Frontiers in Systems Neuroscience

Introduction

O número de estudos sobre regulação das emoções aumentou dramaticamente nas últimas duas décadas. Estes estudos reforçaram nosso conhecimento sobre como a eficácia da regulação das emoções é crucial para diferentes aspectos da adaptação afetiva e social saudável (Gross, 2001; John e Gross, 2004). Além disso, a desregulação das emoções caracteriza tipicamente os distúrbios de humor e ansiedade (Gross e Thompson, 2007).

Duas principais estratégias de regulação das emoções que têm sido particularmente estudadas são a reavaliação cognitiva e a supressão expressiva (Gross e John, 1998). Em particular, a reapreciação cognitiva é definida como a tentativa de reinterpretar uma situação de emoções e lícitos de uma forma que altera o seu significado e muda o seu impacto emocional (Lazarus e Alfert, 1964; Gross e John, 2003). A supressão expressiva é definida como a tentativa de esconder, inibir ou reduzir o comportamento emotivo-expressivo contínuo (Gross e Levenson, 1993; Gross e John, 2003).

Baseado em uma análise de como as emoções se desdobram ao longo do tempo, tem sido argumentado que a reavaliação cognitiva e a supressão expressiva têm seu impacto primário em diferentes pontos do processo emotivo-generativo (Figura 1; Gross, 2001; Gross e John, 2003). Especificamente, a reavaliação cognitiva é uma estratégia centrada em antecedentes que atua antes que a ativação completa das tendências de resposta emocional tenha ocorrido. Assim, pode ser esperado que modifique todo o curso temporal da resposta emocional antes que as respostas emocionais tenham sido completamente geradas. A supressão expressiva é uma estratégia centrada na resposta que intervém quando uma emoção já está em curso e após as respostas comportamentais já terem sido completamente geradas. Assim, pode-se esperar que sejam necessários esforços repetidos para gerir as respostas emocionais à medida que elas surgem continuamente, desafiando os recursos do indivíduo.

O uso da reavaliação cognitiva permite implementar e produzir comportamento interpessoal que é adequadamente focado na interação social e é percebido pelos outros como emocionalmente envolvente e responsivo. Ao contrário, a supressão expressiva vem relativamente tarde no processo emotivo-generativo e modifica principalmente o aspecto comportamental das respostas emocionais, sem reduzir a experiência subjetiva e fisiológica da emoção negativa, que não é diretamente visada pela supressão e pode assim continuar a permanecer e acumular-se sem solução. Como a supressão expressiva vem tarde no processo emotivo-generativo, ela requer que o indivíduo administre com eficácia as respostas emocionais como elas ocorrem constantemente. Estes esforços repetidos esgotam os recursos cognitivos em detrimento das performances sociais e criam uma sensação de discrepância entre a experiência interior e a expressão exterior no indivíduo (Higgins, 1987). O efeito final deste sentido de inautenticidade pode levar a sentimentos negativos sobre o eu, tornando mais difícil o estabelecimento de relações emocionalmente próximas e contribuindo para evitar comportamentos relacionais angustiantes, desviados e ansiosos (Sheldon et al., 1997; John e Gross, 2004).

Nas seções seguintes, os achados experimentais sobre a reavaliação cognitiva e a supressão expressiva serão brevemente analisados. Em seguida, serão levados em consideração os achados de diferenças individuais sobre o uso dispositivo dessas duas estratégias. Finalmente, a base estrutural do cérebro e a ativação funcional ligada ao uso habitual da reavaliação cognitiva e supressão expressiva serão discutidas em detalhes.

Estudos experimentais

Em estudos experimentais, os participantes são expostos a situações emocionais e designados aleatoriamente para usar estratégias de reavaliação cognitiva ou supressão expressiva ou para agir naturalmente (condição de controle). Os estudos experimentais utilizam poderosos desenhos de pesquisa: de fato, ao manipular diretamente os processos de regulação emocional, eles podem demonstrar os efeitos causais imediatos de determinadas estratégias sobre variáveis dependentes de interesse, como conseqüências afetivas, cognitivas e sociais.

Todos os estudos experimentais demonstraram que a reavaliação cognitiva tem um impacto positivo no domínio afetivo ao diminuir a experiência emocional negativa e a expressão comportamental emocional negativa sem qualquer aumento na ativação fisiológica. Em contrapartida, a supressão tem um impacto negativo diminuindo a experiência emocional positiva e deixando inalterada a experiência emocional negativa subjetiva e exacerbando a ativação fisiológica (Gross e Levenson, 1993, 1997; Gross, 2002; Mauss et al., 2005; Hayes et al., 2010; Brans et al, 2013).

Cognitivamente, a reavaliação resulta em desempenho de memória comportamental inalterado ou melhorado, enquanto a supressão expressiva prejudica o desempenho da memória (Richards e Gross, 1999, 2000; Dillon et al., 2007; Sheppes e Meiran, 2007, 2008; Hayes et al., 2010). A vantagem da memória para a reavaliação cognitiva pode ser subservida pelo efeito dos níveis de processamento (Dillon et al., 2007), que é caracterizado por uma análise cognitiva mais profunda dos estímulos (Craik e Lockhart, 1972).

Em estudos experimentais sobre os efeitos das estratégias de regulação das emoções em contextos sociais, um membro de cada díada é geralmente solicitado a suprimir, reavaliar ou interagir naturalmente com o seu parceiro de conversação. Ao interagir com uma pessoa que estava usando supressão, os sujeitos experimentaram mais estresse (ou seja, maiores aumentos na pressão sanguínea) do que ao interagir com uma pessoa usando a reavaliação (Butler et al., 2003; Richards et al., 2003). Assim, embora a reavaliação não tenha efeitos prejudiciais, os custos cognitivos da supressão expressiva podem concorrer para comprometer o funcionamento social, uma vez que o supressor deixa de tomar as informações necessárias para responder adequadamente aos outros e parece não estar sintonizado com o fluxo da interação.

Estudos de Diferença Individual

Desde que os estudos experimentais não podem contabilizar as conseqüências cumulativas e de longo prazo do uso de estratégias regulatórias particulares para a vida emocional, relacionamentos e bem-estar do indivíduo, foi utilizada uma abordagem de pesquisa complementar e correlacional. Para isso, Gross e John (2003) desenvolveram um questionário de auto-relato, o Emotion Regulation Questionnaire (ERQ), para avaliar as diferenças individuais no uso de uma reavaliação cognitiva habitual, disposição e supressão expressiva. Estudos utilizando o ERQ têm mostrado que o uso habitual destas estratégias varia sistematicamente entre indivíduos e é estável no tempo (Gross e John, 2003). Além disso, a reavaliação cognitiva e a supressão expressiva resultaram pouco relacionadas à inteligência, à desejabilidade social e aos traços de personalidade, mas altamente relacionadas às construções de inautenticidade, lidando com o estresse e a gestão do humor (John e Gross, 2004).

Afetivamente, o uso da reavaliação cognitiva na vida cotidiana está relacionado à maior experiência e expressão de emoções positivas e menor experiência e expressão de emoções negativas. Por outro lado, os indivíduos utilizam frequentemente a experiência de supressão expressiva e expressam emoções menos positivas, sem diferenças nas negativas (Gross e John, 2003; Abler et al., 2010; Larsen et al., 2012). Contudo, a supressão expressiva pode aumentar o efeito negativo através da sua ligação estrita com a inautenticidade, levando especificamente a sentir-se mal sobre si próprio e mesmo a sintomas depressivos (John e Gross, 2004).

Cognitivamente, a reavaliação não tem efeitos sobre os desempenhos mnésicos, enquanto a supressão está negativamente relacionada à memória, em particular para informação socialmente relevante (Richards e Gross, 2000; Egloff et al., 2006; Hayes et al., 2010; Moore e Zoellner, 2012). Nos domínios do funcionamento interpessoal e do bem-estar, a reavaliação cognitiva foi associada de forma interessante a uma melhor saúde psicológica. De facto, os indivíduos que habitualmente recorrem à reavaliação mostraram menores sintomas de depressão, estavam mais satisfeitos e optimistas e tinham maior auto-estima, níveis de domínio ambiental, crescimento pessoal, auto-aceitação, capacidade de lidar com a situação, sentido de autonomia, bem como melhores relações interpessoais (Garnefski et al., 2001; John e Gross, 2004). Ao contrário, os supressores sentem que têm menos apoio social, piores habilidades de lidar com a vida, menor satisfação de vida, auto-estima, atitude otimista sobre o futuro, maior evasão e falta de relações sociais próximas e apoio, todos fatores aumentando o risco de sintomas depressivos (Sheldon et al., 1997; John e Gross, 2004). De qualquer forma, interessantes estudos recentes demonstraram que a cultura tem que ser uma variável moderadora da regulação das emoções, sendo a relação entre supressão expressiva e indicadores negativos de saúde mental mais forte na cultura ocidental do que na oriental (Soto et al., 2011; Hu et al, 2014).

Neural Correlates of Cognitive Reappraisal and Expressive Suppression

Como o uso habitual de estratégias de regulação emocional mostra diferenças individuais estáveis, poderia ser possível que essas estratégias, seja como consequência (i.e., diferenças de volume individuais pré-existentes levam a diferenças na regulação emocional) ou como pré-condição (i.e., os volumes da região cerebral são afetados pelo uso de estratégias de regulação emocional) estejam associadas a diferenças individuais nos volumes cerebrais e ativação funcional. Vários estudos têm investigado os substratos neurobiológicos subjacentes à reavaliação cognitiva e ao uso de supressão expressiva.

De acordo com uma visão geral dos estudos sobre variações estruturais e funcionais do cérebro associadas ao uso de reavaliação cognitiva e supressão expressiva é apresentada.

Estudos estruturais do cérebro

Em um estudo de ressonância magnética (RM), Welborn et al. (2009) investigaram a relação entre diferenças sexuais em subregiões do córtex orbitofrontal (OFC) e diferenças individuais afetivas em adultos saudáveis. Como relatado anteriormente (Gross e John, 2003), as mulheres relataram usar a supressão com menor freqüência do que os homens. Diferenças de volume baseadas no gênero dos participantes também foram identificadas com homens mostrando maior planum temporal esquerdo e mulheres mostrando maior córtex pré-frontal ventromedial (vmPFC), OFC lateral direito, cerebelo e gânglios basais. De forma impressionante, o volume de vmPFC (mas não de OFC) foi positivamente relacionado a diferenças individuais na reavaliação cognitiva e negativamente relacionado ao uso de supressão expressiva. Além disso, o volume da vmPFC mediou totalmente as diferenças sexuais na supressão de emoções e parcialmente na reavaliação cognitiva.

Em outra região de interesse (ROI), Giuliani et al. (2011a) encontraram uma correlação positiva entre a reavaliação cognitiva e o volume do córtex cingulado anterior dorsal (dACC), mas não o ACC ventral, em indivíduos saudáveis do sexo feminino. Não foram encontradas relações entre o volume do DCAC e a supressão expressiva, o efeito negativo ou a idade. Dado que a supressão expressiva é uma estratégia de regulação emocional que requer interocepção e consciência emocional, o papel da ínsula anterior neste processo foi mais investigado (Giuliani et al., 2011b). Foi demonstrado que o volume da ínsula anterior se correlaciona positivamente com a supressão expressiva, mas não com a reavaliação cognitiva e o efeito negativo. Estes achados são consistentes com a idéia de que os padrões de traços do processamento emocional estão relacionados à estrutura cerebral e indicam que diferenças individuais na reavaliação cognitiva estão relacionadas a diferentes volumes dACC, enquanto diferenças individuais na supressão expressiva estão relacionadas a diferentes volumes de ínsula anterior.

Usando uma abordagem exploratória do cérebro inteiro, Kühn et al. (2011) examinaram os correlatos estruturais do uso habitual da supressão expressiva das emoções. Eles encontraram uma correlação positiva do volume do córtex pré-frontal dorsomedial direito (dmPFC) com a supressão expressiva, mas sem associação de qualquer outra área cerebral com a reavaliação cognitiva. Como esperado com base no importante papel que a dmPFC desempenha no autocontrole e na inibição voluntária da ação (Brass e Haggard, 2007; Brody et al., 2007; Campbell-Meiklejohn et al., 2008; Kühn et al., 2009), a estratégia de regulação emocional focada na resposta da supressão expressiva está associada ao aumento do volume de matéria cinzenta na dmPFC. Mesmo que não seja possível descartar que o aumento do volume de dmPFC em sujeitos com estratégias de supressão expressiva seja uma condição a priori e não uma consequência do comportamento, pode-se especular que a supressão expressiva esteja sob controle interno como conseqüência da internalização de normas, costumes e modos sociais que governam as expressões emocionais adequadas ou indesejáveis.

Recentemente, utilizando uma morfometria baseada em voxel (VBM) em uma grande amostra de indivíduos jovens, foi analisada a associação dos volumes de matéria cinzenta das ROIs a priori, incluindo amígdala, ínsula, dACC/paracingulate cortex, PFC medial e lateral, com reapreciação cognitiva e uso de supressão expressiva, bem como o neurotismo (Hermann et al, 2013a). Curiosamente, foi observada uma associação positiva de reavaliação cognitiva e neuroticismo com volume amígdala. Além disso, a supressão expressiva resultou positivamente associada ao córtex dACC/paracingulate e ao volume medial de matéria cinzenta PFC. Estes achados sublinham o papel da amígdala nas diferenças individuais no uso da reavaliação cognitiva, bem como o neurotismo que não foi encontrado em estudos anteriores. Adicionalmente, a associação do uso de supressão expressiva com volumes maiores do córtex dACC/paracingulate e PFC medial reforça o papel dessas regiões na regulação do comportamento emotivo-expressivo. É evidente que Hermann et al. (2013a) não replicaram resultados anteriores em relação ao maior volume de dACC (Giuliani et al., 2011a) e vmPFC (Welborn et al., 2009) em indivíduos que usam freqüentemente re-preenchimento cognitivo, e maior ínsula (Giuliani et al., 2011b) e menor volume de vmPFC (Welborn et al., 2009) em indivíduos que usam freqüentemente supressão expressiva. Em contraste, a correlação positiva da supressão expressiva com o córtex dACC/paracingulate e com o volume de matéria cinzenta vmPFC está em linha com o envolvimento da dmPFC na rede ligada à inibição de ações (Kühn et al, 2009).

Embora algo conflitante, estudos estruturais gerais do cérebro demonstram que variações estruturais distintas do volume de matéria cinzenta na amígdala, ínsula, dACC, vmPFC e dmPFC podem estar subjacentes a diferenças individuais na reavaliação cognitiva e no uso de supressão expressiva. Entretanto, uma replicação desses resultados ainda está faltando porque a maioria dos estudos acima focalizou diferentes regiões cerebrais. Além disso, fatores metodológicos (por exemplo, abordagem VBM vs. ROI) assim como características da amostra (por exemplo, sexo e idade dos participantes) impedem uma comparação razoável dos resultados.

Estudos Funcionais do Cérebro

As bases neurais dos processos de regulação das emoções têm sido investigadas mais detalhadamente por vários estudos de neuroimagem funcional através da manipulação de estratégias de regulação das emoções (Ochsner e Gross, 2005). Geralmente, são utilizadas imagens afetivas negativas e os participantes são treinados para reduzir o impacto emocional das imagens, utilizando a reavaliação cognitiva. É bem sabido que nem todos os indivíduos que experimentam experiências adversas desenvolvem distúrbios de ansiedade, como resultado de diferenças individuais na regulação das emoções negativas. De qualquer forma, o uso mais frequente da reavaliação cognitiva habitual (dispositiva) na vida quotidiana tem demonstrado ser mais adaptável. Curiosamente, a diminuição da regulação das emoções negativas através da reavaliação cognitiva é indicada pelo aumento da ativação da PFC medial e lateral, juntamente com uma diminuição da ativação das estruturas cerebrais relacionadas à excitação emocional como amígdala e ínsula (Ochsner e Gross, 2005; Ochsner et al, 2012).

Outras vezes, a reavaliação da disposição foi associada à redução da ínsula, hipocampo e amígdala, bem como a uma ativação mais forte da DCAC e PFC dorsolateral em resposta a estímulos emocionais aversivos (ou seja, imagens ou rostos; Drabant et al., 2009; Carlson e Mujica-Parodi, 2010; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013; Hermann et al, 2014).

Recentemente, a correlação do uso habitual da reavaliação cognitiva com a regulação mais forte da ativação amígdala durante a regulação das emoções instruídas foi relatada também em um grupo de pacientes com depressão remitente e controles saudáveis usando a RM funcional (fMRI; Kanske et al., 2012). Hermann et al. (2013b) descobriram que indivíduos fóbicos dentários com escores de reavaliação cognitiva de maior disposição mostraram uma ativação reduzida da dmPFC direita e ativação aumentada da vmPFC direita e da OFC lateral durante o curso da provocação dos sintomas. A reavaliação cognitiva foi um preditor de habituação durante a exposição a estímulos fóbicos e não de gravidade dos sintomas. Considerando que a aprendizagem da extinção e a reavaliação cognitiva são componentes cruciais da terapia cognitivo-comportamental (CBT) de fobias baseada na exposição, os achados de Hermann et al. (2013b) apontam para a especial importância de considerar diferenças individuais nas habilidades cognitivas gerais de reavaliação de pacientes fóbicos antes das sessões de exposição e melhorar essas habilidades se necessário para fortalecer o resultado (a longo prazo) da TCC.

Na atualidade, poucos estudos examinaram os correlatos neurais de supressão expressiva em resposta a estímulos emocionais (Ohira et al, 2006; Goldin et al., 2008; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013). Ohira et al. (2006) demonstraram uma ativação amígdala reduzida durante a supressão das emoções. Em um estudo PET adicional, Goldin et al. (2008) demonstraram um aumento da ativação de PFC, ínsula e amígdala durante a supressão de reações faciais desagradáveis em resposta a clipes de filme que provocam repugnância. Diferenças individuais no uso de supressão de expressão têm sido ainda mais associadas com maior ativação da amígdala ao inibir respostas a expressões faciais tristes versus felizes (Vanderhasselt et al., 2013). A supressão das expressões faciais em resposta ao quadro negativo envolveu córtex insular bilateral, giro supramarginal e giro frontal médio (Hayes et al.., 2010).

Em paralelo com estudos de volume de matéria cinzenta, estes estudos sobre a ativação funcional durante a reavaliação cognitiva e supressão expressiva confirmam que a ativação diferencial da amígdala, ínsula, dACC, PFC e OFC pode estar subjacente a diferenças individuais no uso de diferentes estratégias emocionais.

Discussão

Estudos de diferenças individuais e experimentais juntos sustentam o papel crucial da reavaliação cognitiva e supressão expressiva no processamento e regulação emocional adaptativa e disfuncional. Além disso, os estudos estruturais e funcionais do cérebro retratam uma rede cerebral resultante constituída por regiões-alvo para vários processos de regulação emocional. Nomeadamente, a amígdala tem um papel crucial na regulação emocional, pois processa informação sensorial do tálamo e do córtex somatossensorial e tem projecções bidireccionais com hipocampo (memórias emocionais) e hipotálamo (activação fisiológica). A regulação dos processos emocionais é modulada por uma rica rede de interconexões entre amígdala, ínsula (enterocepção, senso de si) e os circuitos cortico-subcorticais do OFC (avaliação da saliência do estado emocional, seleção de comportamentos adequados) e ACC (interpretação do estado emocional, comportamento motivado). Também o PFC (funções executivas, elaboração cognitiva) participa indiretamente da regulação emocional através de suas conexões com o OFC.

Não por associação casual entre o volume de matéria cinzenta da amígdala e traços/estados relacionados à ansiedade têm sido relatados em inúmeros estudos em sujeitos saudáveis (Barrós-Loscertales et al, 2006; Tottenham et al., 2010; van der Plas et al., 2010; Gerritsen et al., 2012) assim como ativação e volume alterados na amígdala são achados comuns em distúrbios de humor e ansiedade (Etkin e Wager, 2007; Drevets et al., 2008; Irle et al., 2010; Atmaca, 2011; Kempton et al., 2011; Sacher et al., 2012). Além disso, a ativação reduzida da vmPFC juntamente com a hiper-ativação da amígdala e o recrutamento disfuncional de ACC e dmPFC tem sido observado em pacientes com fobia específica e distúrbio de estresse pós-traumático (Schienle et al., 2007; Hermann et al., 2009; Milad et al., 2009), muito provavelmente indicando um controle cognitivo reduzido das reações emocionais. Curiosamente, indivíduos fóbicos que usam mais frequentemente a reavaliação cognitiva têm uma ativação vmPFC aumentada durante a aprendizagem e recall da extinção (Hermann et al., 2013b), provavelmente relacionada a uma aprendizagem de extinção mais forte como resultado de uma TBC bem-sucedida (Schienle et al., 2007).

A rede de controle emocional top-down via reavaliação cognitiva também envolve OFC (Ochsner e Gross, 2005; Hermann et al., 2013b). Em contraste, o uso habitual de supressão expressiva de baixo para cima depende mais fortemente da ínsula anterior (Giuliani et al., 2011a) e dACC/paracingulate cortex e volume medial de PFC (Hermann et al., 2013a), bem como do aumento da ínsula, PFC e ativação amígdala (Ohira et al., 2006; Goldin et al., 2008; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013). Neste padrão de correlatos neurais emerge o papel da ínsula, não apenas no apoio à interocepção e monitoramento da consciência emocional e expressão emocional externa, mas também como um ponto de revezamento entre os sinais de baixo para cima das regiões cerebrais envolvidas na resposta emocional e estado emocional interno, como a amígdala, e sinais de baixo para cima de outras regiões envolvidas na regulação cognitiva e objetivos de regulação, como a PFC (Nunn et al, 2008).

Conclusões

Como considerações conclusivas, mais estudos são necessários para delinear mais profundamente as relações entre dados estruturais e funcionais, regulação de traços e estados emocionais e suas interações. De fato, dada a rigorosa relação entre supressão expressiva, depressão e sintomas relacionados ao estresse (Moore et al., 2008), a questão de se esta estratégia é uma vulnerabilidade ou um fator causal permanece em aberto. Caso contrário, para avaliar seus efeitos a longo prazo sobre a ansiedade, depressão ou outras patologias, intervenções clínicas inovadoras poderiam ser projetadas treinando os clientes para uma reavaliação cognitiva ou mesmo uma reavaliação positiva, uma tentativa recente de incorporar a meditação atenta à terapia cognitiva (Garland et al, 2009; Hanley e Garland, 2014).

Finalmente, outra direção para os estudos futuros é realizar pesquisas longitudinais que, permitindo observações repetidas dos efeitos do uso de estratégias particulares de regulação emocional, ajudariam a compreender a ordem causal dos efeitos do uso habitual da reavaliação cognitiva ou da supressão expressiva.

Conflict of Interest Statement

O autor declara que a pesquisa foi conduzida na ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras que pudessem ser interpretadas como um potencial conflito de interesses.