Ontkean și-a început cariera la Hollywood jucând ca invitat în The Partridge Family în 1971 și a fost invitat la televiziune în seriale precum Ironside și Longstreet, dar a dat lovitura în serialul ABC The Rookies (1972-1976), în care l-a interpretat pe ofițerul Willie Gillis în primele două sezoane. Îndemânarea lui Ontkean la hochei a jucat un rol important în obținerea rolului lui Ned Braden în Slap Shot (1977), deoarece și-a executat singur toate loviturile de pe gheață. În 1979, a apărut în primul episod din Tales of the Unexpected.
Alte roluri timpurii în filme au fost Necromancy (1972) cu Orson Welles; Voices (1979) cu Amy Irving; Willie & Phil (1980) cu Margot Kidder; The Blood of Others (1984); The Allnighter și Maid to Order (ambele în 1987) (acesta din urmă cu Ally Sheedy); Clara’s Heart (1988) cu Whoopi Goldberg, și Bye Bye Blues (1989).
Making LoveEdit
Making Love (1982) este despre un bărbat căsătorit care își descoperă homosexualitatea. Ontkean nu a fost prima alegere a regizorului pentru acest film: Arthur Hiller îi abordase anterior pe Tom Berenger, Michael Douglas, Harrison Ford, William Hurt și Peter Strauss pentru a juca rolul principal, înainte de a-l aborda în cele din urmă pe Ontkean. Potrivit lui Hiller, reacția majorității actorilor a fost aceea de a-i spune că nici măcar nu i-a luat în considerare pentru acest rol. Filmul l-a reunit pe Ontkean cu Kate Jackson; cei doi jucaseră anterior împreună în filmul The Rookies. Mulți ani mai târziu, Ontkean a încercat să împiedice includerea unor secvențe din film în The Celluloid Closet, un documentar din 1996 despre personajele LGBT din filme, dar nu a reușit.
Twin PeaksEdit
Ontkean a apărut în rolul șerifului Harry S. Truman în filmul Twin Peaks (1990) al lui David Lynch și Mark Frost. El a filmat scene pentru Twin Peaks: Fire Walk with Me (Focul umblă cu mine), dar, la fel ca multe altele din serialul TV original, scenele sale au fost eliminate din filmul final.
După Twin PeaksEdit
Ontkean a apărut ulterior în numeroase producții de film și televiziune, inclusiv Kids Don’t Tell (1985) cu JoBeth Williams; The Right of the People (1986); In Defense of a Married Man (1990); In a Child’s Name (1991) cu Valerie Bertinelli; Legacy of Lies (1992); Rapture și Vendetta II: The New Mafia (ambele în 1993); Swann: A Mystery și The Stepford Husbands (ambele în 1996); Summer of the Monkeys și A Chance of Snow (ambele în 1998; acesta din urmă din nou cu JoBeth Williams); Bear with Me (2000) și Mrs. Ashboro’s Cat (2003).
Ontkean a avut un rol recurent în serialul de scurtă durată al Fox, North Shore, în 2004, și a apărut, de asemenea, în serialul TV de comedie Sophie din 2008.
Ultimul rol până în prezent: The DescendantsEdit
A avut un rol foarte mic în filmul The Descendants din 2011, care a fost ultimul său rol până în prezent înainte de a decide să se retragă din actorie. Filmul a fost filmat în Hawaii, unde locuiește.
Twin Peaks: The ReturnEdit
Ontkean a fost abordat pentru a-și relua rolul șerifului Truman pentru reluarea din 2017 a filmului Twin Peaks. La început, Ontkean a fost entuziasmat de revenirea la acest rol și l-a înrolat pe Brad Dukes, o autoritate în Twin Peaks, pentru a-l ajuta să găsească jacheta pe care personajul său o purta cândva în serial. Dukes a găsit o replică potrivită, a cumpărat-o și i-a trimis-o lui Ontkean. Cu toate acestea, în 2015, Ontkean a renunțat oficial la reluarea Twin Peaks, din motive care nu au fost niciodată făcute publice. Dukes și-a amintit: „Am vorbit ultima dată în august și m-a informat că, până la urmă, nu mai merge la Washington. I-am spus că mi-a frânt inima să aud asta. În afară de faptul că am inima frântă, sunt nedumerit. Twin Peaks nu este Twin Peaks fără Michael Ontkean în rolul șerifului Harry S. Truman.”
Rolul lui Ontkean a fost înlocuit de Robert Forster, care l-a interpretat pe Frank, fratele șerifului Truman. Forster a fost inițial prima alegere a lui David Lynch pentru a-l interpreta pe Harry Truman în 1990.
.