Frontiers in Systems Neuroscience

Introduzione

Il numero di studi sulla regolazione delle emozioni è aumentato drammaticamente negli ultimi due decenni. Questi studi hanno rafforzato le nostre conoscenze su come l’efficacia della regolazione delle emozioni sia cruciale per diversi aspetti di un sano adattamento affettivo e sociale (Gross, 2001; John e Gross, 2004). Inoltre, la disregolazione delle emozioni caratterizza tipicamente i disturbi dell’umore e dell’ansia (Gross e Thompson, 2007).

Due importanti strategie di regolazione delle emozioni che sono state particolarmente studiate sono la rivalutazione cognitiva e la soppressione espressiva (Gross e John, 1998). In particolare, la rivalutazione cognitiva è definita come il tentativo di reinterpretare una situazione che suscita emozioni in un modo che altera il suo significato e cambia il suo impatto emotivo (Lazarus e Alfert, 1964; Gross e John, 2003). La soppressione espressiva è definita come il tentativo di nascondere, inibire o ridurre il comportamento emotivo-espressivo in corso (Gross e Levenson, 1993; Gross e John, 2003).

Sulla base di un’analisi di come le emozioni si sviluppano nel tempo, è stato sostenuto che la rivalutazione cognitiva e la soppressione espressiva hanno il loro impatto primario in punti diversi del processo generativo delle emozioni (Figura 1; Gross, 2001; Gross e John, 2003). In particolare, la rivalutazione cognitiva è una strategia incentrata sull’antecedente che agisce prima che la completa attivazione delle tendenze di risposta alle emozioni abbia avuto luogo. Ci si potrebbe quindi aspettare che modifichi l’intero corso temporale della risposta emotiva prima che le risposte alle emozioni siano state completamente generate. La soppressione espressiva è una strategia focalizzata sulla risposta che interviene una volta che un’emozione è già in corso e dopo che le risposte comportamentali sono già state completamente generate. Ci si potrebbe quindi aspettare che richieda sforzi ripetuti per gestire le risposte emotive che sorgono continuamente, sfidando le risorse dell’individuo.

L’uso della riappropriazione cognitiva permette di attuare e produrre un comportamento interpersonale che è adeguatamente focalizzato sull’interazione sociale ed è percepito dagli altri come emotivamente coinvolgente e reattivo. Al contrario, la soppressione espressiva arriva relativamente tardi nel processo generativo dell’emozione e modifica principalmente l’aspetto comportamentale delle risposte emotive, senza ridurre l’esperienza soggettiva e fisiologica dell’emozione negativa, che non è direttamente mirata dalla soppressione e può quindi continuare a indugiare e accumularsi irrisolta. Poiché la soppressione espressiva arriva tardi nel processo generativo dell’emozione, richiede all’individuo di gestire con sforzo le risposte emotive che si verificano costantemente. Questi sforzi ripetuti esauriscono le risorse cognitive a scapito delle prestazioni sociali e creano un senso di discrepanza tra l’esperienza interna e l’espressione esterna nell’individuo (Higgins, 1987). L’effetto finale di questo senso di inautenticità può portare a sentimenti negativi su di sé, rendendo più difficile l’instaurazione di relazioni emotivamente strette e contribuendo piuttosto a comportamenti relazionali evitanti, deviati e ansiosi (Sheldon et al., 1997; John e Gross, 2004).

Nelle sezioni seguenti, saranno brevemente analizzati i risultati sperimentali sulla rivalutazione cognitiva e la soppressione espressiva. Poi, saranno presi in considerazione i risultati delle differenze individuali sull’uso disposizionale di queste due strategie. Infine, le basi strutturali del cervello e l’attivazione funzionale legate all’uso abituale della rivalutazione cognitiva e della soppressione espressiva saranno discusse in dettaglio.

Studi sperimentali

Negli studi sperimentali, i partecipanti sono esposti a situazioni che suscitano emozioni e assegnati in modo casuale a usare strategie di rivalutazione cognitiva o di soppressione espressiva o ad agire naturalmente (condizione di controllo). Gli studi sperimentali utilizzano potenti disegni di ricerca: infatti, manipolando direttamente i processi di regolazione delle emozioni, possono dimostrare gli effetti causali immediati di particolari strategie sulle variabili dipendenti di interesse, come le conseguenze affettive, cognitive e sociali.

Tutti gli studi sperimentali hanno dimostrato che la rivalutazione cognitiva ha un impatto positivo nel dominio affettivo, diminuendo l’esperienza delle emozioni negative e l’espressione comportamentale delle emozioni negative senza alcun aumento di attivazione fisiologica. Al contrario, la soppressione ha un impatto negativo diminuendo l’esperienza delle emozioni positive e lasciando inalterata l’esperienza soggettiva delle emozioni negative ed esacerbando l’attivazione fisiologica (Gross e Levenson, 1993, 1997; Gross, 2002; Mauss et al., 2005; Hayes et al., 2010; Brans et al, 2013).

Cognitivamente, la rivalutazione si traduce in prestazioni di memoria comportamentale inalterate o migliorate, mentre la soppressione espressiva compromette le prestazioni di memoria (Richards e Gross, 1999, 2000; Dillon et al., 2007; Sheppes e Meiran, 2007, 2008; Hayes et al., 2010). Il vantaggio della memoria per la rivalutazione cognitiva può essere sussunto dall’effetto dei livelli di elaborazione (Dillon et al., 2007), che è caratterizzato da un’analisi cognitiva più profonda degli stimoli (Craik e Lockhart, 1972).

Negli studi sperimentali sugli effetti delle strategie di regolazione delle emozioni in contesti sociali, a un membro di ogni diade viene generalmente chiesto di sopprimere, rivalutare o interagire naturalmente con il proprio partner di conversazione. Quando si interagisce con una persona che usa la soppressione, i soggetti hanno sperimentato più stress (cioè, maggiori aumenti della pressione sanguigna) rispetto a quando si interagisce con una persona che usa la rivalutazione (Butler et al., 2003; Richards et al., 2003). Quindi, mentre la rivalutazione non ha effetti dannosi, i costi cognitivi della soppressione espressiva possono concorrere a compromettere il funzionamento sociale, in quanto il soppressore non riesce ad assumere le informazioni necessarie per rispondere in modo appropriato agli altri e sembra non essere in sintonia con il flusso dell’interazione.

Studi sulle differenze individuali

Siccome gli studi sperimentali non possono rendere conto delle conseguenze a lungo termine e cumulative dell’uso di particolari strategie di regolazione per la vita emotiva, le relazioni e il benessere dell’individuo, è stato utilizzato un approccio complementare di ricerca correlazionale. A questo scopo, Gross e John (2003) hanno sviluppato un questionario self-report, l’Emotion Regulation Questionnaire (ERQ), per valutare le differenze individuali nell’uso della rivalutazione cognitiva abituale e dispositiva e della soppressione espressiva. Gli studi che utilizzano l’ERQ hanno dimostrato che l’uso abituale di queste strategie varia sistematicamente tra gli individui ed è stabile nel tempo (Gross e John, 2003). Inoltre, la rivalutazione cognitiva e la soppressione espressiva sono risultate scarsamente correlate all’intelligenza, alla desiderabilità sociale e ai tratti di personalità, ma altamente correlate ai costrutti di inautenticità, al far fronte allo stress e alla gestione dell’umore (John e Gross, 2004).

Affettivamente, l’uso della rivalutazione cognitiva nella vita quotidiana è correlato a una maggiore esperienza ed espressione di emozioni positive e una minore esperienza ed espressione di emozioni negative. Al contrario, gli individui che utilizzano frequentemente la soppressione espressiva sperimentano ed esprimono meno emozioni positive, senza differenze in quelle negative (Gross e John, 2003; Abler et al., 2010; Larsen et al., 2012). Tuttavia, la soppressione espressiva può aumentare l’affetto negativo attraverso il suo stretto legame con l’inautenticità, in particolare portando a sentirsi male con se stessi e anche a sintomi depressivi (John e Gross, 2004).

Cognitivamente, la rivalutazione non ha effetti sulle prestazioni mnesiche, mentre la soppressione è negativamente legata alla memoria, in particolare per le informazioni socialmente rilevanti (Richards e Gross, 2000; Egloff et al., 2006; Hayes et al., 2010; Moore e Zoellner, 2012). Nei domini del funzionamento interpersonale e del benessere, la rivalutazione cognitiva è stata interessantemente associata a una migliore salute psicologica. Infatti, gli individui che usano abitualmente la rivalutazione hanno mostrato minori sintomi di depressione, erano più soddisfatti e ottimisti, e avevano una maggiore autostima, livelli di padronanza ambientale, crescita personale, auto-accettazione, capacità di coping, senso di autonomia così come migliori relazioni interpersonali (Garnefski et al., 2001; John e Gross, 2004). Al contrario, i soppressori sentono di avere meno supporto sociale, peggiori capacità di coping, minore soddisfazione di vita, autostima, atteggiamento ottimistico sul futuro, maggiore evitamento e mancanza di relazioni sociali strette e supporto, tutti fattori che aumentano il rischio di sintomi depressivi (Sheldon et al., 1997; John e Gross, 2004). Comunque, interessanti studi recenti hanno dimostrato che la cultura deve essere una variabile moderatrice della regolazione delle emozioni, essendo la relazione tra soppressione espressiva e indicatori negativi della salute mentale più forte nella cultura occidentale che in quella orientale (Soto et al., 2011; Hu et al, 2014).

Correlati neurali della rivalutazione cognitiva e della soppressione espressiva

Come l’uso abituale di strategie di regolazione delle emozioni mostra differenze individuali stabili, potrebbe essere possibile che queste strategie, sia come conseguenza (cioè, preesistenti differenze di volume individuale portano a differenze nella regolazione delle emozioni) o precondizione (cioè, i volumi delle regioni cerebrali sono influenzati dall’uso di strategie di regolazione delle emozioni) siano associate a differenze individuali nei volumi cerebrali e nell’attivazione funzionale. Diversi studi hanno indagato i substrati neurobiologici sottostanti l’uso della rivalutazione cognitiva e della soppressione espressiva.

Di seguito viene presentata una panoramica degli studi sulle variazioni strutturali e funzionali del cervello associate all’uso della rivalutazione cognitiva e della soppressione espressiva.

Studi strutturali del cervello

In uno studio di risonanza magnetica (MRI), Welborn et al. (2009) hanno studiato la relazione tra le differenze di sesso nelle sottoregioni della corteccia orbitofrontale (OFC) e le differenze affettive individuali in adulti sani. Come precedentemente riportato (Gross e John, 2003), le donne hanno riferito di usare la soppressione meno frequentemente degli uomini. Le differenze di volume basate sul sesso dei partecipanti sono state identificate anche con gli uomini che mostravano un planum temporale sinistro più grande e le donne che mostravano una corteccia prefrontale ventromediale (vmPFC) più grande, OFC laterale destra, cervelletto e gangli della base. Sorprendentemente, il volume della vmPFC (ma non della OFC) era positivamente correlato alle differenze individuali nella rivalutazione cognitiva e negativamente correlato all’uso della soppressione espressiva. Inoltre, il volume della vmPFC mediava completamente le differenze di sesso nella soppressione delle emozioni e in parte nella rivalutazione cognitiva.

In un altro studio di neuroimaging basato sulle regioni di interesse (ROI), Giuliani et al. (2011a) hanno trovato una correlazione positiva tra la rivalutazione cognitiva e il volume della corteccia cingolata anteriore dorsale (dACC), ma non la ACC ventrale, in soggetti femminili sani. Non sono state trovate relazioni tra il volume della dACC e la soppressione espressiva, l’affetto negativo o l’età. Dato che la soppressione espressiva è una strategia di regolazione delle emozioni che richiede la consapevolezza interocettiva ed emotiva, il ruolo dell’insula anteriore in questo processo è stato ulteriormente studiato (Giuliani et al., 2011b). È stato dimostrato che il volume dell’insula anteriore correla positivamente con la soppressione espressiva, ma non con la rivalutazione cognitiva e l’affetto negativo. Questi risultati sono coerenti con l’idea che i modelli di tratto di elaborazione delle emozioni sono legati alla struttura del cervello e indicano che le differenze individuali nella rivalutazione cognitiva sono legate ai diversi volumi dACC, mentre le differenze individuali nella soppressione espressiva sono legate ai diversi volumi dell’insula anteriore.

Utilizzando un approccio esplorativo del cervello intero, Kühn et al. (2011) hanno esaminato i correlati strutturali dell’uso abituale della soppressione espressiva delle emozioni. Hanno trovato una correlazione positiva del volume della corteccia prefrontale dorsomediale destra (dmPFC) con la soppressione espressiva, ma nessuna associazione di qualsiasi altra area cerebrale con la rivalutazione cognitiva. Come ci si aspettava sulla base del ruolo importante che la dmPFC gioca nell’autocontrollo e nell’inibizione volontaria dell’azione (Brass e Haggard, 2007; Brody et al., 2007; Campbell-Meiklejohn et al., 2008; Kühn et al., 2009), la strategia di regolazione delle emozioni focalizzata sulla risposta della soppressione espressiva è associata a un aumento del volume della materia grigia nella dmPFC. Anche se non è possibile escludere che l’aumento del volume della dmPFC nei soggetti con strategie di soppressione espressiva sia una condizione a priori piuttosto che una conseguenza del comportamento, si potrebbe ipotizzare che la soppressione espressiva sia sotto controllo interno come conseguenza dell’interiorizzazione di norme sociali, costumi e maniere che regolano le espressioni emotive adeguate o indesiderabili.

Recentemente, utilizzando una morfometria basata sui voxel (VBM) in un ampio campione di giovani individui è stata analizzata l’associazione dei volumi di materia grigia delle ROI a priori, tra cui amigdala, insula, dACC/corteccia paracingolata, PFC mediale e laterale, con la rivalutazione cognitiva e l’uso della soppressione espressiva così come il neuroticismo (Hermann et al, 2013a). È interessante notare che è stata osservata un’associazione positiva della riappropriazione cognitiva e del nevroticismo con il volume dell’amigdala. Inoltre, la soppressione espressiva è risultata positivamente associata al volume della materia grigia della corteccia dACC/paracingolata e della PFC mediale. Questi risultati sottolineano il ruolo dell’amigdala nelle differenze individuali nell’uso della rivalutazione cognitiva e nel nevroticismo che non è stato trovato in studi precedenti. Inoltre, l’associazione dell’uso della soppressione espressiva con volumi maggiori della corteccia dACC/paracingolata e della PFC mediale sottolinea il ruolo di queste regioni nella regolazione del comportamento emotivo-espressivo. È evidente che Hermann et al. (2013a) non hanno replicato i risultati precedenti riguardanti un maggiore volume della dACC (Giuliani et al., 2011a) e della vmPFC (Welborn et al., 2009) negli individui che utilizzano frequentemente i reappraisers cognitivi, e un maggiore volume dell’insula (Giuliani et al., 2011b) e minore della vmPFC (Welborn et al., 2009) negli individui che utilizzano frequentemente la soppressione espressiva. Al contrario, la correlazione positiva della soppressione espressiva con la corteccia dACC/paracingolata e con il volume della materia grigia vmPFC è in linea con il coinvolgimento della dmPFC nella rete legata all’inibizione delle azioni (Kühn et al, 2009).

Anche se un po’ contrastanti, gli studi strutturali cerebrali complessivi dimostrano che variazioni strutturali cerebrali distinte del volume della materia grigia nell’amigdala, nell’insula, nel dACC, nella vmPFC e nella dmPFC potrebbero essere alla base delle differenze individuali nella rivalutazione cognitiva e nell’uso della soppressione espressiva. Tuttavia, manca ancora una replica di questi risultati perché la maggior parte degli studi sopra citati si è concentrata su regioni cerebrali diverse. Inoltre, i fattori metodologici (ad esempio, VBM vs. approccio ROI) così come le caratteristiche del campione (ad esempio, il sesso e l’età dei partecipanti) impediscono un ragionevole confronto dei risultati.

Studi funzionali del cervello

Le basi neurali dei processi di regolazione delle emozioni sono state ulteriormente indagate da diversi studi di neuroimaging funzionale manipolando le strategie di regolazione delle emozioni (Ochsner e Gross, 2005). Generalmente, vengono utilizzate immagini affettive negative e i partecipanti sono addestrati a ridurre l’impatto emotivo delle immagini utilizzando la rivalutazione cognitiva. È ben noto che non tutti gli individui che sperimentano esperienze negative sviluppano disturbi d’ansia, come risultato delle differenze individuali nella regolazione delle emozioni negative. Comunque, è stato dimostrato che un uso più frequente della rivalutazione cognitiva abituale (dispositiva) nella vita quotidiana è più adattivo. È interessante notare che la regolazione delle emozioni negative attraverso la rivalutazione cognitiva è indicata da una maggiore attivazione della PFC mediale e laterale insieme ad una minore attivazione delle strutture cerebrali legate all’eccitazione emotiva come l’amigdala e l’insula (Ochsner e Gross, 2005; Ochsner et al, Inoltre, la rivalutazione disposizionale è stata associata a una riduzione dell’insula, dell’ippocampo e dell’amigdala e a una più forte attivazione del dACC e della PFC dorsolaterale in risposta a stimoli emotivi avversivi (ad es, immagini o volti; Drabant et al., 2009; Carlson e Mujica-Parodi, 2010; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013; Hermann et al, 2014).

Recentemente, la correlazione dell’uso abituale della rivalutazione cognitiva con una più forte down-regolazione dell’attivazione dell’amigdala durante la regolazione delle emozioni istruita è stata riportata anche in un gruppo di pazienti con depressione rimessa e controlli sani utilizzando la risonanza magnetica funzionale (fMRI; Kanske et al., 2012). Hermann et al. (2013b) hanno scoperto che gli individui odontofobici con punteggi più alti di riappropriazione cognitiva disposizionale hanno mostrato una ridotta attivazione della dmPFC destra e una maggiore attivazione della vmPFC destra e dell’OFC laterale nel corso della provocazione dei sintomi. La rivalutazione cognitiva era un predittore di assuefazione durante l’esposizione a stimoli fobici piuttosto che la gravità dei sintomi. Dato che l’apprendimento dell’estinzione e la rivalutazione cognitiva sono componenti cruciali della terapia cognitivo-comportamentale (CBT) delle fobie basata sull’esposizione, i risultati di Hermann et al. (2013b) sottolineano la particolare importanza di considerare le differenze individuali nelle capacità di riapprendimento cognitivo generale dei pazienti fobici prima delle sessioni di esposizione e di migliorare queste capacità, se necessario, al fine di rafforzare il risultato (a lungo termine) della CBT.

Al momento pochi studi hanno esaminato i correlati neurali della soppressione espressiva in risposta a stimoli emotivi (Ohira et al, 2006; Goldin et al., 2008; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013). Ohira et al. (2006) hanno dimostrato una ridotta attivazione dell’amigdala durante la soppressione delle emozioni. In un ulteriore studio PET, Goldin et al. (2008) hanno dimostrato una maggiore attivazione della PFC, dell’insula e dell’amigdala durante la soppressione delle reazioni facciali di disgusto in risposta a filmati che suscitano disgusto. Le differenze individuali nell’uso della soppressione espressiva sono state ulteriormente associate a una maggiore attivazione dell’amigdala durante l’inibizione delle risposte alle espressioni facciali tristi o felici (Vanderhasselt et al., 2013). La soppressione delle espressioni facciali in risposta a un’immagine negativa ha impegnato la corteccia insulare bilaterale, il giro sopramarginale e il giro frontale medio (Hayes et al,

In parallelo agli studi sul volume della materia grigia, questi studi sull’attivazione funzionale durante la rivalutazione cognitiva e la soppressione espressiva confermano che l’attivazione differenziale di amigdala, insula, dACC, PFC e OFC potrebbe essere alla base delle differenze individuali nell’uso di diverse strategie emotive.

Discussione

Tutti gli studi sperimentali e sulle differenze individuali sottolineano il ruolo cruciale della rivalutazione cognitiva e della soppressione espressiva nell’elaborazione e nella regolazione emotiva adattiva e disfunzionale. Inoltre, gli studi strutturali e funzionali del cervello descrivono una rete cerebrale risultante costituita da regioni bersaglio per diversi processi di regolazione emotiva. In particolare, l’amigdala ha un ruolo cruciale nella regolazione delle emozioni in quanto elabora informazioni sensoriali dal talamo e dalla corteccia somatosensoriale e ha proiezioni bidirezionali con l’ippocampo (ricordi emotivi) e l’ipotalamo (attivazione fisiologica). La regolazione dei processi emozionali è modulata da una ricca rete di interconnessioni tra l’amigdala, l’insula (enterocezione, senso di sé) e i circuiti cortico-sottocorticali dell’OFC (valutazione di salienza dello stato emozionale, selezione di comportamenti adeguati) e ACC (interpretazione dello stato emozionale, comportamento motivato). Anche PFC (funzioni esecutive, elaborazione cognitiva) partecipa indirettamente alla regolazione emotiva attraverso le sue connessioni con OFC.

Non a caso associazione tra volume di materia grigia amigdala e tratti/stati correlati all’ansia sono stati riportati in numerosi studi in soggetti sani (Barrós-Loscertales et al, 2006; Tottenham et al., 2010; van der Plas et al., 2010; Gerritsen et al., 2012) così come l’attivazione alterata e il volume dell’amigdala sono risultati comuni nei disturbi dell’umore e dell’ansia (Etkin e Wager, 2007; Drevets et al., 2008; Irle et al., 2010; Atmaca, 2011; Kempton et al., 2011; Sacher et al., 2012). Inoltre, una ridotta attivazione della vmPFC insieme all’iperattivazione dell’amigdala e un reclutamento disfunzionale dell’ACC e della dmPFC è stata osservata in pazienti con fobia specifica e disturbo post-traumatico da stress (Schienle et al., 2007; Hermann et al., 2009; Milad et al., 2009), indicando molto probabilmente un ridotto controllo cognitivo delle reazioni emotive. È interessante notare che gli individui fobici che utilizzano più frequentemente la riappropriazione cognitiva hanno una maggiore attivazione della vmPFC durante l’apprendimento e il richiamo dell’estinzione (Hermann et al., 2013b), probabilmente legata a un apprendimento dell’estinzione più forte in seguito a una CBT di successo (Schienle et al., 2007).

La rete di controllo emotivo top-down attraverso la riappropriazione cognitiva impegna anche la OFC (Ochsner e Gross, 2005; Hermann et al., 2013b). Al contrario, l’uso abituale bottom-up della soppressione espressiva si affida più pesantemente all’insula anteriore (Giuliani et al., 2011a) e al volume della corteccia dACC/paracingolata e della PFC mediale (Hermann et al., 2013a) così come ad una maggiore attivazione di insula, PFC e amigdala (Ohira et al., 2006; Goldin et al., 2008; Hayes et al., 2010; Vanderhasselt et al., 2013). In questo modello di correlati neurali emerge il ruolo dell’insula, non solo nel sostenere principalmente l’interocezione e il monitoraggio della consapevolezza emotiva e l’espressione emotiva verso l’esterno, ma anche come punto di collegamento tra i segnali bottom-up dalle regioni cerebrali coinvolte nella risposta emotiva e lo stato emotivo interno, come l’amigdala, e i segnali bottom-up da altre regioni coinvolte nella regolazione cognitiva e gli obiettivi di regolazione, come il PFC (Nunn et al, 2008).

Conclusioni

Come considerazioni conclusive, sono necessari ulteriori studi per delineare più in profondità le relazioni tra dati strutturali e funzionali, regolazione delle emozioni di tratto e di stato e le loro interazioni. Infatti, data la stretta relazione tra soppressione espressiva, depressione e sintomi legati allo stress (Moore et al., 2008), rimane ancora aperta la questione se questa strategia sia un fattore di vulnerabilità o causale. In caso contrario, per valutare i suoi effetti a lungo termine su ansia, depressione o altre patologie innovativi interventi clinici potrebbero essere progettati addestrando i clienti alla rivalutazione cognitiva o anche positiva, un recente tentativo di incorporare la meditazione mindfulness nella terapia cognitiva (Garland et al, 2009; Hanley e Garland, 2014).

Infine, un’altra direzione per gli studi futuri è quella di effettuare ricerche longitudinali che, permettendo osservazioni ripetute degli effetti dell’uso di particolari strategie di regolazione delle emozioni, aiuterebbero a comprendere l’ordine causale degli effetti dell’uso abituale del riappraisal cognitivo o della soppressione espressiva.

Dichiarazione di conflitto di interessi

L’autore dichiara che la ricerca è stata condotta in assenza di relazioni commerciali o finanziarie che potrebbero essere interpretate come un potenziale conflitto di interessi.