Ontkean začínal v Hollywoodu hostováním v seriálu The Partridge Family v roce 1971, v televizi hostoval například v seriálech Ironside a Longstreet, ale průlom mu přinesl seriál stanice ABC The Rookies (1972-1976), v němž hrál první dvě sezóny strážníka Willieho Gillise. Ontkeanovo hokejové umění hrálo velkou roli při získání role Neda Bradena ve filmu Slap Shot (1977), protože všechny zákroky na ledě prováděl sám. V roce 1979 se objevil v první epizodě seriálu Tales of the Unexpected.
Další rané filmové role: Nekromancie (1972) s Orsonem Wellesem; Hlasy (1979) s Amy Irvingovou; Willie & Phil (1980) s Margot Kidderovou; Krev těch druhých (1984); The Allnighter a Maid to Order (oba 1987) (druhý jmenovaný s Ally Sheedyovou); Clařino srdce (1988) s Whoopi Goldbergovou a Bye Bye Blues (1989).
MilováníEdit
Milování (1982) je film o ženatém muži, který objeví svou homosexualitu. Ontkean nebyl režisérovou první volbou pro tento film: Arthur Hiller předtím oslovil Toma Berengera, Michaela Douglase, Harrisona Forda, Williama Hurta a Petera Strausse, než nakonec oslovil Ontkeana. Podle Hillera většina herců reagovala tak, že mu řekla, aby o nich pro tuto roli ani neuvažoval. Ve filmu se Ontkean znovu setkal s Kate Jacksonovou; předtím spolu hráli ve filmu The Rookies. O mnoho let později se Ontkean snažil zabránit zařazení ukázek z filmu do dokumentu The Celluloid Closet z roku 1996 o LGBT postavách ve filmu, ale neuspěl.
Twin PeaksEdit
Ontkean se objevil jako šerif Harry S. Truman ve filmu Davida Lynche a Marka Frosta Twin Peaks (1990). Natáčel scény pro seriál Twin Peaks: Stejně jako mnoho dalších postav z původního seriálu však byly jeho scény z výsledného filmu vyškrtnuty.
Po Twin PeaksEdit
Ontkean se následně objevil v mnoha filmových a televizních produkcích, například Děti to neříkají (1985) s JoBeth Williamsovou; Právo lidu (1986); Na obranu ženatého muže (1990); Ve jménu dítěte (1991) s Valerií Bertinelliovou; Dědictví lží (1992); Rapture a Vendeta II: Nová mafie (oba 1993); Swann: A Mystery a The Stepford Husbands (oba 1996); Summer of the Monkeys a A Chance of Snow (oba 1998; druhý jmenovaný opět s JoBeth Williams); Bear with Me (2000) a Mrs. Ashboro’s Cat (2003).
Ontkean měl v roce 2004 stálou roli v krátce vysílaném seriálu stanice Fox North Shore a objevil se také v komediálním seriálu Sophie z roku 2008.
Dosud poslední role:
Měl velmi malou roli ve filmu The Descendants z roku 2011, což byla jeho poslední role předtím, než se rozhodl ukončit hereckou kariéru. Film se natáčel na Havaji, kde žije.
Twin Peaks: The ReturnEdit
Ontkean byl osloven, aby si zopakoval roli šerifa Trumana pro obnovený seriál Twin Peaks z roku 2017. Ontkean byl zpočátku z návratu do role nadšený a požádal autoritu seriálu Twin Peaks Brada Dukese, aby mu pomohl najít sako, které jeho postava kdysi v seriálu nosila. Dukes našel vhodnou repliku, koupil ji a poslal Ontkeanovi. V roce 2015 však Ontkean z oživení Twin Peaks oficiálně odstoupil, a to z důvodů, které nebyly nikdy zveřejněny. Dukes vzpomínal: „Naposledy jsme spolu mluvili v srpnu a on mi oznámil, že do Washingtonu nakonec nepojede. Řekl jsem mu, že mi to zlomilo srdce. Kromě toho, že mi to zlomilo srdce, jsem zmatený. Twin Peaks není Twin Peaks bez Michaela Ontkeana v roli šerifa Harryho S. Trumana.“
Ontkeanovu roli nahradil Robert Forster, který hrál Trumanova bratra Franka. Forster byl původně první volbou Davida Lynche pro roli Harryho Trumana v roce 1990.