Ontkean rozpoczął się w Hollywood poprzez gościnny udział w The Partridge Family w 1971 roku, a on był telewizyjnym graczem gościnnym w takich programach jak Ironside i Longstreet, ale jego przełom był w serialu ABC The Rookies (1972-1976), w którym grał oficera Willie Gillis przez pierwsze dwa sezony. Umiejętności hokejowe Ontkeana odegrały dużą rolę w roli Neda Bradena w filmie Slap Shot (1977), gdyż sam wykonywał wszystkie swoje strzały na bramce. W 1979 roku pojawił się w pierwszym odcinku Tales of the Unexpected.
Inne wczesne role filmowe obejmowały Necromancy (1972) z Orsonem Wellesem; Voices (1979) z Amy Irving; Willie & Phil (1980) z Margot Kidder; The Blood of Others (1984); The Allnighter i Maid to Order (oba 1987) (ten ostatni z Ally Sheedy); Clara’s Heart (1988) z Whoopi Goldberg, i Bye Bye Blues (1989).
Making LoveEdit
Making Love (1982) opowiada o żonatym mężczyźnie, który odkrywa swój homoseksualizm. Ontkean nie był pierwszym wyborem reżysera do tego filmu: Arthur Hiller wcześniej zwrócił się do Toma Berengera, Michaela Douglasa, Harrisona Forda, Williama Hurta i Petera Straussa o zagranie głównej roli, zanim ostatecznie zwrócił się do Ontkeana. Według Hillera, reakcją większości aktorów było powiedzenie mu, żeby w ogóle nie brał ich pod uwagę do tej roli. Film połączył Ontkeana z Kate Jackson; oboje wystąpili wcześniej razem w filmie „Żółtodzioby”. Wiele lat później Ontkean próbował zapobiec włączeniu klipów z filmu do The Celluloid Closet, dokumentu z 1996 roku o postaciach LGBT w filmie, ale mu się to nie udało.
Twin PeaksEdit
Ontkean pojawił się jako szeryf Harry S. Truman w Twin Peaks Davida Lyncha i Marka Frosta (1990). Kręcił sceny do Twin Peaks: Fire Walk with Me, ale podobnie jak wiele innych osób z oryginalnej serii telewizyjnej, jego sceny zostały usunięte z ostatecznej wersji filmu.
Po Twin PeaksEdit
Ontkean pojawił się następnie w wielu produkcjach filmowych i telewizyjnych, w tym w Kids Don’t Tell (1985) z JoBeth Williams; The Right of the People (1986); In Defense of a Married Man (1990); In a Child’s Name (1991) z Valerie Bertinelli; Legacy of Lies (1992); Rapture i Vendetta II: The New Mafia (oba 1993); Swann: A Mystery i The Stepford Husbands (oba 1996); Summer of the Monkeys i A Chance of Snow (oba 1998; ten ostatni ponownie z JoBeth Williams); Bear with Me (2000), i Mrs. Ashboro’s Cat (2003).
Ontkean miał powtarzającą się rolę na Fox’s krótko żyjący serial North Shore w 2004 roku, a także pojawił się w 2008 komedii TV show Sophie.
Final Role To Date: The DescendantsEdit
Miał bardzo małą rolę w filmie The Descendants z 2011 roku, która była jego ostatnią rolą do tej pory, zanim zdecydował się przejść na emeryturę z aktorstwa. Film został nakręcony na Hawajach, gdzie mieszka.
Twin Peaks: The ReturnEdit
Ontkean został poproszony o ponowne wcielenie się w rolę szeryfa Trumana dla odrodzenia Twin Peaks z 2017 roku. Początkowo Ontkean był podekscytowany powrotem do roli i zaciągnął autorytet Twin Peaks Brad Dukes, aby pomóc mu znaleźć kurtkę, którą jego postać kiedyś nosiła w serialu. Dukes znalazł odpowiednią replikę, kupił ją i wysłał do Ontkeana. Jednak w 2015 roku Ontkean oficjalnie zrezygnował z udziału w odrodzeniu Twin Peaks, z powodów, które nigdy nie zostały podane do publicznej wiadomości. Dukes wspominał: „Ostatni raz rozmawialiśmy w sierpniu i poinformował mnie, że mimo wszystko nie wybiera się do Waszyngtonu. Powiedziałam mu, że serce mi pęka, gdy to słyszę. Poza tym, że mam złamane serce, jestem zdziwiony. Twin Peaks nie jest Twin Peaks bez Michaela Ontkeana w roli szeryfa Harry’ego S. Trumana.”
Rola Ontkeana została zastąpiona przez Roberta Forstera, grającego brata szeryfa Trumana, Franka. Forster był początkowo pierwszym wyborem Davida Lyncha do zagrania Harry’ego Trumana w 1990 r.
.