estándar se excluyeron en el cálculo de los TR) como variable dependiente (véase la Figura 2).

Los datos de EEG se preprocesaron utilizando EEGLAB (eeglab13_6_5b), una caja de herramientas de código abierto que se ejecuta en la plataforma MATLAB (R2014a). En primer lugar, los datos se filtraron en paso alto a 0,5 Hz y se volvieron a referenciar fuera de línea a los electrodos mastoides bilaterales. Los datos se segmentaron en épocas alrededor de la presentación de los estímulos de retroalimentación de resultados (-200 a 800 ms después del estímulo). Los datos segmentados se corrigieron en la línea de base utilizando 200 ms antes del inicio de la retroalimentación. Se eliminaron las épocas de EEG con grandes artefactos (que superaban los ±100 μV), y los canales con una señal de baja calidad se interpolaron esféricamente utilizando la caja de herramientas EEGLAB (Perrin et al., 1989). Los ensayos contaminados por parpadeos y otros artefactos se corrigieron mediante un algoritmo de análisis de componentes independientes (Delorme y Makeig, 2004). Se obtuvieron una media de 59,89 ± 4,17, 59,46 ± 3,71, 59,75 ± 4,48 y 59,21 ± 4,90 ensayos libres de artefactos para las condiciones perder-enojar, perder-feliz, ganar-enojar y ganar-feliz para las mujeres, mientras que 58,83 ± 2,91, 58,61 ± 2,47, 57,56 ± 3,18 y 58,44 ± 3,27 permanecieron para los hombres. Obsérvese que la magnitud (10 vs. 50) del resultado se colapsó por concisión. Después de un filtro de paso bajo a 30 Hz, las formas de onda promedio extraídas para cada participante y condición se utilizaron para calcular las formas de onda de gran promedio. Para los análisis estadísticos, siguiendo estudios anteriores (Calvo y Beltrán, 2013; Chen et al, 2017), se calculó la amplitud media entre 220 ms y 280 ms en el clúster fronto-central (F1, Fz, F2, FC1, FCz, FC2, C1, Cz, C2) para la RewP, mientras que se calculó la actividad media entre 300 ms y 500 ms en el clúster parietal (P1, Pz, P2, PO3, POz, PO4) para evaluar la retroalimentación P300 (ver Figura 3).

Análisis estadístico

Introdujimos los datos conductuales y los datos de la ERP en ANOVAs de medidas repetidas, con la valencia del resultado (perder vs. ganar) y la emoción (feliz vs. enfadado) como factores dentro del sujeto y el género (hombre vs. mujer) como factor entre sujetos. Para examinar cómo los participantes se toman la tarea de juego interpersonal actual, se analizaron los índices de cada una de las expresiones emocionales que eligieron como respuesta. Los grados de libertad de la razón F se corrigieron según el método de Greenhouse-Geisser, y las comparaciones múltiples se ajustaron por Bonferroni si era necesario. Los tamaños del efecto se muestran como eta parcial al cuadrado (ηp2).

Resultados

Desempeño conductual

Los participantes seleccionaron más opciones de alto riesgo tras las derrotas (0,54 ± 0,02) que tras las victorias (0,42 ± 0,03), (F(1,44) = 15,45, p < 0,001, ηp2 = 0,26). Además, hubo una interacción marginal significativa de dos vías entre la emoción y el resultado (F(1,44) = 3,29, p = 0,08, ηp2 = 0,06), y una interacción marginal significativa de dos vías entre la emoción y el género (F(1,44) = 3,88, p = 0,05, ηp2 = 0,08). El análisis de efectos simples indicó que la diferencia en la selección de riesgo era más conspicua tras las expresiones de enfado de los oponentes (ganar: 0,43 ± 0,04 vs. perder: 0,56 ± 0,03, p < 0,001) en comparación con las expresiones de felicidad (ganar: 0,41 ± 0,04 vs. perder: 0,51 ± 0,03, p = 0,02; ver Figura 2A). Además, mientras que las elecciones de las mujeres tendían a verse afectadas por las expresiones de los oponentes (feliz: 0,45 ± 0,03 vs. enfadado: 0,48 ± 0,03, p = 0,05), las elecciones de los hombres eran inmunes a las expresiones de los oponentes (feliz: 0,50 ± 0,03 vs. enfadado: 0,49 ± 0,03, p = 0,39). El análisis sobre los TR sólo mostró un efecto principal significativo de la emoción (F(1,44) = 5,29, p = 0,03, ηp2 = 0,11), con los TR más largos tras las expresiones felices de los oponentes (805 ± 22 ms) en relación con las expresiones de enfado (788 ± 22 ms; ver Figura 2B).

El análisis sobre los índices de expresión emocional sólo mostró una interacción bidireccional entre la emoción y el resultado (F(2,88) = 10,11, p = 0,002, ηp2 = 0,19). El análisis de efectos simples indicó que las expresiones de enfado (0,21 ± 0,03) fueron menos seleccionadas que las expresiones de felicidad (0,43 ± 0,03, p = 0,01) y neutrales (0,36 ± 0,04, p = 0,03) si el oponente perdía el juego, en cambio, las expresiones de felicidad (0,21 ± 0,03) fueron menos seleccionadas que las expresiones de enfado (0,42 ± 0,04, p = 0,01) y neutrales (0,38 ± 0,04, p = 0.01) si el oponente ganaba el juego (véase la figura 2C).

Rendimiento neurofisiológico

El análisis de RewP mostró un efecto principal de la emoción (F(1,44) = 9,32, p = 0,004, ηp2 = 0.18), una interacción significativa de emoción × género (F(1,44) = 4,42, p = 0,04, ηp2 = 0,09), y una interacción significativa marginal de emoción × valencia de resultado (F(1,44) = 3,32, p = 0,07, ηp2 = 0,07). El análisis de efectos simples (ver Figura 3) indicó que las hembras diferenciaron las expresiones de enfado (-0,32 ± 0,68 μV) de las de felicidad (0,69 ± 0,73 μV, p < 0,01), mientras que los machos no lo hicieron (enfado: 0,63 ± 0,68 μV vs. felicidad: 0,81 ± 0,73 μV, p = 0,53). Además, la RewP fue más positiva siguiendo expresiones felices (0,84 ± 0,57 μV) en relación con las expresiones de enfado (-0,09 ± 0,46 μV, p = 0,002) si los participantes ganaban el juego, mientras que la RewP apenas se diferenciaba entre emociones (feliz: 0,66 ± 0,49 μV vs. enojado: 0,40 ± 0,52 μV, p = 0,31) si los participantes perdían el juego.

El análisis de las amplitudes P300 mostró un efecto principal de la valencia del resultado (F(1,44) = 25,22, p < 0,001, ηp2 = 0,37), y un efecto principal de la emoción (F(1,44) = 7,77, p = 0,008, ηp2 = 0,15). También fue significativa la interacción de emoción × valencia de resultado (F(1,44) = 12,98, p = 0,001, ηp2 = 0,23), y una interacción significativa de valencia de resultado × género (F(1,44) = 4,63, p = 0,03, ηp2 = 0,10). De manera crítica, la interacción de tres vías de emoción × valencia de resultado × género es significativa (F(1,44) = 4,94, p = 0,03, ηp2 = 0,10). El análisis de efectos simples arrojó que, para las mujeres, las victorias (4,70 ± 0,46 μV) provocaron amplitudes P300 mayores que las pérdidas (3,86 ± 0,43 μV, p = 0,001) cuando iban acompañadas de expresiones de felicidad, mientras que las diferencias P300 entre las victorias (4,32 ± 0,51 μV) y las pérdidas (4,43 ± 0,47 μV, p = 0,44) disminuyeron cuando iban acompañadas de expresiones de enfado. Por el contrario, en el caso de los varones, las victorias elicitaron un P300 mayor que las pérdidas cuando iban acompañadas tanto de expresiones de enfado (5,92 ± 0,51 μV frente a 5,17 ± 0,47 μV, p < 0,001) como de felicidad (5,58 ± 0,46 μV frente a 4,60 ± 0,42 μV, p < 0,001).

Discusión

Para examinar la superioridad femenina de la decodificación de emociones en un contexto social real, este estudio requirió que los participantes jugaran un juego de apuestas interpersonal con señales monetarias y emocionales combinadas ortogonalmente como retroalimentación. Los resultados arrojaron que los participantes seleccionaron más expresiones de felicidad para las pérdidas de los oponentes, pero más expresiones de enfado para las victorias de los oponentes. Además, los participantes seleccionaron más opciones de alto riesgo tras las pérdidas en comparación con las victorias, y este efecto era más evidente cuando iba acompañado de expresiones de enfado de los oponentes. Además, mientras que la tendencia al riesgo de las mujeres se vio afectada por la retroalimentación emocional de los oponentes, los hombres no mostraron tal tendencia. En correspondencia con estos resultados conductuales, el P300 de la RewP y de la retroalimentación para las mujeres fue influenciado por la retroalimentación emocional de los oponentes, pero no para los hombres. La importancia de estos resultados se abordará a continuación.

De acuerdo con el Modelo de las Emociones como Información Social (van Kleef, 2009), las expresiones emocionales afectan al comportamiento de los observadores al desencadenar procesos inferenciales y/o reacciones afectivas en ellos, en consecuencia, las expresiones emocionales pueden utilizarse como estrategia para influir en el comportamiento de los observadores (Xiao y Houser, 2005). Los participantes del presente estudio eligieron más felicidad para las derrotas de los oponentes, pero más ira para las victorias de los mismos, lo que indica que eran conscientes de la configuración del experimento y utilizaron las expresiones emocionales como táctica para afectar a los oponentes. A su vez, asumimos que los participantes se tomarían en serio la retroalimentación emocional de los oponentes, dado que actuaban estratégicamente cuando tenían derecho a dar retroalimentación emocional. Y así, este resultado puede evidenciar la buena validez de nuestro juego de apuestas interpersonales.

En línea con estudios anteriores (Gehring y Willoughby, 2002; Yeung et al., 2004; Chen et al., 2017), los participantes eran más propensos a apostar por resultados arriesgados si en el ensayo anterior habían perdido los puntos. Esto podría deberse a que los participantes estaban más dispuestos a anticipar recompensas monetarias mayores para reducir las consecuencias negativas. Por el contrario, eran más propensos a proteger el dinero que tenían y, por tanto, mostraban un comportamiento más conservador cuando se enfrentaban a una recompensa. Como complemento a los estudios anteriores, el presente estudio demostró que la disposición a realizar una elección arriesgada tras las pérdidas se veía afectada por la retroalimentación emocional de los oponentes. En concreto, las expresiones de enfado de los oponentes aumentaban la tendencia al riesgo en relación con las expresiones de felicidad. Dado que las expresiones de enfado y felicidad, utilizadas como retroalimentación social, podrían tener un efecto similar al de la retroalimentación monetaria (Vrtička et al., 2014; Ethridge et al., 2017; Oumeziane et al., 2017), especulamos que la modificación actual es el resultado de la interacción de dos tipos de señales de retroalimentación. Además, en combinación con la influencia de las señales emocionales en los TR, el hallazgo actual apoya la suposición de que las emociones interpersonales sesgan la toma de decisiones (van Kleef et al., 2004; Averbeck y Duchaine, 2009; Parkinson et al., 2012; Chen et al., 2017).

Consistente con estos hallazgos conductuales, observamos una interacción conspicua entre las señales monetarias y emocionales tanto en el RewP como en el P300 de retroalimentación. Este hallazgo replicó el hallazgo anterior de que las expresiones de enojo del oponente invirtieron el patrón de diferenciación de RewP/FRN y disminuyeron la diferencia de P300 de retroalimentación asociada con pérdidas y victorias (Chen et al., 2017). Siguiendo estudios anteriores (Chen et al., 2017; Proudfit, 2015; Heydari y Holroyd, 2016), especulamos que este fenómeno podría ser el resultado de que las expresiones de enfado de los oponentes se tomaran como una retroalimentación negativa y, por lo tanto, redujeran la desviación de ida positiva elicitada por las victorias. Además, el presente hallazgo estaba en consonancia con los estudios anteriores que muestran que las expresiones emocionales interpersonales afectan a la negociación (van Kleef et al., 2004), la resolución de disputas (Friedman et al., 2004), la cooperación (Krumhuber et al., 2007) y los comportamientos prosociales (van Doorn et al., 2015). En conjunto, estos resultados proporcionaron pruebas de la suposición de que la información emocional sesga la toma de decisiones (Averbeck y Duchaine, 2009; Evans et al., 2011; Parkinson et al., 2012; Aïte et al., 2013). Como complemento a los estudios anteriores, los hallazgos actuales describen la neurodinámica del impacto de las emociones interpersonales. Dado que el RewP/FRN se asocia con la evaluación temprana de la retroalimentación del rendimiento y la supervisión de la acción (Gehring y Willoughby, 2002; Holroyd et al., 2008; Ullsperger et al., 2014; Proudfit, 2015), mientras que el P300 reflejó la valoración elaborada de la importancia motivacional del resultado (Yeung et al., 2004; Leng y Zhou, 2010; Li et al., 2010; Ulrich y Hewig, 2014; Mason et al., 2016; Zhao et al., 2016), los hallazgos actuales sugieren que las emociones interpersonales podrían afectar al procesamiento del resultado tanto en la etapa temprana de la monitorización de la saliencia motivacional como en la etapa tardía del procesamiento de la valoración cognitiva.

Más importante para el estudio actual, encontramos que las mujeres eran más propensas a ser influenciadas por la retroalimentación emocional de los oponentes. Es decir, las expresiones de enfado de los oponentes aumentaron la tendencia al riesgo de las mujeres, disminuyeron la RewP y la retroalimentación P300 en comparación con las expresiones felices. Dado que las expresiones de enfado se han utilizado como una retroalimentación social negativa (Vrtička et al., 2014; Ethridge et al., 2017; Oumeziane et al., 2017) y provocaron una RewP más pequeña (Ethridge et al., 2017) y una P300 de retroalimentación (Oumeziane et al., 2017), los hallazgos actuales sugieren que las mujeres son muy susceptibles a la retroalimentación emocional y, en consecuencia, modificaron la amplitud de la RewP y la P300. Basándose en la modulación de la RewP y la retroalimentación P300, parece que el impacto de las expresiones de enfado puede incluso eclipsar la influencia de las señales monetarias durante la etapa temprana de monitorización de la saliencia motivacional y la etapa tardía del procesamiento de la valoración cognitiva para las mujeres. Por el contrario, en el caso de los hombres, la retroalimentación emocional sólo contrarrestó el efecto de las señales monetarias durante la fase inicial del seguimiento de la saliencia, pero no en la fase tardía de la valoración en profundidad. Este hallazgo está en consonancia con los hallazgos neuroanatómicos de que mientras los hombres tienden a ser racionales reclutando regiones prefrontales bilaterales, las mujeres tienden a ser emocionales reclutando la amígdala bilateral cuando se enfrentan a información emocional (AlRyalat, 2017; Filkowski et al., 2017). En realidad, se cree desde hace tiempo que las mujeres superan a los hombres en el reconocimiento de las expresiones emocionales (McClure, 2000; Li et al., 2008; Yuan et al., 2009; Donges et al., 2012; Erol et al., 2013; Lee et al., 2013; Weisenbach et al., 2014; Mason et al., 2016), y son más propensas a ser influenciadas por la información emocional (Schirmer et al., 2002, 2004; Kim y Son, 2015). La actual ventaja femenina en la decodificación de la emoción durante la etapa temprana del monitoreo de la saliencia motivacional (RewP) y la etapa tardía del procesamiento de la evaluación cognitiva (retroalimentación P300) estaba en línea con los hallazgos de que la diferencia de género en el procesamiento de las emociones emerge en la etapa temprana de la extracción de la emoción (Lee et al., 2017) y en la etapa tardía del procesamiento de la profundidad de la emoción (Orozco y Ehlers, 1998). En conjunto, el presente estudio proporcionó evidencia convergente para la diferencia de género en la decodificación de la emoción interpersonal, añadiendo nuevos conocimientos a esta área al tener en cuenta los factores contextuales (Barrett et al., 2011; Kring y Campellone, 2012).

Aunque la explicación de la influencia de la expresión de enojo en la retroalimentación P300 es bastante razonable, la inversa de RewP/FRN para las pérdidas y las victorias sigue siendo elusiva. Sin embargo, este fenómeno parece ser robusto, ya que volvimos a observar este patrón (Chen et al., 2017). Una razón muy posible es la congruencia entre las señales emocionales y monetarias: la incongruencia podría dar lugar a una valencia más negativa. Para apoyar esta especulación, un estudio que empleó un diseño similar informó de que la circunvolución frontal inferior derecha se activaba más para la retroalimentación incongruente que para la congruente (Vrtička et al., 2014). Otra posible razón es que la retroalimentación emocional es tan saliente que eclipsa la influencia de la retroalimentación monetaria. Las grandes expresiones faciales superpuestas con pequeñas señales monetarias en el estudio actual también podrían potenciar esta tendencia. Sin embargo, todas estas especulaciones todavía necesitan más estudios.

A pesar de las contribuciones de este estudio, hay que señalar algunas limitaciones. En primer lugar, el uso de la expresión emocional tomada de los participantes y confederados seguramente aumenta la validez ecológica, sin embargo, la validez externa podría verse limitada. En segundo lugar, aunque encontramos una diferencia conspicua de género en la decodificación de las emociones interpersonales después de controlar la edad, la personalidad y la IE, no tuvimos en cuenta los niveles hormonales del sexo ni el ciclo menstrual. Dado que las hormonas sexuales y las fases del ciclo están implicadas en el dimorfismo sexual en el reconocimiento de las emociones faciales (Derntl et al., 2008; Guapo et al., 2009), los futuros estudios deberían tener en cuenta estos factores. En tercer lugar, si el sexo biológico o la identidad psicológica de género importan en la diferencia de género (Bourne y Maxwell, 2010) en el procesamiento de emociones interpersonales es también un tema interesante en futuros estudios.

Conclusión

El presente estudio examinó la diferencia de género en el procesamiento de emociones interpersonales. Se pidió a los participantes que realizaran una tarea de juego interpersonal con las expresiones emocionales de los oponentes presentadas como retroalimentación. Se encontró que las expresiones de enojo de los oponentes aumentaron la tendencia al riesgo de las mujeres y disminuyeron la amplitud del RewP y del P300 de retroalimentación. Estos resultados indican que las mujeres son más sensibles a las expresiones emocionales en las interacciones interpersonales, lo que se manifiesta durante la etapa temprana de monitoreo de la saliencia motivacional y la etapa tardía de la evaluación consciente de los resultados.

Contribuciones de los autores

XC, HY y TZ diseñaron el estudio y discutieron los resultados. HY, TZ y YC organizaron los estudios, analizaron los datos y escribieron un primer borrador del artículo, que fue revisado por YL.

Financiación

Este trabajo fue apoyado por los proyectos financiados para los líderes académicos y las columnas vertebrales académicas, la Universidad Normal de Shaanxi 16QNGG006, los Fondos de Investigación Fundamental para las Universidades Centrales bajo la subvención GK201603124, y el proyecto principal de la ciencia de la medicina y la tecnología de PLA (Subvención no. AWS17J012).

Declaración de conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un potencial conflicto de intereses.

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